causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, cryptomys...

11
Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae) Abstract A number of social mole-rat species maintain a strong reproductive skew (only one breeding pair in the group) solely through incest avoidance. Incest avoidance probably evolved for one of two reasons, namely for actually maintaining a reproductive skew or, alternatively, to avoid high inbreeding depression. In the latter case a strong reproductive skew would result as a fortuitous by-product of the combination of a cloistral family life style of mole-rats and incest avoidance. We undertook breeding experiments in which the fertility of pairs of unrelated individuals were compared with that of pairs of double first cousins. Inbreeding depression was remarkably high and an accompanying model suggests that it may be sufficient to support the idea that strong incest avoidance evolved primarily to eliminate the costs of inbreeding and subsequently facilitated the evolution of reproductive skew. Keywords Bathyergidae, cooperative breeding, eusociality, inbreeding depression, incest avoidance, reproductive skew. Ecology Letters (2000) 3 : 318±328 INTRODUCTION The African mole-rats (Bathyergidae) are of great interest, since they exhibit a range of sociality from strictly solitary through to eusocial species (Jarvis & Bennett 1990, 1991; Faulkes et al. 1997). The resolution of conflicts within such colonies depends to a large extent on the genetic structure of the colony and hence on the breeding system. The eusocial naked mole-rat (Heterocephalus glaber) has always been labelled as highly incestuous. On the loss of one of the reproductives, new breeders arise from within the colony (Reeve et al. 1990; Faulkes & Abbott 1997). This reproductive pattern can promote the evolution to eusociality since it results in the genetic uniformity of the colony (Reeve et al. 1990; Breden & Wade 1991). However, more recent evidence strongly suggests that outbreeding is not uncommon in H. glaber (O'Riain et al. 1996; Braude 2000; Ciszek 2000). Even so, incest occurs frequently in H. glaber and it is thus intriguing that the other, independently evolved and highly social mole-rats of the genus Cryptomys (Jarvis & Bennett 1993; Faulkes et al. 1997), are strict obligate outbreeders (Bennett et al. 1996, 1997; Burda 1995). Here we model conditions under which a mutant incest strategy can spread and we quantify inbreeding depression in the Mashona mole-rat, Cryptomys darlingi. We conclude that the strong incest taboos exhibited in Cryptomys could be explained by high inbreeding depression and can have significant effects on the evolution of eusociality. In Damaraland, Cryptomys damarensis, and Mashona mole-rat colonies, reproduction is restricted to a single pair (Bennett et al. 1996, 1997). Two de-queened colonies of each species became reproductively quiescent for 3 and 5 years (Rickard & Bennett 1997) and 11 and 16 months (Bennett et al. 1997), respectively. Such reproductive quiescence is puzzling since some breeding, albeit with relatives, should be better than none at all. These laboratory conditions are probably unrealistic, in that they do not reflect the normal waiting time of a colony for a foreign individual, which will allow outbreeding. However, it does illustrate that incest avoidance has been strengthened in these species and seems to serve a specific purpose. In naked mole-rats, reproductive skew is maintained by physiological regulation of both male and female nonreproductives (Faulkes 1990). In C. darlingi and C. damarensis physiological regulation of nonreproductives is only found in C. damarensis females (Bennett et al. 1996). #2000 Blackwell Science Ltd/CNRS Jaco M. Greeff 1 and Nigel C. Bennett 2 Departments of 1 Genetics and 2 Zoology and Entomology, University of Pretoria, Pretoria, 0002, South Africa. E-mail: [email protected] Ecology Letters, (2000) 3 : 318±328 REPORT Ahed Bhed Ched Dhed Ref marker Fig marker Table mar- ker Ref end Ref start Paper 162 Disc

Upload: jm-greeff

Post on 06-Jul-2016

218 views

Category:

Documents


2 download

TRANSCRIPT

Page 1: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

������ ��� ���������� � ����� �������� �� ��

����� ����� �������� ������ � ���� ��� ����������� ����������

��� ��� � ������ � ��� � ������ � ����� � ��� �� ����� ������������ ��� ����� ����������� � �� �� ��� ������ ����� ������� ����� ���� ���� ����� ���� ������� ��� ������� �� ��� � ��� �� ��� � ���� �� ��� ��� � ��� ����� ������������ ��� ��� ����� ������� �� ���� ���� ���������� ��������� �� ��� � ����� � ����� ������������ ��� ����� ����� �������� ���������� � ��������� ���� � ������ � ���� ��� ���� � ������ � �� ����� ���� ���� ����������� �������� ���������� �� ����� ��� �������� � � �� � ����� ����������� � ���� ���� ��� ���� �� � � � �� � ������ ��� ������ ������������������ � ��� �� ��� ���� �� � ����� ����� ����� ����� �� � �� � � ��������� �� ������ ��� ��� �� � ����� ����� ���� ��� ������� ���� ���� �������� �� ��� ��� � ���������� �� ��� ������ ����� ��� ��� ��������� ������������� ����

�������! �������� �� ������ ���� ��������� ����� ����� ���������� ��������� ����� ���� ���� ������������ ����

������� ���� �"###� $ % $&'($"'

� !"#$%�! �#

)�� ���� � ������ � �! �������� �� �� � ��� � ������������ ���� ������� � ��� � ��� ���� ��� ������� ���� ��������� �� ����� � ����� �* ��� + !������ &,,#� &,,&-. ���� � ��� &,,/�� )�� ��������� � ������� ��������� ������� ������ �� � ��� ������ �� ��� ��������������� � ��� ������ �� ����� �� ��� �������� �����)�� ����� � � ��� ������ � � ����������� ������ � �� � ���� � ������ ������ ��������� 0� ��� �� ���� � ��� ������������� ��� ������� ��� ��� ��������� ������ �1���� � ��� &,,#- . ���� + ������ &,,/��)�� ������������ � ����� � � ������� ��� ��������� ������� ���� ���� �� ����� �� ��� ������� ��������� � ��������� �1���� � ��� &,,#- !����� + � �� &,,&��2������� ���� ������ �������� ������� ����� �� ������������ � ��� �������� �� � ����� �031� �� � ���&,,4- !� ��� "###- 5�6�� "###�� 7��� �� ����� ������� ������ �� � ����� �� �� � ��� ���������� �� � ��������� ������������� ������� �� ������ ��� � ������ �� ��� ���� ������� �* ��� + !������ &,,$- . ���� ���� &,,/�� �� ����� ����� �� ���������� �!������ � ���&,,4� &,,/- !��� &,,8�� 2��� �� ����� ��������� ���������� ��� �� ����� �� ���� � � ��� � �� �� � ����

���������� �������� �� ��� 9 ��� ������ �� ��������������� �� �������� �� � ��� ����� ����� � ������������ �� ������� ����� �� ���� ���� �� �������������� �������� �� � � � �� ������ �� ������ ��� ��������� � ����� ������� : � � � ��� ������� ���������� �� 9 ���

������ � �������� ������������ � ��������� �� ������ �� �!������ � ��� &,,4� &,,/�� )�� ��� ������ �������� � �� ����� ��� �� �������������� ������� �� $ ��8 �� � �1��� �� + !������ &,,/� �� && �� &4 ������!������ � ��� &,,/�� ������������ ;��� ������������ �������� � ��66���� ���� ��� ��������� ����� ������� ����� ����� �� ������ �� � ���� � ��� )���� ��� ���� ��������� �� ���� ��� ���� ������ �� �� ����� �� ��� ������ ��� ���� � � ����� ���� � ������ �� ������ �������� �� ����� ���� ���� ������������2������� �� ��� ������ �� �� � ����� ���� ��� � ��������������� �� ���� ����� �� ��� �� ���� ��������������� � ��� ������ �� ������������ ��� � � ��� ���� ��

���������� � ����� ���� � ���� � �� �� �� ����������������� �. ���� &,,#�� �� �� ������� �� ����������� ���������� � ����� ���� � ��������������� ����� ���� �� �� ��������� �� �� �!������ � ��� &,,4��

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

&�� '( )�����* ��� ���� �(

����� +

���������� � � ������ �������� ��� ��������

��������� � �������� ��������

����� ���� ������

�!����" #������$���� �� �� %�

����� &������ ������ � � ����

",-#"!

