i
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos
RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE
TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO
ZOOPLÂNCTON
Natal/RN
2010
ii
Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos
RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE
TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO
ZOOPLÂNCTON
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos necessários a obtenção do título de mestre em ecologia.
Orientador: Prof. Dr. José Luiz Attayde
Natal/RN
2010
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de
Biociências
Santos, Pablo Lúcio Rubim dos.
Respostas funcionais de diferentes tamanhos de Tilápia do Nilo, oreochromis niloticus, predando zooplâncton / Pablo Lúcio Rubim dos
Santos. – Natal, RN, 2010.
56 f. : Il.
Orientador: Profº Dr. José Luiz Attayde.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e Limnologia.
Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Tilápia – Dissertação 2. Resposta funcional – Dissertação.
3.Zooplâncton – Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II. Universidade Federal
do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 639.31
iii
Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos
RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO
ZOOPLÂNCTON
Aprovado em_____ de ______________de_______.
Banca Examinadora
______________________________________ Prof. Dr. José Luiz Attayde - UFRN
Orientador
______________________________________ Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva - UFRN
Examinador Interno
______________________________________ Profa. Dra. Luciana Silva Carneiro - UFRN
Examinadora Interna
____________________________________ Prof. Dr. Adriano Sanches Melo - UFG
Examinador Externo
iv
À minha família por todo incentivo e carinho.
v
AGRADECIMENTOS
São muitas as pessoas que de uma forma ou de outra me incentivaram
e que me foram fonte de inspiração durante a realização deste trabalho.
Encontrar palavras para demonstrar minha gratidão não é tarefa fácil. Creio
que quando voltar a ler estes agradecimentos hei de recordar um nome que
queria ter citado ou algo que queria ter dito.
Fritz Müller teria dito que para estar em contato com Deus bastava
observar a natureza. Creio que isso seja verdade e agradeço a Ele por toda a
beleza deste mundo e pela vida que me foi concedida.
Ao meu avô José Desidério, que já viajou fora do combinado, mas que
está sempre presente, e à minha avó Margarida Maria.As duas grandes
referências que tenho na vida. Não existem palavras para agradecer todo
carinho e dedicação. Amo muito vocês.
Ao meu irmão Gentil e à minha irmã Patrícia por nossa bela amizade.
Um dos maiores prazeres que tenho na vida é passar algumas horas
conversando com eles. O mundo deveria conhecer o pensamento dessas duas
pessoas maravilhosas.
Aos meus pais Gentil e Maria de Fátima por terem me colocado no meio
dessa turma. Posso dizer que tive muita sorte.
Agradeço a minhas tias (leia-se mães) que a mim dedicaram tanta
atenção durante minha vida. Em especial a minha tia Terezinha Lúcia que foi a
grande influência na escolha da Biologia como profissão e que sempre me
apoiou no decorrer de minha vida acadêmica.
Ao meu orientador Prof. José Luiz Attayde por ter acreditado em mim,
por suas orientações e por seu entusiasmo contagiante.
Aos meus colegas Francisco Rivera (Pancho), Lucas Rocha, Pablo
Martinez que, além de grandes companheiros de aventuras, me ajudaram nos
experimentos no campo.
Ao Ezequias Viana e aos demais colegas do Centro Tecnológico da
Aqüicultura (CTA-RN), onde realizei os experimentos em laboratório.
Aos amigos do Laboratório de Ecologia Aquática da UFRN: Danyhelton,
Fabiana, Elinez, Gabi, Alex, Rosemberg e Jandeson pelas sugestões,
vi
conselhos, por me ouvirem “chorar as pitangas” dos experimentos malogrados
e pelas conversas descontraídas no laboratório.
À Maristela Lopes, minha namorada, por seu incentivo, compreensão e
pelo bem que faz sua presença em minha vida.
Aos Drs. Adriano Caliman e Adriano Melo e a Dra. Luciana Carneiro por
terem aceitado o convite de participar desta banca e pelas valiosas
contribuições feitas à este trabalho.
À todos os amigos que fiz no decorrer curso de mestrado: Clovis,
Wallace, Jaísa, Eudriano, Sinara, entre outros. O nosso convívio foi uma
experiência enriquecedora.
Ao Edson Santana e Seu Luiz pela ajuda nos experimentos em Jundiaí e
pelas conversas agradáveis.
E, finalmente, à CAPES pela concessão da bolsa de mestrado.
vii
“Toda a nossa ciência, comparada com a realidade, é primitiva e infantil – e, no entanto, é a coisa mais preciosa que temos”.
Albert Einstein
viii
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS
LISTA DE TABELAS
RESUMO
ABSTRACT
CONTEÚDO
1 Introdução ................................................................................................... 1
2 Objetivos ..................................................................................................... 9
2.1 Objetivo Geral ........................................................................................ 9
2.2 Objetivos Específicos ............................................................................. 9
3 Materiais e Métodos .................................................................................... 10
3.1. Experimentos em Laboratório .............................................................. 10
3.1.1 Experimentos Utilizando Náuplios de Artêmia como Presas............. 10
3.1.2 Experimentos Utilizando Copépodes Calanóides como Presas ....... 11
3.2 Experimentos em Mesocosmos ............................................................ 13
3.3 Análises dos Dados .............................................................................. 16
3.3.1 Modelos de Resposta Funcional ....................................................... 16
3.3.2 Influência do Tipo de Presa: Náuplios x Copépodes......................... 17
3.3.3 Seletividade ....................................................................................... 17
4. Resultados ................................................................................................. 19
4.1 Experimentos em Laboratório ................................................................. 19
4.1.1 Influência do Tipo de Presa: Náuplios x Copépodes........................... 19
4.1.2 Experimentos Utilizando Náuplios de Artêmia como Presas .............. 29
4.2 Experimentos em Mesocosmos .............................................................. 22
4.2.1 Respostas funcionais .......................................................................... 22
4.2.2 Seletividade ......................................................................................... 24
5 Discussão .................................................................................................... 26
6 Perspectivas ................................................................................................ 31
7 Referências Bibliográfica............................................................................. 32
Anexos ........................................................................................................... 40
ix
LISTA DE TABELAS 1. Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional dos
alevinos e juvenis de tilápia sobre náuplios de artêmia exibindo os valores
estimados de parâmetros, de R2ajustado ............................................................... 20
2. Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional das
tilápias juvenis sobre copépodes calanóides exibindo os valores estimados de
parâmetros, de R2ajustado ................................................................................ 21
3.Valores de R2 ajustado para os ajustes dos diferentes modelos de resposta
funcional aos dados de taxa de consumo do zooplâncton por alevinos, juvenis
e adultos de tilápia do Nilo .................................................................................. 24
x
LISTA DE FIGURAS
1. Resposta funcional segundo o modelo proposto por Lotka e Volterra ...... 5
2. Gráficos resultantes dos três tipos de resposta funcional propostos por
Holling (1959) ................................................................................................. 6
3. Fotografias do experimento em Jundiaí ..................................................... 15
4.Comparação entre as taxas de predação juvenis de tilápia do Nilo sobre
copépodes e de náuplios de artêmia ............................................................. 19
5. Taxas de predação de alevinos de tilápia do Nilo em função da
densidade de náuplios de artêmia.................................................................. 20
6. Taxas de predação de juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade
de náuplios de artêmia.................................................................................... 21
7. Variação na constante taxa de clareamento “k" em relação à densidade
de náuplios de artêmia................................................................................... 22
8. Taxas de predação de alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo em
função da densidade do zooplâncton............................................................ 24
9. Seletividade dos alevinos, juvenis e adultos por componentes do
zooplâncton .................................................................................................... 25
xi
RESUMO
A tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, é um peixe onívoro importante
nos açudes do semi-árido nordestino. No decorrer de seu crescimento este
peixe passa de um predador visual do zooplâncton para um organismo filtrador,
coletando partículas em suspensão, incluindo organismos planctônicos, através
de sucção. Esta característica resulta em impactos distintos da tilápia sobre a
comunidade planctônica à medida que o peixe se desenvolve. Com o objetivo
de quantificar a resposta funcional de diferentes tamanhos de tilápia do Nilo
sobre organismos zooplanctônicos foram realizados experimentos de resposta
funcional em escala de microcosmos em laboratório e em escala de
mesocosmos no campo. Os dados obtidos foram ajustados a quatro diferentes
modelos de resposta funcional. Os melhores ajustes foram obtidos para
modelos não lineares nos experimentos em laboratório. Enquanto nos
experimentos em mesocosmos os melhores ajustes foram para respostas do
tipo I (tilápias juvenis e adultas) e do tipo III (alevinos). O índice alfa de Manly
foi usado para verificar a seletividade alimentar da tilápia sobre os três
principais grupos do zooplâncton nos experimentos em mesocosmos. Os
resultados sugerem que:(i) alevinos apresentam preferência por rotíferos,(ii)
copépodes são rejeitados por alevinos e juvenis e (iii) peixes adultos se
alimentaram de forma não seletiva de copépodes, cladóceros e rotíferos. Os
modelos de resposta funcional obtidos nesta pesquisa poderão ser aplicados a
modelos populacionais e ajudar na modelagem das dinâmicas das interações
entre a tilápia do Nilo e as comunidades planctônicas nos açudes do semi-árido
nordestino.
Palavras-chave: tilápia, resposta funcional, predação, zooplâncton,
Oreochromis niloticus, tamanho.
xii
ABSTRACT
The Nile tilapia, Oreochromis niloticus, is an important omnivorous fish in
the reservoirs of the semi-arid region of Brazil. Throughout its growth tilapia’s
feeding behavior changes from a visual predator of zooplankton to a filter-
feeder, collecting suspended particulate matter, including planktonic organisms,
through pumping. This feature results in different impacts of tilapia on plankton
community as the fish grows. Aiming to quantify the functional response of
different sizes of Nile tilapia on zooplankton experiments in microcosms scale in
the laboratory and in mesocosm scale in the field were carried out. The data
were fitted to four different models of functional response. The best fits were
obtained for nonlinear models in laboratory experiments. While the experiments
in mesocosms were the best settings for responses of type I (juvenile and adult
tilapia) and type III (fry). The Manly's alpha index was used to evaluate the
feeding selectivity of tilapia on the three main groups of the zooplankton in the
experiments in mesocosms. The results show that: (i) rotifers were the preferred
prey of fingerlings,(ii) copepods were rejected by fry and juvenile tilapia and (iii)
adult fish fed non-selectively on copepods, cladocerans and rotifers. The
functional response models obtained in this research can be applied to
population models and help in modeling the dynamics of interactions between
Nile tilapia and the planktonic communities in the reservoirs of the semi-arid.
Keywords: tilapia, functional response, predation, zooplankton,
Oreochromis niloticus, size.
Dos Santos. P. L. R. C.
1
1 – INTRODUÇÃO
A tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus Linnaeus, 1757) é uma espécie
de peixe exótica amplamente distribuída em ambientes de água doce no Brasil.
Introduzidas nos açudes do semi-árido nordestino a partir da década de 70
para melhorar a produção pesqueira dos açudes, esta espécie se estabeleceu
rapidamente e se tornou a espécie comercialmente mais importante na região
(Gurgel e Fernando, 1994). Assim como outros peixes da família dos ciclídeos,
a tilápia do Nilo tem a capacidade de se alimentar filtrando partículas em
suspensão ao bombear a água por meio de movimentos operculares através
das brânquias onde estas partículas, incluindo organismos planctônicos e
detritos, são retidas em muco e posteriormente ingeridas (Sanderson et al.,
1996). Nestes peixes filtradores por bombeamento as taxas de consumo, e
conseqüentemente o retorno energético, são dependentes do volume de
sucção, tamanho das partículas, taxa de bombeamento e da densidade do
plâncton (Lazzaro, 1987).
Os estágios larvais dos ciclídeos filtradores são geralmente predadores
visuais do zooplâncton devido a sua baixa capacidade de filtração resultante de
um volume bucal reduzido (Yowell & Vinyard 1993). Durante seu
desenvolvimento as tilápias passam então por mudanças de nicho alimentar
que vão de alevinos estritamente zooplanctívoros visuais a organismos
filtradores. O tamanho onde ocorre a transição entre estes dois tipos de
planctivoria depende de fatores ambientais como densidade, composição e
estrutura de tamanho do plâncton (Drenner et al., 1982; Lazzaro, 1991). Estas
mudanças ontogênicas de hábito alimentar implicam em uma conversão de
uma seletividade ativa pelo zooplâncton de maior tamanho nos estágios larvais
para uma seletividade passiva pelo zooplâncton de menor tamanho ou com
baixa capacidade de fuga quando o peixe atinge tamanhos maiores (Lazzaro,
1987), resultando em diferentes impactos sobre a estrutura da comunidade
planctônica.
A predação dos peixes estritamente zooplanctívoros é orientada
visualmente e, conseqüentemente, tem maior impacto sobre organismos mais
conspícuos como grandes copépodes e cladóceros, favorecendo a dominância
Dos Santos. P. L. R. C.
2
de organismos menores na comunidade zooplanctônica. O zooplâncton de
menor tamanho, como os rotíferos e os cladóceros pequenos, por sua vez
apresenta menor pressão de herbivoria em relação ao maior e, portanto,
favorecem o fitoplâncton (Brooks e Dodson, 1965; Wahlströn et al., 2000). A
estas alterações na estrutura da comunidade mediadas pelos efeitos diretos e
indiretos da predação deu-se o nome de cascata trófica (Carpenter et al., 1985;
Pace et al.,1999). Com base nestes conhecimentos, técnicas de
biomanipulação, que consistem na remoção de peixes zooplanctívoros através
da pesca e/ou introdução de peixes piscívoros, foram propostas com objetivo
de melhorar a qualidade da água em lagos temperados (Hansson et al., 1998).
Entretanto, características particulares dos lagos tropicais como o alto grau de
onivoria e a dominância de espécies pequenas de zooplâncton com pouca
capacidade de controlar o fitoplâncton limitam a utilidade deste tipo de
intervenção nestes sistemas (Jeppesen et al., 2005 e 2007).
Em lagos tropicais, uma técnica de biomanipulação não convencional
utilizando peixes filtradores como a tilápia do Nilo para reduzir a biomassa
fitoplanctônica tem sido apontada como uma alternativa de manejo para
melhorar a qualidade da água de lagos e reservatórios (Xie e Liu, 2001).
No entanto, peixes filtradores apresentam efeitos aparentemente
antagônicos sobre o fitoplâncton: o efeito negativo direto via herbivoria e os
efeitos positivos indiretos através da supressão do macrozooplâncton herbívoro
por predação e via ciclagem dos nutrientes através da excreção (Drenner et
al.,1987). Desse modo a redução da comunidade fitoplanctônica por parte dos
peixes filtradores só é possível se os efeitos negativos diretos não forem
compensados pelos efeitos positivos indiretos. As conseqüências desse tipo de
interação para os estados tróficos de lagos tropicais ainda são pouco
conhecidas. Embora alguns trabalhos mostrem que a tilápia pode reduzir a
biomassa fitoplanctônica contribuindo para melhoria na qualidade da água
(Turker et al., 2003, Lu et al., 2006; Menezes et al., 2010), resultados de outros
estudos mostram que a tilápia podem reduzir a qualidade da água através da
ciclagem de nutrientes, predação do macrozooplâncton e bioturbação (Starling,
2002; Lazzaro et al., 2003: Giani e Figueredo, 2005; Okun et al., 2008, Attayde
et al., 2007).