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

����� ��� ��

Page 2: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

2����� ����� ���� ��� ����� �� ��� ��� ���� �������� ��� � ���� ������������ ��� �� ��������!��� &,,8- !������ � ��� &,,,�� )�� ���������� ����������� � ����� ���� �� �� ��������� � � ������ ��� �� � ��� ������ � ������� � �� �� � ������ � ���6� ��� ������ �� ������� ���� �� ��� �� �� ���������� �� � ������ ��������� � � ��� ���� �� ��� ������� ������ ��� � ?��� ��� ������ �� ���� �� ��������������� �!������ � ��� &,,,���� ����� ���� ���� � ���� �� ��� �������� � �����

���� ��� � �� � ���������� ���� �� � �� ����� �� �������� ������ &,/8�� ���������� ����� ���������� ��������� )� ������ �� ��� ������� ����������� �������� �� �������� �� ����� ���� ������ ���� �� � ���� ���������� �������� �� � �� ��������� � � ������ �� ����� �� ��������� ��� � � �)�������� � ����� ������� ���� ��� ��������� � ����������� �������� ����� � ��� �������� ���� ������ ����������� �� ��� ��� � ����� � � ��� ��� ��� ����������� �������� �!������ &,/'- ;���� &,/,- .����� � + 5����� ��� &,'@- 5���� + 1�� � &,'4- ) ����+ A��6 &,,@�� �� ������ �� ����� � � ������ �� ����������� ���� �<�������� &,,&- * ��� � ��� &,,@� ���� � � ������ �� ���� �� ����� � �� ������ )�� ������ ������� �� �� ��� ���� ����� � �� � ���� ���������� ��� ���� ��� ������ ����� ��� � �� ���� � �� ������ ����� ;���� ������ � �� ������� �� ����� ����������� ��� ������� � ���� ����� �� ��������������� ���� �� �� ��� �� ��� � �� ���� ������� �� ��������� ��� �� � ��� � ��� 2����� �� ������� ��������������� ����� �1���� + 1 ����� &,,$- B����� + 1����&,,@� �� ����� �� �������� �� ������� ���� ��� �� � ���������������� �� ���������� ���������

'#$,.

�� �� ��������� �� ��� ������ � ����� ���� ���CC���������33 ���� ������ !� ���� ����� �� ���������� �� � ����� ��� � ���� �� ����� ��� ������������� )�� � ��� ���� ���������� �������� ���� ����� � ������� �!������ + . ���� "###�� �� �������� ��� ��������� �� ��� ���� �� ��� �� ������������������� �� � � �� � ������ �� � ������������������ � � �� � ������ �� ���� �� ���������������� ��� �������� ������ ��� ������� 0� � ������ ������ ����������� �� � ���� ��� �� � � ��������������� � �������� � �� ����� ��� )� ��� ��� ��������� ����� �� ���� ��� �������� ������% �&�5 � ���������� �������� ������ �� ������ ��� ��������� �� ��������� �� ����� � ���� � ������D �"� 5 ����������� �������� ��������� ������3 ���� ��� ���������� �� ������ �� ��� ������D �$� 2�� ����� ������� ������ � ��� ���� ���� �� � ����� ��� � ��

�� ��� ��� ��������� ������� �������� �� ��������� ����������D�� ������� ��� ����� ���� ��������% .���� ���

������ � ���� ��� �� ��� �� �� � ������ � ����� ������� ������ ��� � ���� ��� ���� �)��� �� �� ��������)��� ���- ������ ��� ���� ��� ��� �������� � �� �� ��� ����� ��� � �� ?��� ��� ����� �� ��� ��� ���� � ������ � ����� �� ����� ������ ��� ������ � � ������� �� ���� ��� ��� ����� ��� � �� �)��� ����� �� ���� ��� ��� ������� � �� ����� �� �� ��� ������� ��� � � ����� �����������;���� ��� �� ����� ������� �� ������ �� � ����

��� ��� ���� ����� ��� ����� ��� �� �� � � �������� ����� �� ���� �� ���� � ��� �������� ���� � ������ ���� �� ��� ?�� ����� ����� � ���� �2 ������ &,4@��.����������� �� ��� ��� � ����� ������� ����������3 �������� ���� ���� �� ����� ��������� ������ �� � � �� � ���� �� ��� �������� )�� �� � �� ��� � �� �� � ���� �� ��� ���� � ��� ����� �� ����������� ���� � �� ��� ���� ������� �� ���� �� ����������� � ���� ���� � ����� � ���� ��� ��� �� ��������� �� 1 ���� �� � ������� ���� ��� ����� � ��� ���� ������ �������� �� ���� ������� �� �� ������ ����� � ��� �������� ���� ������ ���������;���� �� �� � �� ��� ���� � ���� ��� ��� ��� ���� ������������� �� ���� ������� � � �����<�� � �� ��� �� � ��� ��� ����� ��������� � ���

������ �� ���� �� ��� ���� � ��� ���� �� ��� �� ��������� �� <�� � �� ��� �� � ��� ��� ����� ���������� ��� � ������ � ���� �� ��� ���� �� ��� � �� � ������ ��������� �� ��� �� � �������� �� .�� ���� ��� � �� ����� � ��� ��� ����� ��������� � ��� � ������ � ���� ��� ����� � �� ��� � �� �� ��� �� � �������� �� � ������ ���� ������ � �������� ������ �� ��� �� � ������ ��� ������ ���� ��� �� � �� ������� �� ���� � �� ���� �� � � ����� ��� �������� ���� � ���� ������ ���� ��� � ������ ������ %

�:E � � � � �&�

<�� � ������ ��� � � �� ���� �� ��� ������������� ������ �� ����� ����� �� ��� ��� ����3������ � ������ �� ��� ��� & �� �� )��� ����������� ���� � ���� ������ ���� �������� ������ ���� ��%

�;�E �� �"�

� ��� � ������ ����� �� ��� ������� ��� � �� ������������� � ��� ������� �� ��� ���� ��� ���������� & ( �� �� ��� ��� ������� ������� �� ��� ���������(��� �� � ����(������� ������ � ���� �� � �� ���������� � � �� ������ ��� ������� ��������� ����� � ��� ����� � ����� >��� �� � ��� ���������� ���������� �������� � ������ ��� ��� �� ��� ���

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

������ ������� � � ������ ���

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

����� ��� ��

Page 3: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

����� ���� �� ��� ���� � ������ � ���������� ������� �������� ���� ����� ��� ����� 1 ����� � ������ ���� ���� � ��� �� �� ����� ������������ �� ���� �� ������ ������ ������ ���� ��� �������� � ����� � � ���� �� �� � ��� ���� ���� ������ ������ � ������� �� ��� ���� ������� � � ������ ��� ����� � � ��� �� ��� ������ � �� ����� � ������ �� ����� �� � ���� �� ��� �� �� ��� ��� ������ ������������ �� ����� �� ��� ���� � �� ��� ���� ������� �� ��� ����������� �� �� ��� ������� ��� ���� �� � � ����� �� ���� � � ��� �� ����� �� �� �� �������� ����� �� ���������� ���� � � ��� � �� �A � ������ � ��� &,,4�� �������� �� ������ �� �� �� ��������� ����� ��� ������������� ��� � ���� �� �!������ + * ��� &,''- !������� &,,#�� )�� �������� ���� � ���� ������ ��� ���� ���� � ������ ��� ����� �� ��� � ���������� �%