Dos Santos. P. L. R. C.
3
Modelos matemáticos são ferramentas úteis para o entendimento destas
relações tróficas complexas (Scheffer, 1991). Para sua construção, porém, é
necessário que os valores dos parâmetros e as formas das funções que
descrevem as taxas de consumo dos peixes filtradores sejam devidamente
definidos (Hansen et al., 1993; Yodzis, 1994). Estudos para a quantificação das
taxas de consumo de algas e cianobactérias pela tilápia do Nilo têm sido
realizados (Northcott et al., 1991; Keshavanath et al., 1994; Haroon, 1998;
Turker et al., 2003a e 2003b; Panosso et al., 2007). Entretanto, estudos
semelhantes para quantificar as taxas de consumo de zooplâncton pela tilápia
são inexistentes. Esta falta de informações sobre as taxas de consumo de
presas zooplanctônicas pela tilápia do Nilo é surpreendente visto que esta
espécie representa atualmente o modelo zootécnico da piscicultura tropical e
vem sendo introduzida em praticamente todos os países tropicais para
aumentar a produção pesqueira desses países.
A resposta funcional de um predador, ou seja, a relação existente entre
a taxa de consumo per capita do predador (quantidade de presas ingeridas por
unidade de predador por unidade de tempo) e a disponibilidade de presas no
ambiente (Solomon, 1949) afeta fortemente as dinâmicas da interação
predador-presa e, conseqüentemente, a dinâmica de uma comunidade.
Respostas funcionais são, portanto, componentes essenciais na modelagem
dinâmica de populações e comunidades. Conhecendo-se a resposta funcional
de um predador sobre determinado tipo de presa é possível, por exemplo,
prever a quantidade de presas retiradas de uma população através da
predação durante um período de interesse. Baseado nestes conhecimentos é
possível ainda construir modelos para prever flutuações futuras de ambas as
populações tendo-se, para isso, informações adicionais como a taxa de
crescimento intrínseco da população de presas e a taxa na qual as presas
consumidas são convertidas em novos predadores (Jeschke et al., 2002; Moss
& Beauchamp 2007).
Embora a definição formal de resposta funcional tenha surgido ao final
da década de 1940, alguns modelos que visam descrever essa relação datam
da década de 1920. As equações propostas por Lotka e Volterra para
descrever as dinâmicas populacionais de sistemas predador-presa apresentam
Dos Santos. P. L. R. C.
4
em sua composição um termo que descreve, de forma bastante simplificada,
taxas de predação dependentes de densidade de presas. Nestes modelos a
resposta funcional é apresentada como o produto de encontros aleatórios entre
predadores e presas, multiplicados por um fator que indica a eficiência na qual
esses encontros são convertidos em captura (eficiência de captura), assumindo
que o predador consome uma proporção constante das presas disponíveis
(Colinvaux, 1986). O resultado destas formulações é um aumento linear
ilimitado nas taxas de consumo em resposta ao aumento na disponibilidade de
presas no ambiente (Fig. 1). Entretanto, predadores reais apresentam
limitações em suas taxas de consumo em virtude de sua capacidade de
ingestão ou do tempo de manuseio, este último, definido como o somatório do
tempo gasto pelo predador para avaliar, perseguir e capturar a presa (Jeschke
et al., 2004).
Holling (1959) classificou as respostas funcionais em três tipos principais
baseando-se principalmente nas formas das funções que descrevem cada uma
delas. Estas formas por sua vez são definidas pelas características do
predador, da presa ou do ambiente sobre as taxas de consumo.
Respostas funcionais do tipo I são características de organismos
filtradores. A relação resultante deste tipo de resposta apresenta um aumento
linear na taxa de consumo em resposta ao aumento na disponibilidade de
presas no ambiente até um ponto de saturação, onde a taxa de consumo não
varia em resposta a densidade de presas (Fig. 2). Algumas condições são
necessárias para que um organismo filtrador apresente este tipo de resposta:
(1) o tempo de manuseio deve ser mínimo ou o predador deve poder ser capaz
de consumir uma presa enquanto manuseia outra e; (2) a não ser que o seu
estômago esteja completamente cheio, o predador deve forragear a uma taxa
constante (Jeschke et al., 2004). Atingidas estas duas condições a capacidade
de filtração irá depender diretamente do tamanho do organismo ou dos
mecanismos que esses utilizam para filtração, de forma que a quantidade de
organismos consumidos aumentará proporcionalmente à concentração de
presas no volume filtrado pelo consumidor até a densidade onde o sistema de
filtração do organismo alcançará seu limite (Jeschke et al., 2004).
Dos Santos. P. L. R. C.
5
Taxa d
e c
onsum
o
% d
e p
resas c
onsum
idas
Densidade de presas
Figura 1: Resposta funcional segundo o modelo proposto por Lotka e Volterra. Os gráficos representam as taxas de consumo(à esq.)e porcentagem de presas consumidas (à dir.) em relação à densidade de presas.
As curvas de respostas funcionais de tipo II são caracterizadas por uma
desaceleração na taxa de consumo à medida que a disponibilidade de presas
aumenta até um ponto de saturação, a taxa máxima de consumo, conferindo a
relação resultante um aspecto assintótico. A natureza da resposta pode ser
explicada pela influencia do tempo de manuseio ou pela saciedade nas taxas
de consumo do predador (Murdoch e Oaten, 1975; Jeschke et al., 2002). Acima
de determinadas densidades de presas, o tempo de manuseio impede o
predador de procurar e capturar uma nova presa enquanto consome um item
alimentar, ou a quantidade de presas ingeridas reduz a necessidade de o
predador procurar novas presas. O efeito de ambos os fenômenos torna-se
mais evidente à medida que a abundância de presas no ambiente aumenta
(Fig. 2).
Respostas funcionais de tipo III são caracterizadas por taxas de
predação reduzidas ou ausência de predação quando a disponibilidade de
presas no ambiente é muito baixa com uma aceleração progressiva em
resposta a crescente disponibilidade de presas e posterior desaceleração à
medida que o sistema evolui para a saturação. A relação resultante desta
função tem aspecto sigmoidal (Fig. 2). Três fatores podem gerar este tipo de
resposta: presas alternativas, heterogeneidade ambiental e aprendizagem. O
primeiro leva à redução das taxas de consumo à medida que o predador opte
por outro tipo de presa quando sua presa habitual estiver em baixas
densidades (Murdoch et al., 1975). O segundo fator atua de forma semelhante
à existência de presas alternativas reduzindo a predação quando as presas
estão em baixas densidades e podem mais facilmente refugiar-se dos
Dos Santos. P. L. R. C.
6
predadores. O terceiro fator é atribuído a ausência ou redução da imagem de
busca do predador quando as presas se encontram em baixas densidades.
Respostas funcionais do tipo III são freqüentemente associadas a ambientes
que apresentam complexidade estrutural que oferecem condições
desfavoráveis ao forrageio ao reduzir as taxas de encontro entre predador e
presa (Hassel, 1977; Anderson, 1991). Este tipo de resposta funcional tende a
estabilizar os sistemas predador-presa em modelos populacionais (Van Baleen
et al., 2001; Murdoch e Oaten, 1975; Attayde et al., 2006)
Taxa d
e p
redação
% d
e p
resas c
onsum
idas
Densidade de presas
Figura 2: Gráficos resultantes dos três tipos de resposta funcionais propostos por Holling (1959) representando as taxas de predação (à esq.) e a proporção de presas consumidas (à dir.) em relação à por densidade de presas.
Tipos intermediários de resposta funcional podem surgir em alguns
sistemas predador-presa. Uma resposta funcional pode ser classificada, por
exemplo, como do tipo I/III. Caracterizada por aumento linear na taxa de
consumo seguido por uma transição abrupta para uma região de consumo
constante, porém onde as taxas de predação são nulas ou muito reduzidas em
baixas densidades de presas (Jeschke et al., 2004). A diminuição nas taxas de
consumo quando o predador é exposto a densidades muito altas de presas é
possível. Esse fenômeno é explicado pela capacidade das presas quando em
Tipo I Tipo I
Tipo II Tipo II
Tipo III Tipo III
Dos Santos. P. L. R. C.
7
grupos muito densos apresentarem mecanismos de defesa, confundirem o
predador, ou então, quando o predador em questão é um organismo filtrador,
bloquearem seus mecanismo de filtração. Tais tipos de resposta são
denominadas respostas funcionais “em forma de domo” (dome-shaped) e
podem ser encontrados nos diferentes tipos de resposta funcional (Jeschke et
al., 2004; Jeschke e Tollrian 2005 e 2007).
Interações entre predadores da mesma espécie ou de espécies
diferentes podem influenciar as respostas funcionais. De acordo com o tipo de
predador, as taxas de predação per capita podem aumentar, diminuir ou
assumir padrões de aumento e queda em função de um aumento na densidade
de presas e de predadores no ambiente. Estes efeitos podem ser explicados
por interações competitivas e por cooperação entre predadores (Holling, 1961).
Abrams e Ginzburg (2000) apontam alguns fatores que podem resultar em
respostas funcionais dependentes da densidade de predadores como: (i) a
exibição pelas presas de comportamentos facultativos e dispendiosos de
defesa quando expostas a altas taxas de predação, (ii) interações dependentes
de densidade entre os predadores que reduzem o tempo de procura e
interações agressivas entre predadores em forrageio quando se encontram. De
forma semelhante, espécies outras além das envolvidas diretamente na
interação de interesse podem influenciar as respostas funcionais. A predação
intra-guilda e o canibalismo podem levar a alterações nas respostas funcionais
do predador sobre determinado tipo de presa. Segundo Rudolf (2008) taxas de
predação sobre populações de presas que apresentam estrutura de tamanho e
onde ocorre canibalismo podem apresentar padrões complexos não explicáveis
pelos modelos tradicionais de resposta funcional.
Organismos filtradores geralmente exibem respostas funcionais do tipo I
(Jeschke et al., 2005, 2007) mas estudos anteriores sobre as taxas de filtração
de fitoplâncton pela tilápia do Nilo sugerem uma resposta funcional do tipo II
(Turker et al., 2003a, 2003b). No entanto, o tipo de resposta funcional e a
seletividade alimentar da tilápia devem depender do seu estágio de
desenvolvimento. Quando muito jovem a tilápia do Nilo age como um predador
visual selecionando suas presas zooplanctônicas pelo tamanho e preferindo
teoricamente as presas maiores. Nesta fase inicial do seu ciclo de vida, a tilápia
Dos Santos. P. L. R. C.
8
deve exibir uma resposta funcional do tipo II. Quando adulta a tilápia passa a
se alimentar por filtração e deve exibir uma resposta funcional do tipo I
apresentando seletividade por presas zooplanctônicas com menor mobilidade e
capacidade de escape.
Dos Santos. P. L. R. C.
9
2 – OBJETIVOS
Hipótese – A seletividade alimentar e a resposta funcional da tilápia do Nilo
predando organismos zooplanctônicos depende do tamanho ou estágio de
desenvolvimento da tilápia
Objetivos–
Quantificar as taxas de predação de larvas, jovens e adultos de
tilápia do Nilo expostas a diferentes densidades de organismos
zooplanctônicos
Verificar os padrões de seletividade alimentar de larvas, jovens e
adultos da tilápia do Nilo.
Dos Santos. P. L. R. C.
10
3 – MATERIAIS E MÉTODOS
3.1–Experimentos em laboratório (Microcosmos)
3.1.1–Experimentos utilizando náuplios de artêmia (Artemia spp.) como
presas
As taxas de consumo de alevinos (comprimento padrão médio, CP±DP =
37,6±2,1mm; peso médio±DP = 1,63±0,31g) e juvenis (CP±DP = 70,5±8,7mm;
peso médio±DP = 13,0±2,0g) de tilápia do Nilo foram avaliadas através do
monitoramento das concentrações de náuplios de artêmia antes e após
períodos de alimentação de uma hora de duração em aquários experimentais
com 30X60 cm de área de fundo e com um volume útil de aproximadamente
30L. Náuplios de artêmia foram escolhidos como organismos modelo neste
experimento por apresentar tamanho semelhante a alguns microcrustáceos
zooplanctônicos dulciaquícolas (≈ 500 m) e ter resistência a um curto período
de exposição a condições de baixa salinidade (Lim et al., 2003). Os peixes
utilizados foram coletados em viveiros de cultivo na estação de piscicultura da
Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), e levados para o Centro Tecnológico da
Aqüicultura (CTA-RN) onde permaneceram em aquários semelhantes aos
experimentais mantidos com aeração e alimentados com náuplios vivos de
artêmia e ração por cerca de duas semanas.
Os peixes foram pesados, medidos e transferidos para os aquários
experimentais 24 horas antes de cada experimento. Durante este período os
peixes não receberam alimento para permitir o esvaziamento do trato digestivo
e padronização do apetite. Como a tilápia também se alimenta por detritivoria,
fezes e outros detritos foram retirados dos aquários experimentais. Os náuplios
de artêmia utilizados foram obtidos a partir de cistos comerciais. Para eclosão
dos cistos, os mesmos foram colocados em água do mar por 24 horas com
aeração constante em tanques de fibra de vidro com capacidade para 100 L.
Após a eclosão os náuplios foram filtrados em redes de 120 μm e concentrados
em béquer de 2 L. Diferentes volumes deste concentrado foram distribuídas
entre os aquários no início de cada ensaio experimental. Antes de serem
adicionados aos aquários os náuplios foram filtrados em peneiras de plâncton
com malha de 120 μm e lavados com água doce. Os experimentos foram
Dos Santos. P. L. R. C.
11
realizados em 15 aquários de 30 L iluminados por lâmpadas fluorescentes (400
lux). Nove aquários foram utilizados simultaneamente nos experimentos com
alevinos e seis aquários nos experimentos com juvenis em cada experimento.
Um peixe foi colocado em cada aquário. Os períodos de alimentação tiveram
duração de uma hora, cronometrada a partir da adição dos náuplios aos
aquários, sempre por volta das 10:00 horas da manhã. Ao final do período de
alimentação os peixes foram retirados e todo o conteúdo dos aquários filtrado
em redes de 120 μm.