�;!E �F���G�& ( ���H �$�

�� � � ��� ��� ��� ��������� �� � ���� ���� � �� ���� ����� ����������� �� ��� ���� � ���� �� ������������ �� ������ ���� � ���� �� ������� �����;!��;�� I��� � � �"� �� �$� �� ����� �� � � �� � �� � ���� �� � # �� ��� �� �%

����

�@ �

7 � �@� ������ �������� � ������ ���� � ���� ����� �� �������� ���� ������ �� ���� � ����� ����� �� ������� ���� ����� ���� )�� ���� �� ��� ������� �� ��� � ��� ��� � ���� � ����� ��� � ��� � ��� �� ��������� �3 ��� ����� �� ��� � ���� �� �� � � ���� ������ �� ��� � �������� ���� �� ���� ����� ��� �� � � �� ���� �� � ��

������ ���� �;���:%

������ � & � �8 �

7 � �8� � ����� ��� ���� � �� �������� � ����������������� ����� �� � ������ �� � � �� ����� � ������ � ������ �1���� + 1 ����� &,,$- B����� + 1����&,,@�� A���� ��� ��� ����� � ���� �� ������ � ��� � � �� � ����� ���� � �� ����� � �� ������� ���� ����.�� ���� �� ���� �� ���� ����� ��� �� � � �� ����� �� �

������ ���� �;!��:%

������ � & � � ��

���� � �

��4 �

7 � �4� � ���� � �� �8� ������ �� � � ������� � ����� ���� �� ��� ������� �� ��� � �4�� )�� ���� ������ ��� ��� �� ��� �� ������ ���� ��� ������ ����� � ��� ������� �� ������� ������ � ���� �� � ���������- �� � � �� ������� �� ��� �����

!��� �/ �� �� ������ �� � �� ��� �� ��� �� � ����� ��

�� � � ��� �� � � �@�(�4� �� � ���� �� ��� ����� � ���� ������ � � ��� �� ���� ����� ��� � ������ �� ���� � ��� �� �� � �� �������� ��� ����� ����� ����� � ��� �� ��� � � ���� �) ��� &�� 5���������� � �8�� � �� "�� ( &� �� � �� ��������3 ������� ����� ������������� ���� � ����� ��� � ��� � ������ �������� �� �� ( &� �� � �� ��������3 ���� � ��� � ������

��� �� �� ��� ������ �� ���� � ���� �� � �������;����� ��� � ������ ��� ��� �� �� ��� ���� ��� �������D �������� ��� ��������� ��� ����� � ��� ���� � ��@� �) ��� &� �� �� �� � � �� "=$� ��� � ������ ���� ��� ���� ���� �� ����� �� �� ����� ��� �������������2����� � �� "=$� �� � �� �� �� ��� ����� ���� ����� �� ���� ����� �� ������ ���� �� ������� � ��� �� ����� ����� ���� ��� � � �� �������� �� ������� )������ �� � �� � ��� �� ��� � �� � ����� ��� � �� �� ������ ����� ���������� �������� � � ����� �� ����� ������������ ���� 0� ��� ����� � ��� ��� ����������� ����� � ��� � ������ ����� ���� ���� � � � ������ � "� ���� ���� ��� � ����� � ��� ����� � ������ ����� ����� � �� ������� 2������� �� ���������� � �� ���� �� � & �� ��� ����� ��� ��� ������ ��� �������� ���� �� �������� �� ��� ������� ��� ���� � ��������� � ���������� ��������� )�� ����� �� �� ���������� � ���� �� ������� ����� ���� ����� ����� ������ &� ����� ���� �E& ���� ���� �� ��� ��� � ��������� ��� ������ �� � ������ ����� ���� ���� ��� � ��� ��� ��� �� ��� ������� )�������� ���� � ��������� � ���������� �������� � � �� ������ �� �� ������ ����� ������ ��� ����������� ������ ������� �� ���� �� � ���� ��� ��������� 2����� � �� ��� �� � ���� �������� � � � ������ ����� ����� ����6��� �� ���� �� ��� � ������ �� ��� ������ ������ ���� ��� ����� ���� �� � ( &��� � � ��� ������� �� ��������� �� � ��� � �� �� ( &�

� � � "�� ( &�D 2��� ��� � ������ ������ ��� �������� � ��� �� ��� ����� ���� ������ ����� ���������� � �� � ��� �� ������� )�� ���� � � �� ����� ��������� �� �� � � � � �� �� ���� �� ��� � ������ ����� �� �� ��� ������ � �� ���� ��� ��� �� ��� ���������� �� ��� ���� � ���� ��������� �1���� +1 ����� &,,$- B����� &,,8�� � ��"=$ �� �;!��: ���� ������ ���� ������ ���� ��� � ���� �� ���������� � ��� ��������� )�� ���� � ������� ��� ������ � ����� ��� � ������ ������ � ���� ���������� �� � � ��� � �8� �� � ���� �� � ��� � � �� � ���� ��� ������������ � ���� �) ��� &�� .�� ��� ������ �� ����� ��� � �� �� � ���� �� � ������ � ����� �� ����� �� ������������� ���� �� ����� �� �� � � �� �� � ���� �� ����� �� �������� �� ��� ���� �� � ������� ;����J� ( "�� ( &�K=��� � "� � J� ( "�� ( &�K=��"� ( "� �) ��� &� ��

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

��� ���� ������ ��� ���� �������

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

����� ��� ��

Page 4: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

�� � �� � ��� ������3 �� �������� �� ��� � �� ������ �� � ���� ����� �� � ��� ����� �� �� ��������� �� � ���� ��� ��� ���� �� ��� ��� ��� ������� �� ��� ������� ;���� ���� ���� J� ( �� ( &�K=��$�=" ( &�� J� ( "�� ( &�K=��$� ( "�� ��� � ������ �� ���� ������� ��� � � �� ��� �� � � �� ������ �� � ������ ������� �� ��� ��� � �� 2���� � ��� � � ������

� � � � &

��$" � � & ����� � " �� � & ���� � " � �/ �

�������� ���� ��� ������ �� � ��"=$ �� �� (&����"�� ( &�� ���� �� � �� � � ������ ���������������� ����� � �� ��� ���� ������3 ����� ;��� � ���� � ���� ���� ���� ���� ��� ����� �� ��� � � � �/� �� ���� �� � ��� ������� �� ���� ���� ����

��@ �

� � "�� � & � �' �

.�� "=$���&� � � �'� � ���� ����� ��������� �� ���"�� � &� �� ������ �� � � �������� �� �� ����

��"

$� �, �

��� � & �� �, � �

��@ �

� � "�� � & � �, � �

�� �� ���� ����� ���� � ��� � � ������� # �� & ��������� � �� � ������ ����� ���� �� �� � � ������ ������� �� ����� �� >����� �� � ���������� ������������� � � � ���� ��� & �� "=$� ��� ������ � ���� � �� � ������ ��� �� �������� �� �������� � ��������� �� ������ �� ����� �.��� & �� :���� � �� � ������� � �� �� ���� �� � �� � � � �� �� ������ �� �,� ���� ����� �.��� & �� ���� ��� ������ ������� ���

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

������ ������� � � ������ ���

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

!���� * )�� �������� ���� �� �� �� � ��� ����� �� ����� �� �� ��� ���� ������ � ��� ����� ������� ���� ����� )�� ����� ����� ����� � ��� � ���� ������� �� � � �8�� �@� �� �4�� 7 � �4� � ���� �� �� �����

. ���� �;���: �;!��;� �;!��:

���� 9����� � � �8� � � �@� � � �4�

� 9����� �� "�� ( &� �� "

;�� �� "�� ( &� �� &

. ���� �� "�� ( &� �� "$

: ������ �� � ( & �� "$

�� 9������ �� �� ���� �� "�� ( &� �� &

!������ �� "�� ( &� �� "$

: ������ �� � ( & ��"$

��� 9����� �� "�� ( &� &� "

;�� �� � ( & &� &

: ������ �� &" �� ( &� &� &

"

. ���� �� & &� &

��� � " �� � & ���� � " �

��� � " �� � & ���" � � " �

��� � " �� � & ���$ � � " �

��� � � � &

��$ ��" � & �

��� � " �� � & ���" � � " �

��� � " �� � & ���$ � � " �

��� � � � &

��$ ��" � & �

��� � " �� � & �

��

��� ( &

��� � �� � & ��"

��"

�� &

����� ��� ��

Page 5: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

������� � �������� �� ���� ���� ��� � ������ ?�� �������� � � �4� �� �� ����� ��� ��� � ������3 ��������������� ��� ������� ����� ���� ����� ��� � ������ ���� �� ����� �� ��� � ���� ��������� � �.��� &��

�� � � � � � &

��$" � � & � �&# �

>����� �� � � ����� � �� � � �&#�� ��� ������� � ���� �L ����� ��

�� ���������� � ��� ������ ����� �� ������������ ����� ������ �� � � � ���� �� � ��� ������� �� ��� � �,����� � ������ ���� ������� ���� �,�� �� �,�� �� ���� ���� ������ ���� � � �� ����� � ��"=$� �������� ������� ������� �� ���� ��� ( &� ��� � ������ ������� �� �� ��� ������ �������

!��� ��/ �� �� ������ �� � �� ��� �� ��� �� � ��� ��� ��

<��� ������ ���� ��"�� ( &�� �� � ����6� ��������3�������� ���� � ��� � ������ ������� ���� �������� ( &�� �� � ����6� �� ��� ���� ������3 �������� ��� � ������ ��� �� �� ��� ������� >�� ��������� �� ����� ���� �� ��� ��� �� ���� �� � ��&� �������� �� � � ��� ��� ��� �� ������ �������� �� ��������� �� ��� � ������� )�� � ������ �� ��� ��������� � �� ���� ���� ���� �� ���� �� � ��"=$ �� � ������� ����� ���� � ����� �� � ������� �� � ��� ����� ���� ������ � � ������� ��� � ������ ��� ���������>�� �� ���� �� ������� ��� ���� ���� � �������

���� �� ( &����"�� ( &�� >��� �� � ��� ������� ���� �� ����� �� �� ���� �� ��� � ����� ����� �� � � ��� ����� �� ��� � ������� )�� � ������ �� ���� ������ � ��� ������� �� ����� �� ��� �� � � �� ��� ����� ������� �� �� ��� ����� �� � ����� <��� ������ ��������� � �� �� ��� �� ���� ���� �� � ��� � ������� ��� �� ��� ���� �� ������ ����%

��" �

" � ��� � & � �&& �

.�� ��� � ��� "=$���&� � � �&&� � ���� ���������� �� ���"�� ( &� �� �� �� ��� ����� �� ����� �������� ���� ��������� ���� � � � ���� �� � ��� ������� �� ��� � � ��&&� ��� � ������ ���� ������� � ��� ������ ����� �� ��� ���� ���� � ������� �� ���� ���� ��� � ������ �L� ������� �� � � �&#�� �� ������������� ;���� � ���������� ����� ��� ������� � � � � �� �� �� �� ������ ����� >��� �� � ����� �� ���� � ��� � � �� � �� ����� � �� ����� ������ �� ��� ���� � �����

!��� ���/ "�� ���� ������ ��� ��� ��� �� �� �� � ����� ��

)�� ��� ����� �� �������� � �� � �E& ���� ���� ������ � �� ���� ��� ��� ����� ��� � �� �� ����������� �������� � ���������� ������� ��� ���� ��"�� ( &�� �� ������� � �� ��� ��� ����� �� ����� � ���� ������ �� �� �� �� ������ ��� �� �� �� )�� �������� �� ��� � ��� � ������ � � ���� ��& ���� ����� ��� � �� �� ������� ������ ��� ��� � ��������������� ��� ��� � ���� �� ���� �� ����� � ��� ����3 ������� �� ����� � �� ��� ������� ��� ������������� ���� � �� � ��� � ������ ��� �� �� ��� �������� � �� �� ( &�� �� ��� � �� ��� � ������ ���� �� �

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

��� ���� ������ ��� ���� �������

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

0����� * � � )�� �� �� ��� �(� � �� �� � ���� ����� �� ����� ��� ���� �� �������� �� � ���� �� ������� �� ��� ����� ����������� <��� 5 � �E � ( &� ����� ��� ���� � ������ � )��� � ���� ������� ���� ��� �� �� ��� ������ ������ �� ���� ��� ������ ����� � �� �� �� ��� 2������� ������� ���� 5 �� ��� � �&&� ���� �E&� �� )��� �� �������� �� ���� 5 �� ! ��)��� � ������� �� � �'� ���� �E&�� ������ ����� ���� � ���� ��������� �� ����� � ������ ���� � � ��������� ���������� � � ����� �� � �� ! ���� ����� �� ����� �� 5 ������ �E"=$ �� � ����� �� 5� ����� � �� !� � ������ ���)��� �� �� � ������� ����� ������������ ������� )��� ���������� ���� ������ ���� 5� ���� � � �� ����� ������� 5 ��: J�E �� � &�K �� ���� ������ ����� :� ��� )�� ����������� ������� ���� ��� �� � ������� �� �� � �� � ��� ���� �������� ������� � �� <��� 7 �� : �� � � �&"� ���� �E& �� #�8� ������������ �� ��� ���� �� )��� ��� �������� <����(5 �� � � �&#� ���� � � ����� �� �� ���� �� � ��� ��% �E&��E#�8- !% �E&� �E&- 5% �E@=8� �E&� �� ��� ������ ���� ���� �� )��� �� �������� ��� ��� �� ���������� �,�� ���� ���������� �� � � ����� �� )��� � ��������

����� ��� ��

Page 6: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

������ ��� � ���� ���� ��� ��� � �� ���� &� � ��������� ���� �� � ���� �� �� ��� ����� ���� ������ �� ��� ��� � �� ������� ��� ������ �� � ������ ��������� ��� ��� � ��� )�� � � �� � �� ���� ������� ��������� �� ��� � ������ �� �������� ����� �� ���������� � � �� ���������� �� ����� ������� ����������� �� ( &����"�� ( &� ��� ������ ����� ����� ���

� ������ �� � � ����� ��� � ������ �� ��� �� ���������� ��� � �� ������� �� ��� ��� ��� �� ���� ��� ���� � ��� � ������ � � ��� ��� ���� ����� ��� ����������� �� ���� ��� �� ��� ��� � ���� ���������� )�� ��� ���� ���� �� ��� �� ��� �� ��� � ������� )�� ������ ��������� � ��� ������ � � ���� ��������� � ���� � �������������� .�� � �� ���� � �� � ���������� �� � ������ �� ������ J� ( "�� ( &�K=�(���J"� ( �� ( &�=�K� ����� ��������� ��� ( &�2����� ���� ������ ���������� �� �� ����� � ���� ���������� �� ���� ��� �� � ��� ���������� ��� ( &�.�� ���� ���� �� ( &������ ( &� ��� ��� ������ ��

���� ����� �� � �� �� ������� ��� � ������� ����� ��� � ������ ����� �� ������ � ���� �� � �� ����� � ��������� ������� ��� ������� �� ���� ���� � ������������� �

�� � " �� � & � � �

��&" �

�.��� &��� )� ��� ��6�� ���� �� �� ( &�� ��� � ��������� �� �� ��� ������ �� ����� ���� �� ( &����� ( &���� � ������ ��� �� �� ��� ���� �� ����� �� ������� ( & ��� � ������ ������� �� � �� ��� �� � ���� ������ ���� �� �� ��� ���� ����� � ��� ���� � ������ ���� ���� �� � � ��� ��� �� ��� ������ �������� ����� ��� �� �� �� � ���� ��� ���� ��� ���� ��� ���

��������

�� � ��� ��� � �� � ���������� �������� � � �� � � ?������ �� ����� ���� ������������ �� ��� � ��� ���� �� ��

� ������ �� ��������� � �� ��� ��� ���� � ��������������� ����� � � � �� ��� � � �� ���� ����� ����� �� ��� ���������� ����� ���� �� �������� � ��� �� �������� �� �� ������ ��������� �� ������� ���� ��"=$�7��� �� ��������� ����� � ���� ��������� ����� � ������ ����� �� ���� � ���������� ���������� ������������ ����� � ��� � �� �� ������ �� ������� � ���� �� �������� ���� ��"=$ ���������� �������� � � ����������� �������� ���� �� ������ ��� � ��� � ����� ����������� ��������� ��� ��"�� ( &� �� � � J@�=�� G"�K�� ( &� �� �� J"�=�" ( ��K�� ( &� �.��� & �� >���� ���������� � �� ��� ��������� � � ����� ���������� �������� ������� ������ �� ���� ������ ������ ������ � ������������������ �� ��� ��� ���� � ���� � ��� � �� )�� ���� �� ���� ��� � ������3 ������������ ������ ���������� ��� �� ���������� �������� �� ���� �� ����� �� ���� ������ �� � �� �� ����� ��� ���� ����� ��)�� �� �� ��� �(� � �� ����� �������� � � ������ �

� ���� �� )��� � �� � )��� �� ������� �� ����� � ���� �� )�� � ��� �� ��� ������ � ��� ��� �� ��� �� ������ �� ��� � ������>��� �� � ��� ���� � ����� ���� ����� ��������

�������� �� ������ �� � � ( &� �� ��� ��� ���� ������ ���� �� � � � ������ ����������� ������� ���� (&� .��� & �� )�� ������ ��� � � �� �� ���� ��� �� ������� � ��� �� ������ �� �������� ������% ����� � ������ � � �� ���� ��� �� ���� ����� ��� ������ ���� �� ����� ��� ( &� �� � � ��� �� �� ����� ���� ��������� ���� � ���� ��� � �� �� ( &�� )�� � ��� �� ������� �� ��� ����� ������� ��� �� ��� ��� ��� ;���� ���� � ��� �� ������ � � � �� �������� � ������ ���� � ��,� �� �&&� �� ����� ��� ���� ��� ������������ � �� ?������ ������� ��� � ������ ���� ������ � ���� �� � ������.����� & ���� ��� �������� �� � ��� �(� � �� ������������� � � ����� � � ���� �� )��� ��� �� � )��� �� �� ��������� ��� ��� � �� ���� �� ���� �� � �� � � ������ ����� �� � �� �� ���� � ���� �� � "�)�� ��������� �� ����� �� � ������ �� )��� ���

������ � ����� ��� ������ �� � �� � �� ����� �� � ��� ��������� �� �� �� � � ���� �� ���� �� � ��� ������3� �� � �������� ������� �.��� &����� ���������� ������� �� ������� �� ������� �

� � ������� ��� ������ �� � �� ������ � ?�� � �� ���������� � ��� ��� � ������������ ������� )��� �� ������� ������� ������� ��� � ��� �� ����������� �� � �� � �� � ����� �� ������ �� �������� � �� ��� ����� )�� ������� ���� ���� �� ���� � � � �� ������ ������� �� ������ � � �� ���� � ����� � �� ����� �� �� �� � �������� ���� ��� �� �� ����������2������� �� � ���� ��� ��� � ���� ��������� ���� ������ ����� �� � ��� �� � ��� ��� ���� ������� �� ��� ��������� ������ � � � �� �� ���� ���� ������ � ��� �������� �� ���� ����� ��� � ��

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

������ ������� � � ������ ���

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

9 ��� ������ � ������ ������ M������ �� � ��� �� )�� M�* �����

����� ��� ��

Page 7: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

'�!," �� . 1 � $ ',!2#$1

)�� �� ������� ���������� ���� � ������ �� ��� ���� �A������6� �&/�;� $&�7� �� ������� ���� N��� ���� )�������� � ���� ����� �� �� ��� ���� �� �� ����� ,#���@# ���@# ��� )�� ������ � ���� �������� �������� � ���� �� � ��� �������� � ����� �� �������9����� � ���� �� � ����� � ���� �� ����� ����� ���� ����� �� �� �� M�������1 � �������� ��� ���� ���� � ���� ��� � � ���� �� � �������� ���� �����.��� � ����� �� ��� ������ � � ���� ��� ���� �� �� ����� � ��� �!������ � ��� &,,@�� ��� ��� � ����� ��� ���� �� ��� �� ���� � ������ ���� �������� �� � "4� &�5 �� ����������� � &"<%&":�)��9 ��� ������ � � ��� �� ��� ���� ���� � ��

� ��� � � �� �6�� )��� � � ���� �� ���� / �� � ����� � ��� ����� �� � ������� �� � ��� ��� ������ ��� ��������� ����� � �� � � ����� �� ��� ���� ��� ������ ����!������ � ��� &,,$�� )�� �� � ���� � � �� ������� �48 �� �� � �� ����� "&4 � � �� �� �� ��� ���� ���� � ��� ��� � ��� ���� ������ �� �� 9 ��� ������ � ��� � ��� � ����� ����� �� �� ��������� ������ ����� &# ����� �!������� ���������� � � ��)� �� ��� ���������� �������� �� ��� 9 ���

������ �� �� �������� �� ��� ������ ��� ��� ������ ����� �� 6 ���� � ���� ���� �� ����� ��� ��� �� ��� ������ ������ ������ ���� M� ) ��� "�� M �� �� �������� �� � ��� ������ ������ � � ������ ������ ��� �� ��� .&����� ����� ;��� ��� � ���� .& ������ ������ �� � �� �� ��� �� ������% � ��E'@�4 �� �� ��E4"�# ����� ������� M ������ ���� � ���� �) ��� "�� 9 ��������� ������ ������ � � ����� �������� �� � �������������� � � ����� � �� �� ���� ����� )��� .& ���������� ��� �� ������ ��� ������ ����� ��� ���������� ���� ����� � ����� 2����� ." ��� � � �� ����������� ��������� � #�&"8 ����� � ��� � � �� � � ��������� � �� �� ��� ������ � � ����(������������� �� �������� ��� ������ � ������ ���� ���� ��� �� M �� .& � �� $8" �� @#, � �� ������������ ��� ��� � ������ .����������� ��� ������ � �������� ��� �� M �������� &(@ �� 4 � �������� �� � ������� � /"' � ��

�� ��� ;M;; , �� �� 9 ��(������� ����� �� ������ �� �� ����� ���� ���� ������� ������

",1%. ! 1

0��� $8" � � ��� M ����� ���� ��� ��� ���� ����� �������� ���� ���� ������ �� � ��� .& ����� ���� ����@#, � � ��E#�#/4�� ��� ��� �� � ������ ���� ���������� ��E#�#&/- ) ��� $ �� @�� .& �� �� ��� ����� ����� ���� ������ ��� ������� �������� �� � ���������� ���� ���������� ��=�� ��� � ����������� � ���� �� � � �� � �������� ����������� � ��� ������� ���������)�� ���������� � ." ������ �������� �� �� ���� � ������ ���� �� �� � .& ������ ��E#�#$$- ��� ������������ @ � ��� .&�� )�� M ����� ���� ��������� �� ������������� �� �� � � &#'# ������� &� "� $� @ �� 4������������� � � � ������� � ����� ������ ����� ��� ����� ������� )��� ������� � ������ ���� �� M����� ���� ��� � � ��� �� ���� ���� ��� .&����� ���� ���� ������ ����� �� � �������� � ����������� ��� ��� ��� ��� � �� ��� �������� ������� M �� .& ������������ ������� ;��� ���� �� ��� ������ ����� ��� ����������� ������ ������ ������ @� �������� ������ � ��� ������� �������� �� � ����� � �� ������������� ������ ��� ���������� � ��� ����� ����� ����� ������ ����� � ���7��� ���� � ��� �� ��� ����� � ������� ���� ���

��������� ��� ����� ������� ��� ��� ���� ���������� ������� ��� ���� � ������� ���� �� �� ���� ������ ���� ������ � ������ ��� ��� ��� ������� ����2������� ���� ��� ������ � ������ ���� ��� ������� ������ ����� ��� ��� ������ �� ��� ���� � ��� ����� � ������� �� ��� �� �������� �� ����� ��������� ������ ����� ���� �� �� � ����� �� �� �������������� �������� � ������ ���� � ������������������� � #�&"8� ����� ���������� ���������� �� ��� � ���������� ��������� � #�"8� .���������� ����������� � � �� �������� �� �� � �� ���� ������ ���� ���� ������ 2���� � �� ������ ������ ���� �� � ��� ���� � �� ���� ���� ��� ������ � ������ �������� ��� �� .& � �� �� ��� ��� �� "�8 ������ �������� �� ���M ����� ���� �� ��� �� �E#�&4 �� #�#,'��

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

��� ���� ������ ��� ���� �������

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

5����� ������OOOOOOOOOOOOOOOOOOOOO

A���� ���� ;�� & " $ @ 8 4

M � � ! ! � ! !� ! � � ! � �

.& � M8 M" M& M$ M8� M& M8 M" M& M$

!���� + 0����� � ��� � ��� �� � ����� M � ������� � ��� � ��� ������ � ��� ������ ���� ������� ������� � �� ! �� .& � ������� � ��� � ��� ��� � ��� �� M �������

����� ��� ��

Page 8: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

$ � 1�%11 �#

7���� �&,,8� &,,4� ������� �� � ���������� ���� �������� ����� �� ������������ ��� �� ������ �������������� ������ ;���� ��� ��� � ��� ���� ��� ������������ ��� ��� � � ���� � ��������� �� � ������� �� ����� ����� ���� ������� ��� ���������� �� ��������������� �;������ + A��6 &,,/�� 2������� ������ ��������� ���� ����� �� ��� �������� ��� �� �&� �� � ����������� ��� �� � ������� �� � � ������� � ���� ���������� ��� � �� �"� ��� ��� �� ���������� � ������������ �� �� ��������� �����7������� �� � ����� ���� � ���� ������������ ��

� �� ��� � ���� ��� :���� �� �� �� � ��� ��������� ������� ��� �� ���� �� �� ����� ���� ���������� � �� ������� &,,#- *������ + 9 ���� ��&,,@� �� ������� �� �� �� � ����� ���� ���� �������� �� � � �� �� ��� �� � ���� �������� �5����+ � �� &,,/- ;������ + A��6 &,,/���� ������ ��� ������� � ���������� �������� � ���

��� ���� ��� �� ���� �1 �� � ��� &,''- 2���� �� &,,"�

�� ���� � '@P ��������� �� ������ �� ����3 �������� � � �� � ���������� ��������� � #�&"8� ������� �� �������� ��� ���� � � ���������� ��������� �#�&"8 � ��� ��� ����� �� � ��� � "#P($#P �� ���������� �1 �� � ��� &,''- !����� � ��� &,,#- < �� � ���&,,4- < �� + 2����� &,,/�� �� ����� � ��� ������ ������ ���������� �������� � � ��� ��� ��� ��������������� ����� 1 ����� �������� � ���� ��� ��� �������� ���� ��� ������ �� ��� � ������� � ���� ������� ������� �� ���� � ���� ������ �� ������������������ ����)�� ���������� �������� �������� �� �� ������� ��� �

��� ������� ��� � �������� � ����� ��� "=$ �������� ���� ������ )�������� ��� ��� ������ �� ������� ���������� ����� ���� ��� � � ���� �� ��� ���� ��� ������ ���������� ��������� � ���� �� � ��� ���� ������������ ���� .����������� � ���� � � ����� ����� � �� � �� ��������� �� ���� �� ��� ���� ��� ��������������� ��� �� ���������� �������� � � ���� �� ������� ����� ����� ��� �� ������ ��� ���� � �� ���� � ���� �� ������)�� ����� ����� ���� ��� ��������� �� ��� 9 ���

������ �� �������� ���� ������ �� � ��� ����� ������� � �� � ����� ��� �������� ������������� 5�������� � �� �������� � ������� � �� ������ ��� �� � �������� �� ����� ������ ���� ��� � �� �������������������� ���� ������ ���� ����� � ����� ���� ���� !��� �&,,8� ���� ���� � ��������� �� ������ ��� ��� ������� ����� �� ����� ���������������� ���� ����� ���� ������ �� ����� ��� � ���)���� � ��� ������ ���� �� ��� ������� ���� ��� � �

������ ����� ������������ ��� �� ����� �� ������������ �� ��� ����� ���� �� ����� �� )�� �������

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

������ ������� � � ������ ���

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

!���� 3 )�� ������������ ������ �� && � �� � ������� �������� : � ����� �� ��� ������ � ������� ������ �� ��� ����� � ��������������� � ��� � ���� ��� ������� A�� ���� � � �� 84 �� 4& � � �!������ � ��� &,,@��

<����� & <����� " <����� $5�� OOOOOOOOOOO OOOOOOOOOOO OOOOOOOOOOOO)��� 5����� � � ���� �� ��� � � ���� �� ��� � � ���� �� ���

0������ & &#/ & & &,, & &" &#' & # &4/ $ $$ "8& $ $@ &&8 " #8 ,, " & &@8 & & &#' $ $4 ""# " "

������ & &$' & # ""& & #" &/$ & # &&, & &$ $4' " &@ #8 &$, & # "&& & #

!���� 4 :��������� � ����� � ���� �� ������ � ������

9 ���� ���� Q �� ��� 9� ��;7 ���

0������ !��� $�&/�#�48 �4��� ��� "�8#�#�/& �4�M��������� �� ��� #�/4�#�&4 �4�

������ !��� &�4#�#�@# �8��� ��� #�@#�#�"8 �8�M��������� �� ��� #�"#�#�&" �@�

����� ��� ��

Page 9: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

���������� � � �� � �� � ����� � �� ��� ������ ����������� ������� ��� ���� ���� ���� �� �� ������6���� � ��� � ������ ���������� ������������� �� ����� ��� �������� ��� � � � ������� �� � ��� ��� 2������� ����� ���� ��� � ����� � ���� �������� �!����� + !����� &,''- M��� + ��� &,,4� ��� ���� ���� �� ����� � ������� ��� ���� ��� ������� ��� �� ���� �� ������ � ���� �1 �� � ���&,,"�� )������� �� ��� ��� � � ������ ��� ��������� �� � ����� ���� ��� ������ ��� ������� �� ��������� ���������� �������� �� � ��� ������ �������� �� ���� � ����������� �� ��� �� ����������������� ����0�� ����� ��� ��� �������� �� ��� ��������� �� � ���

������ �� ���� � � � �� ����� ��� ���� ��� ���� ��� �� ��� ����� ��� �������� �� � ������ � ���� ���� �� ��������� � ��� ��� �� ���� ���� ���� �� ����� � ������������� � ���� �� ��� ������ ���� ������ �����������)�� � ���� ���� � ����� � ��� ��� � ������������������� ���� ��� �������� � ������ �� � ����� ;�������� ���� ������ � � ����� � � ���� �� ��� � ����� �� ������� �� � �� ����������� >��� �� � ���� ����������� � �����6�� ��� ���� ��� �� ��� � ����� ��� � ������������ ��� � ��� �� ��� ����� ���� �� ��� ������� ���������� � ����� ���� ���� ��� �� � �������� � ������ �� �� ������ �� � ��� ����� ���� �����

��� ������ � ������� � �� �������� ������� � �� ������ ����� � �� ����� � �� �� ������ 0��� �������������� ����� ���� �� ������� ��� ��� ����� ��������� � ��� ������ �� ��� �2 ������ &,/"� �� ��������� � ����� �������� ���� �������� ���� ��� ������ ������ �) ���� + A��6 &,,@��M������ ��� ����� � ��� �������� ���� ������ �

���������� ���� ��� ������� ��� ������� � ����������������� �������� �� ��� ��� � ����� � �!������&,/'- ;���� &,/,- .���� � + 5����� ��� &,'@- 5����+ 1�� � &,'4- ) ���� + A��6 &,,@�� 0�� ����� ����� ����� ��� ���� �� �� � �� �� ������� ��� ����������� � ������� �� ��� ����� ����� � � ����� �� ������ � �� ���� ������� �� ��������� .������������ ������ �� �� ������ ����������� ���� ����� ������ �� ���� ������ ��� �������� � ���� ������� ���� ��� ��� ����������� ����� �� �������� <��� ����� �������� �� ��� ���� ���� � ��� ���� ������ � ���� ������ ��� � �� ������ ������� ����� �� �������� �� �������� ��� �� �� ������� ��� ���� ������ ������ ���� ������ ��� � � �������� ��� ������� ����� ��� ���� �� ��� ��� � ������ � �� �� �� �� �������� � �� ���� �� � ��� �� ����� � �� ����� ��� �������� ������� ���������� �� ���������� �������� � ��� ��� � � �� ���� � ������� ��� ������ ��!� ��� ���� ������������ ������� � � ����� �����

���� ��� � � �� � � ������ �� ���� �� � ���� ��� �� � ��

����� ����� ����� ���� ��� � � ��� � �� ��� ������ ������ �� �������� ����� �� � � �� � �� �� �� ������� � �M��� &,'/- 5�������!���� &,',� ���� ��������� ���� ���� ������������ ��� ���� &,,"��

��� #5.,$),', !1

�� �� �� ��� >1. �� I�������� � M������ �� �� ��� ������� �� 9��� !������ ������ 9������� M�����A��� �� ��� ������ �� ����� �������� �� �� �� ���� ������ �� � ��� < ; �� ������� �&,,,� ��������� ��� ��� ����������� � ����� �� � ���������� ��������� � ����� ��

", 0 ,", �,1

������� �� �&,,#�� )�� ��������� � � ���� ��� ����% �� ��������� � ��D ���! ����� "������������ "/� "",("$/�

!������� !�0� �&,/'�� �������� ����������% � �� � ���D #�$���� ������� /$� @$,(@@@�

!������� >�5� �&,,#�� !�� ����� �� ��� � ��� �� ������ ������ � ��� : � � � �� ������ � ������� ���������� #�%���� ������� ""#� ""8("@'�

!������� >�5� + . ����� 5�A� �"###�� &'���� (���)*��+ ���������� ����������� 5 ������� I�������� M��� 5 ��������

!������� >�5� + * ���� *�I�9� �&,''�� )�� ��� � �������� �� ������������ ������� � ������� � ��� ������ �������� ��������� �1������ % ! �������� ��� #� (������4,� ",$($#"�

!������� >�5�� * ���� *�I�9� + 5��������� .�:�M� �&,,$�� M�������������� �� �� �� ����������� ���� �� ��� ��������� � ��� ���� � �� � 9 ��� ������ � �������� ������� � ��������1������ % ! �������� ��� #� %���� ������� "$&� &/,(&'4�

!������� >�5�� * ���� *�I�9� + 5��������� .�:�M� �&,,@�� )�������� �������� �� ������������ ������� � ��� �������� �9 ��� ������ �� ������� �������� #� %���� ������� "$@�@//(@'/�

!������� >�5�� . ����� 5�A� + 9������� ��*� �&,,4��1����������� �������� �� ������� ��� �������������� �� : � � � �� ������ �% ��� ��������� �� �������� ��� ��� ������� ����������� ���� *���� "��� ������ � "4$�&8,,(&4#$�

!������� >�5�� . ����� 5�A� + ;����� ��5� �&,,/�� <2������ �� ����� ��� � �������� A�12 �� ��� �9 ��� ������ �% ��������� � ��� ��� ������� ������������ ���� ! �������� �� ���� *���� "��� ������ � "4@�&##&(&##4�

!������� >�5�� . ����� 5�A� + * ���� *�I�9� �&,,,�� ;��� ����������� ����������� ����� ���� ��� �� ��� �������� ������������� �� ������ ������ �������� ���� � ������ ��. ���� ! �������� �� &�!� "��� ���!��� "'� /8(&&@�

!������ ;�.� + !������ 9� �&,''�� ���������� ���� ������ ����� $���� ����� �!������� $� "$#("$"�

!� ���� ;� �"###�� :���� � �� ��� ������ ��� ���� �� ����� ��� ������ �% �������� � ��� ���������� ��� ���� �� ����� ���! ������ &&� /(&"�

!������ .� + � ��� 9�*� �&,,&�� CC1�� � �33 ��� � ���������%

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

��� ���� ������ ��� ���� �������

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

����� ��� ��

Page 10: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

���������� �������� �� ���������� �� ������� #� $���� ������� &8$� $"$($$/�

!������ !���� < ��� 1�5�� .����� 9�<� + �� �� A� �&,,#������������ �������� �� ���� � � ����� � ����� ���� ���������� ����� #� ������ '&� "8/("44�

!��� � 2� �&,,8�� �������� � ����������� �� ����� ���� ��� ������� � ������ ������ � � ���� �� � ������������ ��������� �� � ����� ���������� 8&� @&&(@&$�

5����� 1�B� + 1�� �� >� �&,'4�� ���������� �� ���� ����������� ����� ����� �!������� @#� 4&4(4"@�

5�6��� :� �"###�� >�� ������ ��� ���� �� ��� CC������ ������33����� � � ��� ������ �% ����������� � ��������� ���!� ������&&� &(4�

5�������!����� )�2� �&,',�� .�� �� �� ��� �� ���������� ���� ��� �� ��� � � �� �� ,���� $$/� /#(/&�

5����� ;�1� + � ��� M�9� �&,,/�� Q �� ���� �� �������������������� ���� �� � �������% ������� � ����������� ��� �� ���������� ��% �������!� ������ �� (��������� ;������� >�A� + .������ *����� 5 ������� I��������M��� 5 �������� ��� &8#(&/#�

7����� ;�)� �&,,8�� �� ��������� �� ������ � ��� ����� ����,��� &���� "��� �"&� ,"� '#,"('#,,�

7����� ;�)� �&,,4�� 1����������� � ���� �� ������� ���� ���� ��� ����� &�� ,������� &@'� /84(/4$�

. ����� 5�A� �&,,#�� ;��� � �������� � ������������ �� ���� ��� ������ �� ����������� ������ I������ M�: )����I�������� � <������

. ����� 5�A� + ������� :�2� �&,,/�� )�� ��������� ������������� ���� ������% ����� ���� � � �� �� �� �������������� �� ����� �������� �� �� �� ������� � � ��������� �� ��% �������!� ������ �� (������ ��� ;�������>�A� + .������ *����� 5 ������� I�������� M��� 5 ��������� ��� $#"($$@�

. ����� 5�A�� !������� >�5�� !������ 9���� 03!����� 2�M������� �� A�2� + * ���� *�I�9� �&,,/�� 7������� � ����� �������� ��� � ��������� �� ��� ���� � ������ �� ���� *���� "��������� � "4@� &4&,(&4"/�

.���� �� 9��� + 5����� ���� .�!� �&,'@�� M���� ����������� ������ � ��� ��� � ����������� &�� ,������� &"$�4@"(48$�

A � ������� I�� !������� >�5� + * ���� *�I�9� �&,,4�� )����� � �������� �� ����� ��� ���� ���� � ��� 9 ��� ������ �� ������� ������� �1������ % ! �������� �� ���N��� ���� #� %����� ������� "@#� ""&("$&�

2 ������� ��:� �&,4@�� )�� ������� � ��������� � ��� ���� ������ �� #� $���� ������� /� &(&4�

2 ������� ��:� �&,/"�� ������� �� ��� ��� �������� �� ���� �� ��� � ������ &���� *�!� ����� "��� $� &,$("$"�

2���� ��� *�<� �&,,"�� <���� � ���������� ���� �� ���� ����&�� ,������� &$,� 8,&(4#"�

* ���� *�I�9� + !������� >�5� �&,,#�� )�� ��������� ��������� ����� ���� ������� �� ��� � �������� � ���� ������� �% . ���� ! �������� �� ��% �!������ �' "��������(������ � �� -�������� ��� (������� ��!��� ��� >����7�0� + 1���� ���� ������ >�� R���� ��� ,/(&"'�

* ���� *�I�9� + !������� >�5� �&,,&�� 7������ �� ��� ������ ��� ���� ! �������� �� ��% $�� ������ �' �� ,���� (���)*� ��� ;���� �� M���� * ���� *�I�9� + ���� ����� 1�:���M�������� I�������� M��� >�� R���� ��� $'@(@"8�

* ���� *�I�9� + !������� >�5� �&,,$�� 7���� ���� � �������

������������� �� ��� ����� � � �������� ������ � ( �������� �� �� ����� ������ �� � � �� �� ���! ����� "����)�������� $$� "8$($4#�

* ���� *�I�9�� 031� ��� 9�*�� !������� >�5� + ;���� �� M����&,,@�� 9 �� �� � ����� ���� ( ���� ��� $���� ������!������� ,� @/(8&�

*������� 9�:� + 9 ���� ��� :��� �&,,@�� 5����� ������������ �� � �� �� $���� ����� �!������� ,� ',(,$�

B������ <� + 1����� 2�B� �&,,@�� M ���������� � ������������ �� ��� � �������� $���� ����� �!���� ,� ,'(&#"�

< ��� 1�5� + 2������ !�7� �&,,/�� 7��� � ���������� �������������� �� �� � ��� � *��� !������������� #� (������/'� '//(''/�

< ��� 1�5�� �� �� A� + � ��� �� �&,,4�� 2��� ����� � � ���� ���������� �������� �� ��������� ���������� �!�������8#� "&'/(""##�

<��������� !�A� �&,,&�� )�� ��������� � ����� ���� �� ����� ��! �������� ��% ������ � ���� ������� �� ���� ���!����� "������������ "'� $/(@8�

031� ��� 9�*�� * ���� *�I�9� + . ����� 5�A� �&,,4�� ��������� ����� �� ��� � ��� ������ �� ,���� $'#�4&,(4"&�

M���� ��7� �&,'/�� ;����� �� ����� � �� ���������� ����� ��� �� ���� �� � �� �� $���� ����� �!������� "� ",8(",,�

M���� ��7� + ���� 9� �&,,4�� ���������� ���� ��� �� ��� �� $���� ����� �!������� &&� "#&("#4�

1 ��� 1�� ��������� N� + )������ *� �&,,"�� :���� � � ��������� � � �"����� ��������� ��� ��� � � � ������� #�(������ /$� ''8(',#�

1 ��� B�� ! ����� *�:� + )��������� �� �&,''�� 7��� �� ����� � � ��� ���� �� ��� ��� � ���������� �� � �� �������!���� ����� "� &'8(&,$�

1����� 2�B� + 1 ������ .�<��� �&,,$�� S����� ���� ��������� ��������� �������% ���� � ����� ��� �� ���������������� ��% .���� ,���� ��� "������� �� /����� ��� B������ <���0���� I�������� M��� 0����� ��� @8('8�

1����� 2�B�� ����� �� :�.�� >���� ����� ;���� �� M��� +� � ���� 5�.� �&,,#�� :>� CC�������������33 ���� � ��������� � ���������� �� ������� � ��� ����� � � ��� ������ ������ ,��� &���� "��� �"&� '/� "@,4("8##�

1��� ��� 5��� + !������� >�5� �&,,/�� 1����������� � ��� � ������� �� �������������� ������� ������ � ��� : � � �� �� ������ � �������� ����������� �� ��� ������������ � ��� ���� � �� ������� ��� ����� ��� � �� ( � � � ����� ���� ��� �� CC ������33 �������� #� %���� ������� "@&�&'8("#"�

;������� >�A� + A��6� <�<� �&,,/�� 7� ��� ���� � ����� ������������ �� ������ ���� �������� �� ������� ��% �������!� ������ �� (������ ��� ;������� >�A� + .������ *�����5 ������� I�������� M��� 5 �������� ��� &,,("$#�

;����� 1�2� �&,/,�� 0� �������� �� ���������� �� ��������� ��� �� ������ @$� "#8("&&�

) ����� M�:� + A��6� ��9� �&,,@�� �� �������� ���� ������� ��� ��������� �� �� �� �� � ��� ����� �!��� ������ '�4&(4,�

������ 7�0� �&,/8�� "�����������+ �� ,�� "�������� 2 �� ��I�������� M��� 5 �������� 9 �������

���� *�0� �&,,"�� M ���� ����� ������������ �� ����� ������� � �� ���������� ?������� ����������� ����� ,����$8,� @#,(@&#�

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

������ ������� � � ������ ��

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

����� ��� ��

Page 11: Causes and consequences of incest avoidance in the cooperatively breeding mole-rat, Cryptomys darlingi (Bathyergidae)

7������ >� M�����9 ������� �������� &8 .���� �� "###.��� ������� � �� &4 9 ��� "###9 ������� ������� &" 9 � "###

�"### !� ������ ;������ <��=5>1;

�� ���� ������ ��� ���� �������

����!���5���:���1� � ����.�� � ����) ��� � �����1� ���1� � ��

� �#1�,!�2

* �� A��� � ��������� �� ��� ��������� � �������������� ������ 2� ��� ��� � ����� �� ���� � ����� ������� ���� ����� ��� � �������� �� ���� � ��� ������

����� ��� ��