Para a determinação das densidades iniciais e finais, as amostras de
zooplâncton do concentrado e dos aquários foram fixadas em lugol e a
contagem dos organismos foi realizadas através de subamostragens de 1 mL
colocadas em câmara de Sedgwick-Rafter e visualizadas com auxilio de
microscópio óptico binocular segundo metodologia estabelecida pela APHA
(1995) para analise de amostras de zooplâncton. As taxas de consumo foram
obtidas através da equação:
Onde P é a taxa de predação. Ni e Nf a densidade inicial e final em mg.L-
1 de náuplios de artêmia (peso seco), respectivamente, B é igual à biomassa de
tilápia no aquário em gramas (peso úmido) e t a duração do experimento em
horas. Foi assumido um peso seco individual do naúplio de artêmia igual a 1,74
µg (Vanhaecke e Sorgeloos, 1980).
A taxa de clareamento“k” (Dodson, 1975) é um índice que representa o
volume de água do qual as presas foram retiradas através da predação por
unidade de tempo. A unidade de k é L.gpeixe-1.h-1 e é obtido pela equação
abaixo.
3.1.2 Experimentos utilizando copépodes calanóides como presas
Para verificar a influência do tipo de presa sobre a resposta funcional da
tilápia predando zooplâncton. Foi realizado um experimento avaliando as taxas
de consumo de tilápias juvenis (CP±DP = 66,1±5,8mm; peso médio±DP =
Dos Santos. P. L. R. C.
12
10,4±2,6g) predando copépodes calanóides(comprimento total =
941,0±144,7m). Os experimentos foram realizados em tanques plásticos com
capacidade de 30 L. As tilápias foram capturadas na estação de piscicultura da
EAJ e levados para o Laboratório de Ecologia Aquática (LEA) onde
permaneceram nos tanques até a realização do experimento, cerca de uma
semana, alimentados com ração comercial. O zooplâncton utilizado foi coletado
através de arrastos verticais e horizontais com rede de 68 m no açude que
abastece a estação de piscicultura da EAJ e armazenado em um aquário de 45
L submetido à aeração e alimentado com ração de peixes ornamentais
pulverizada. Nas 24 horas anteriores a realização dos experimentos os peixes
não foram alimentados como forma de padronizar o grau de saciedade. Fezes
e outros detritos também foram retirados. Para realização dos experimentos a
água do aquário com zooplâncton foi homogeneizada e diferentes volumes
foram retirados e adicionados aos tanques gerando um gradiente de
densidades de presas entre eles. Uma tilápia foi utilizada em cada tanque. Os
peixes foram submetidos a um período de alimentação de uma hora ao fim da
qual eles foram retirados, pesados, sacrificados, e fixados para posterior
análise dos conteúdos estomacais segundo metodologia proposta por Hyslop
(1980).
Para a análise do conteúdo estomacal o terço anterior do trato digestivo
dos peixes foi removido e seu conteúdo suspenso em uma solução de formol a
8% com o corante rosa de bengala para facilitar a visualização dos organismos.
Enquanto a água dos tanques foi filtrada em peneiras de plâncton de 68 m e
fixadas com solução idêntica a das amostras de conteúdo estomacal. O
número de organismos nos tanques ao final do experimento e a quantidade
ingerida foram então estimadas por subamostragens de 1 mL contadas em
câmara de Sedgwick-Rafter com auxílio de microscópio óptico binocular
segundo metodologia estabelecida pela APHA (1985). As densidades iniciais
foram estimadas pelo somatório do número total de presas ingeridas e
restantes ao final do experimento dividido pelo volume do tanque. As taxas de
predação foram obtidas através da equação:
Dos Santos. P. L. R. C.
13
Onde P é a taxa de predação, I a biomassa de presas ingeridas em
miligramas (peso seco), v o volume do tanque em litros, B é a biomassa de
peixes em gramas (peso úmido) e t o tempo em horas.
3.2 Experimentos em mesocosmos
Os ensaios experimentais para avaliação da resposta funcional e em
escala de mesocosmos e de seletividade alimentar foram realizados na
estação de piscicultura da Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), localizada no
município de Macaíba, Rio Grande do Norte. A estação de piscicultura é
abastecida por um açude que se encontra dentro dos limites da escola. A
estação é principalmente destinada ao cultivo da tilápia do Nilo em viveiros do
tipo raceways construídos em concreto. Como unidades experimentais foram
utilizados 24 tanques de fibra de vidro com capacidade de 250 L (Fig. 3). O
experimento consistiu na exposição de alevinos (CP±DP= 46,5±5,5mm; peso
médio±DP= 2,8±0,7g), juvenis (CP±DP= 75,7±6,1mm; peso médio±DP=
12,4±1,8g) e adultos (CP±DP= 119,6±6,6mm; peso médio±DP= 28,3±5,2g) de
tilápia do Nilo a oito diferentes densidades de zooplâncton natural e verificação
das taxas de consumo após um período de 48 horas. Os tamanhos escolhidos
representam diferentes fases do desenvolvimento da tilápia (Njiru et al., 2005;
Rondel et al., 2008). As densidades iniciais de zooplâncton variaram entre 0,23
e 4,04 mg.L-1 nos mesocosmos com alevinos, entre de 0,37 e 6,01 mg.L-1 nos
mesocosmos com peixes juvenis e entre 0,57 e 5,48 mg.L-1 nos mesocosmos
com tilápias adultas.
Algumas semanas antes dos ensaios experimentais os tanques foram
abastecidos com água proveniente de um dos viveiros de cultivo e deixados
por cerca de duas semanas para que as comunidades zooplanctônicas dentro
dos mesmos se desenvolvessem. Após este período os tanques foram
divididos em três grupos referentes aos tamanhos de peixe utilizados no
experimento, oito tanques por grupo. Volumes crescentes de um concentrado
de zooplâncton foram então distribuídos entre sete dos oito tanques de cada
grupo como forma de criar um gradiente de densidade de presas entre os
tanques. Este concentrado de zooplâncton foi obtido a partir de uma série de
arrastos verticais e horizontais feitos com rede de plâncton de 68m sendo
Dos Santos. P. L. R. C.
14
mantido em um recipiente plástico de capacidade para 60L antes de sua
transferência para os tanques. Um período adicional de uma semana foi dado
até o início do experimento.
Para realização dos experimentos, alevinos, juvenis e adultos de tilápia
do Nilo (Fig. 3) foram coletados nos viveiros de engorda e transferidos para os
tanques. As densidades de peixe utilizadas foram de dois peixes por tanques
nos ensaios com alevinos e juvenis e um peixe por tanque nos ensaios com
tilápias adultas. Para avaliação das taxas de consumo uma amostra de
zooplâncton foi coletada antes e após um período de 48 horas em cada
mesocosmo. A coleta de amostras foi realizada após a homogeneização da
água dos tanques. As amostras de 2L de água foram retiradas com auxílio de
um béquer plástico, filtradas em peneiras de 68 m e fixadas em formaldeído a
8%. As contagens foram realizadas em câmara de Sedgewick-Rafter em
subamostragens de 1 mL. Os organismos contados foram náuplios de
copépodes, copépodes (copépodes+copepoditos), cladóceros e rotíferos.
Embora não fosse o objetivo do estudo por não se tratarem de organismos
planctônicos os ostrácodas e oligochaetas também foram incluídos. A
biomassa dos três primeiros grupos foi estimada através das equações
relacionando comprimento e biomassa para espécie (no caso dos cladóceros)
ou grupos (para os copépodes) sugeridas por Dumont et al. (1975), Maia-
Barbosa e Bozelli (2005) e Güntzel et al. (2003). As taxas de consumo foram
estimadas pela:
Os parâmetros apresentam as mesmas definições da equação usada no
experimento com náuplios de artêmia, exceto o parâmetro t (tempo) que neste
experimento foi estimado em dias.
Dos Santos. P. L. R. C.
15
Figura 3: fotografias dos experimentos em Jundiaí - a) mesocosmo cheio mostrando dreno central; b)
mesocosmos cobertos com sombrite c) alevino de tilápia do Nilo; d) peixe juvenil e e) peixe adulto.
Dos Santos. P. L. R. C.
16
3.3 – ANÁLISES DOS DADOS
3.3.1 – Modelos de resposta funcional
Os dados obtidos nos experimentos foram ajustados a um modelo linear
e três modelos não-lineares de resposta funcional descritos pelas seguintes
funções;
M1
M2
M3
M4
Onde:
P(N) = Taxa de predação em função da densidade de presas
Pmáx = Taxa máxima de predação
N = Densidade de presas
Α = Inclinação da curva
h = Constante de meia saturação definida como a densidade de presas na qual
a taxa de predação é equivalente a metade do valor máximo assintótico (h =
Pmáx/2).
q= parâmetro associado ao aumento quantitativo da taxa de detecção de uma
presa à medida que a densidade de presas aumenta.
O modelo M1 descreve um modelo de resposta funcional do tipo I. Os
modelos M2 e M3 descrevem respostas funcionais do tipo II baseados nos
modelos propostos por Ivlev (1961) e de cinética enzimática de Michaelis-
Menten, respectivamente. O modelo M4 representa uma função do tipo III.
Quando q=1 o predador começa a consumir as presas a partir do primeiro
encontro e a função descrita é igual ao modelo de Michaelis-Menten. Valores
de q>1 indicam que alguns encontros com as presas são necessários antes
que o predador reconheça e ataque as presas. Valores crescentes de q
indicam uma maior faixa de densidades para as quais o organismo não
apresenta resposta às presas (Real, 1979). A comparação entre os modelos foi
realizada com o auxílio do software LabFit Curve Fitting Software (Silva e Silva,
Dos Santos. P. L. R. C.
17
2011). O coeficiente de determinação ajustado (R2ajust) foi o critério utilizado
para a escolha do modelo com melhor ajuste (Johnson e Omland, 2004). O R2
ajustado desconta a influência do aumento no número de parâmetros no ajuste
do modelo e é calculado através da fórmula:
R2ajust=
=
Onde: SST é a soma total dos quadrados, SSE é soma dos resíduos,n é
igual ao número de observações e p ao número de parâmetros no modelo.
3.3.2–Influência do tipo de presa: náuplios x copépodes
Para avaliar a influência do tipo de presa sobre a resposta funcional da
tilápia do Nilo as taxas de predação de juvenis predando náuplios de artêmia e
predando copépodes calanóides foram comparadas através de uma ANCOVA.
A análise foi realizada com o auxilio do Software R 2.12.1 (R developmet core
team, 2010).
3.3.3– Seletividade
A preferência da tilápia do Nilo entre as presas nos experimentos em
mesocosmos foi estimada através do índice alfa de seletividade de Manly para
populações variáveis de presas (Krebs, 1989). Este índice considera a
depleção das presas no decorrer do tempo e é o mais indicado em ensaios
experimentais onde as presas consumidas não podem ser repostas. A fórmula
utilizada é:
)
Onde:
αi = índice alfa de seletividade de Manly para a presa i.
ρi e ρj = proporção das presas i e j restantes ao final do experimento (i = 1, 2,
3... m; j = 1, 2, 3... m) = ei/ni.
ei = número final de presas do tipo i no experimento
ni = número inicial de presas do tipo i no experimento
m = número de tipos de presas.
Dos Santos. P. L. R. C.
18
Este índice expressa seleção positiva ou preferência pela presa i quando
αi> 1/m, seleção negativa ou rejeição quanto αi< 1/m e ausência de seletividade
quando αi = 1/m. O índice α foi calculado para a predação da tilápia sobre os
três principais grupos de presas zooplanctônicas (copépodes, rotíferos e
cladóceros). O valor de α que indica ausência de seletividade para uma
situação onde estão presentes três tipos de presa é 0,33.
Dos Santos. P. L. R. C.
19
4 – Resultados
4.1 – Influência do tipo de presa: náuplios x copépodes
Nos experimentos com copépodes as tilápias foram expostas a
densidades de copépodes variando entre 47,5 e 297,5 organismos.L-1,
equivalentes a biomassas entre 0,38 e 2,51 mg.L-1.As taxas de consumo de
copépodes foram comparadas com taxas de consumo em uma faixa
semelhante de densidades de náuplios de artêmia (0,30 e 2,66mg.L-1). Não
houve diferença na taxa de predação sobre os dois tipos de presa em relação à
inclinação (ANCOVA; F1,23= 0,97; P =0,33; n=27), ou aos interceptos
(ANCOVA; F1,23 = 3,23; P =0,08), justificando o uso dos náuplios de artêmia
como presas neste trabalho.
Figura 4: Comparação entre as taxas de predação juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade
de náuplios (círculos abertos) e de copépodes (círculos fechados). A linha sólida corresponde à reta de
regressão da predação sobre náuplios e a tracejada sobre copépodes.
4.2 – Experimentos utilizando náuplios de artêmia (Artemia spp.) como
presas
Os alevinos de tilápia foram expostos a um gradiente densidades de
náuplios que variou entre 5,2 e 2222,8 náuplios.L-1, correspondendo
respectivamente a biomassas aproximadas de 9,04 µg.L-1 e 3,87 mg.L-1. Os
0
0,02
0,04
0,06
0,08
0,1
0,12
0,14
0,16
0,18
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3
Taxa d
e c
onsum
o (
mg.g
pe
ixe-1
.L-1
.h-1
)
Densidade de presas (mg.L-1)
Dos Santos. P. L. R. C.
20
juvenis mostraram uma resposta funcional do tipo II (Fig. 5), sendo que o
melhor ajuste foi para o modelo M2 (R2
ajust = 0,55). A taxa máxima de consumo
estimada (Pmáx) foi de 0,52 mg.gpeixe-1.L-1.h-1 e o valor de α igual a 1,63 (Tab. 1).
Durante o experimento foi observado que os alevinos utilizaram tanto a
predação visual como a filtração para capturar os náuplios. A predação visual
foi caracterizada por movimentos bruscos seguidos por uma parada e
movimento de sucção enquanto a filtração foi caracterizada por sucções
rítmicas geralmente dirigidas aos cantos dos aquários.
Figura 5: Taxas de predação (mg.gpeixe
-1.L-1.h-1) de alevinos de tilápia do Nilo em função da densidade
de náuplios de artêmia (mg.L-1).
Tabela 1: Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional (Mi) dos alevinos predando náuplios de artêmia exibindo os valores estimados de parâmetros e de R
2ajustado.
modelo parâmetros
R2
ajust Pmáx h α q
M1 - - 0,21 - 0,29
M2 0,52 - 1,63 - 0,55
M3 0.61 0,52 - - 0,52
M4 0,52 0,49 - 2,35 0,54
As densidades nos aquários com juvenis variaram entre 5,2 e 1935,2
náuplios.L-1, resultando em densidades aproximadas entre 9,04 µg.L-1 e
3.37mg.L-1 quando expressas em termos de biomassa. Os modelos M2 e M4 se
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
0 1 2 3 4
Taxa d
e c
onsum
o (
mg.g
pe
ixe
-1.L
-1.h
-1)
Densidade de presas (mg.L-1)
Dos Santos. P. L. R. C.
21
mostraram estatisticamente iguais (R2ajust = 0,78) para representar a resposta
funcional das tilápias juvenis predando náuplios (Fig. 6). Os peixes juvenis
utilizaram apenas a filtração para a captura dos náuplios de artêmia. A filtração
foi caracterizada por movimentos pronunciados de sucção seguidos por um
movimento descrito por Sanderson et al.(1998) como reversão. Este
movimento tem o objetivo de direcionar o fluxo de água através das aberturas
operculares em direção à cavidade bucal levando o muco e as partículas nele
aprisionadas para o esôfago. As taxas máximas de consumo de náuplios
estimadas foram de 0.12 mg.gpeixe-1.h-1.L-1 para o modelo M2 e de 0,11mg.gpeixe
-
1.h-1.L-1 para o modelo M4 (Tab. 2).
Figura 6: Taxas de predação (mg.gpeixe
-1.L-1.h-1) de juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade de
náuplios de artêmia (mg.L-1). A linha sólida representa o ajuste do modelo M2 e a tracejada do modelo
M4.
Tabela 2: Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional (Mi) das tilápias juvenis predandonáuplios de artêmia exibindo os valores estimados de parâmetros e de R
2ajustado.
modelo parâmetros
R2
ajust Pmáx h α q
M1 - - 0,04 - 0,73
M2 0,12 - 0,52 - 0,78
M3 0.20 2,92 - - 0,77
M4 0,11 1,08 - 1,94 0,78
0
0,02
0,04
0,06
0,08
0,1
0,12
0,14
0 1 2 3 4
Taxa d
e c
onsum
o (
mg.g
pe
ixe
-1.L
-1.h
-1)
Densidade de presas (mg.L-1)
Dos Santos. P. L. R. C.
22
As taxas de alimentação diminuíram em resposta ao aumento na
densidade de presas para os alevinos. Esta relação é explicada pela função
f(x) = 1.93e-0.95x (R2=0,77). Enquanto as taxas de clareamento dos juvenis não
apresentaram uma tendência explícita de variação dependente da densidade
inicial de presas nos aquários ficando em torno de 0,06±0,04 L.gpeixe-1h-1(Fig.
6).
Figura 7: variação na constante taxa de clareamento "k" (L.gpeixe-1.h-1) em relação à densidade de
presas de alevinos (círculos abertos) e de juvenis(círculos fechados) de tilápia do Nilo.
4.3 – Experimentos em mesocosmos
4.3.1 – Respostas funcionais.
Dois peixes morreram durante o experimento, um alevino e um juvenil.
Pelo estado de decomposição dos mesmos foi assumido que estes peixes
morreram em decorrência do estresse no primeiro dia do experimento e os
cálculos foram ajustados para as densidades de peixe restantes. As análises
das amostras de zooplâncton mostraram grande variação na composição da
comunidade zooplanctônica entre os mesocosmos (anexos A a I). Os
copépodes das ordens cyplopoidae e calanoidae foram encontrados em todos
os mesocosmos. Porém, a ordem harpacticoida esteve representada em
apenas alguns mesocosmos. Os cladóceros foram representados pelas
famílias Sididae (Diaphanosoma spp.), Daphniidae (Ceriodaphnia spp.),
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
0 1 2 3 4
taxa d
e a
lim
enta
ção -
k
(L.g
pe
ixe
-1.h
-1)
Densidade de presas (mg.L-1)
Dos Santos. P. L. R. C.
23
Macrothricidae e Chydoridae. As duas primeiras famílias são compostas por
organismos filtradores enquanto as últimas estão associadas a organismos
raspadores do substrato e mais relacionadas às comunidades perifíticas
(Elmoor-Loureiro, 2007). As abundâncias relativas dentro do grupo dos
cladóceros, bem como dentro dos demais grupos do zooplâncton, variaram
bastante entre os mesocosmos (anexos A a I). Os rotíferos encontrados
pertenciam às classes Bdelloidea e Monogononta(famílias Lecanidae e
Brachionidae). A classe Bdelloidea e a família Lecanideae são associadas a
organismos perifíticos (Duggan, 2001; Pereira et al., 2007) e foram os grupos
de rotíferos mais comuns nos mesocosmos. As análises de regressão linear
feitas para cada grupo de presas mostraram maiores taxas de consumo sobre
os copépodes, os cladóceros e os rotíferos (anexos J e K). Foram ainda
encontrados impactos dos alevinos sobre os náuplios de copépodes (R2=0,37)
e dos peixes adultos sobre oligochaeta (R2= 0,94). A densidade de ostrácodas
não foi influenciada por nenhum dos tamanhos de peixe (anexos J e K).
As taxas de consumo em termos de biomassa dos copépodes,
cladóceros e rotíferos somados foram ajustadas aos modelos de resposta
funcional. Náuplios não foram incluídos por não terem apresentado taxas
significantes de predação por todos os grupos e pela possibilidade de terem
sido gerados no decorrer do experimento. O modelo M1 obteve o melhor ajuste
para as respostas funcionais dos peixes juvenis (α = 0.01; R2ajust = 0,43) e
adultos (α = 0,02; R2ajust= 0,79) (Fig. 7). Entretanto, para os alevinos o melhor
ajuste foi encontrado para o modelo M4 (Pmáx= 232,15; h = 145,69; R2ajust =
0,47) (Fig. 7). Os valores de R2ajustado para os demais modelos estão
sumarizados na tabela 3. Os alevinos apresentaram taxas de predação mais
altas por unidade de biomassa em resposta a densidade de presa, seguido
pelos adultos. Os juvenis apresentando menores taxas de consumo por
unidade de biomassa.
Dos Santos. P. L. R. C.
24
Figura 8: Taxas de predação (mg.gpeixe
-1.L-1dia-1) de adultos (círculos fechados), juvenis (círculos
abertos) e alevinos (triângulos fechados) de tilápias do Nilo em função da densidade do zooplâncton
total (mg.L-1). As linhas representam as taxas de predação estimadas para os peixes adultos (linha
sólida), juvenis (linhas tracejada) e alevinos (linha pontilhada).
Tabela 3. Valores de R2 ajustado para os ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional aos dados de taxa de consumo do zooplâncton por alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo.
Valores de R2ajust
M1 M2 M3 M4
Alevinos 0,31 0,31 0,31 0,47
Juvenis 0,43 0,29 0,29 0,09
Adultos 0,79 0,75 0,75 0,74
4.3.2 – Seletividade
Diferentes padrões de seletividade sobre os copépodes, cladóceros e
rotíferos foram encontrados para os três tamanhos de tilápia do Nilo estudados.
As médias dos valores do índice α dos organismos adultos sobre os três
grupos de organismo zooplanctônicos indicam ausência de preferência
alimentar, consumindo os organismos conforme estes se encontram no
ambiente. Os valores de α indicam uma preferência dos alevinos por rotíferos e
rejeição dos copépodes pelos peixes juvenis e alevinos.
-0,2
-0,15
-0,1
-0,05
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0 1 2 3 4 5 6 7
Taxa d
e c
onsum
o(m
g.g
pe
ixe
-1.L
-1.d
ia-1
)
Densidade de presa (mg.L-1)
Dos Santos. P. L. R. C.
25
Figura 9: Box-plotindicando mediana, intervalo interquartil e valores máximos e mínimos para os
valores α de Manly para alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo predando copépodes, rotíferos e
cladóceros. Valores acima da linha pontilhada indicam preferência e valores abaixo, rejeição.
Dos Santos. P. L. R. C.
26
5 – Discussão
Apesar de ser o segundo peixe de água doce mais produzido no mundo,
são poucos os estudos sobre os impactos da tilápia do Nilo sobre o
zooplâncton (Attayde et al, 2007; Okun et al., 2008; Menezes et al., 2009). O
desenvolvimento destes peixes é marcado por uma mudança de nicho
alimentar. Até cerca de 50 mm CP o zooplâncton é o maior componente da
dieta. Nos juvenis (entre 50 e 100 mm CP) algas e insetos passam a dominar a
dieta deste organismo, embora o zooplâncton ainda seja um item alimentar
importante. À medida que o peixe se desenvolve material vegetal, peixes e
outros itens passam a ter maior representação em sua dieta (Njiru et al., 2004).
Estas mudanças podem ser atribuídas à ação de alguns fatores: (i) peixes
pequenos apresentam limitação pelo tamanho de boca e baixa capacidade de
procura enquanto os peixes grandes têm baixa acuidade visual para localizar
presas pequenas que resulta em diferenciação de escolhas de presas (Hjelm at
al, 2000) e (ii) a capacidade das tilápias quando atingem maiores tamanhos de
se alimentarem por filtração, que tem maior impacto sobre algas e organismo
zooplanctônicos com restrita habilidade de fuga (Lazzaro, 1987).
As análises de seletividade alimentar sugerem que os alevinos de tilápia
do Nilo apresentam uma preferência por rotíferos enquanto os adultos não
apresentam preferência por determinado tipo de presas, consumindo as presas
de acordo com sua disponibilidade. Os copépodes aparentemente foram
rejeitados pelos alevinos e juvenis o que é um resultado esperado visto que
outros estudos apontam estes organismos como os mais evasivos entre os
componentes do zooplâncton (Drenner, 1982; Lazzaro, 1987 e 1991).
Esperava-se que os peixes adultos, por serem filtradores, também
apresentassem seleção negativa pelos copépodes e maiores taxas de
predação sobre os rotíferos e cladóceros, menos evasivos. Entretanto os
resultados sugerem que as tilápias adultas consumem as presas na proporção
em que estas se encontram no ambiente. A seleção positiva dos alevinos
pelos rotíferos é um resultado não esperado, pois se assume que a
zooplanctivoria das tilápias nesta faixa de tamanho é orientada visualmente
elegendo presas maiores como cladóceros ou copepoditos.
Dos Santos. P. L. R. C.
27
Alguns aspectos influenciam a faixa de tamanhos das presas
selecionadas. Entre eles estão a densidade de presas (Werner e Hall, 1974;
Turesson et al., 2006), diferenças na habilidade de resistência a predação entre
as presas (Lazzaro, 1987, Barnhisel e Kerfoot, 2004), limitação por tamanho de
boca, o risco de predação ou de cleptoparasitimos (Nilsson e Brönmark, 1999),
saciedade (Bence e Murdoch, 1986; Gill e Hart, 1998; Turesson et al., 2006) e
a relação entre o tamanho da predador e da presa (Hjelm et al., 2000). Dentre
estes fatores dois podem ser apontados como causadores da seletividade por
rotíferos pelos alevinos: o efeito da saciedade e a diferença da resistência da
predação pelas presas. Experimentos com o peixe planctívoro Gasterosteus
aculeatus mostraram que, quando alimentados com presas de determinada
classe de tamanho até a saciedade, os peixes passam a rejeitar presas de
tamanhos similares embora consumam presas de menor tamanho que lhes
forem oferecidas (Gill e Hart, 1998). Esse resultado foi atribuído a capacidade
dos estomago dos animais que, embora não comportassem mais presas
grandes ainda havia espaço para presas pequenas. É possível que os alevinos
tenham utilizado mais o perifiton para a obtenção de alimento que a
comunidade planctônica ou que tenham se alimentado por filtração que, para
peixes nesta faixa de tamanho, seria mais eficiente em organismos menos
móveis como os rotíferos.
Alguns organismos têm a capacidade de escapar a digestão o que pode
implicar em seleção negativa ou redução do impacto dos peixes nestas
populações. Isto pode explicar a ausência de resposta sobre ostrácodas e, em
parte, sobre os náuplios de copépodes nos experimentos em mesocosmos.
Aarnio e Bonsdorff(1997) relataram sobrevivência entre 53 e 75% dos
ostrácodas ingeridos por Platichthys flesus. Vinyard (1980) também relatou
sobrevivência de ostrácodas após ingestão por Lepomis macrochirus. A
resistência dos ovos de copépodes à digestão é apontada por Gliwicz e Roman
(1984) como uma das causas da persistência e da formação de altas
densidades do copépode Cyclops abyssorum tatricus em lagos temperados
dominados por salmonídeos.
Os resultados do experimento com náuplios de artêmia sugerem que a
alternância entre a predação visual e filtração pelos alevinos é dependente da
Dos Santos. P. L. R. C.
28
densidade de presas. Estes resultados estão de acordo com os de outros
experimentos com peixes filtradores. Batty (1986) em trabalhos com Clupea
harengus consumindo náuplios de artêmia também encontrou dependência de
densidade na alternância entre estes comportamentos alimentares. Van Der
Lingen (1994) em estudos sobre o consumo de diferentes componentes do
plâncton por Sardinops sagax encontrou evidências sugerindo que a
concentração e o tamanho médio das presas determinavam a mudança entre a
predação visual e a filtração. Segundo os resultados obtidos por Lazzaro
(1991) o ciclídeo africano tilápia do Congo (Tilapia rendalli) e o sul-americano
acará (Geophagus brasiliensis) podem ser tanto predadores visuais quanto
filtradores numa faixa de tamanhos entre 30 e 50 mm CP. Resultados
semelhantes foram encontrados por Drenner et al. (1982) para a Tilápia
Galiléia (Sarotherodon galilaeus), revelando que entre 20 e 42 mm CP S.
galilaeus utiliza ambos os mecanismos de alimentação dependendo do
tamanho da presa. É provável que a filtração exercida pelas tilápias nessa faixa
de transição entre a predação visual e a filtração seja em parte orientada
visualmente. É possível, ainda, que os peixes utilizem os dois tipos de
alimentação seqüencialmente mudando para a filtração conforme as presas
maiores são deplecionadas através da predação visual, explorando assim de
forma mais eficiente os recursos disponíveis em uma mancha de habitat
(Lazzaro, 1991). Este fato pode ser evidenciado pela diferença na relação entre
as taxas de clareamento e a densidade de presas entre os dois tamanhos de
peixes usados nesta pesquisa. Quando expostos em baixas densidades de
presas os alevinos apresentaram maiores taxas de clareamento possivelmente
devido sua habilidade de mudar para a predação visual quando as presas
estão em baixas densidades. A ausência de dependência de densidade de
presas sobre a taxa de clareamento dos peixes juvenis sugere uma resposta
do tipo I (Gentleman & Neuheimer, 2008). Drenner e colaboradores (1987)
também relataram diferenças nas taxas de clareamento entre alevinos e
adultos. Segundo seus resultados, os peixes menores puderam aumentar suas
taxas de clareamento sobre o zooplâncton através da predação visual.
Os resultados dos experimentos m laboratório apontam melhores ajustes
para respostas funcionais do tipo II. Estudos com outras espécies de peixes
Dos Santos. P. L. R. C.
29
zooplanctívoros também insinuam que respostas do tipo II são mais comuns
(Morales-Ventura, 2003; Lehtiniemi et al., 2007; Moss e Beauchamp, 2007,
Anderson et al., 2001). As taxas de filtração da tilápia em função da densidade
também apresentaram melhor ajustes para modelos do tipo II para alevinos
(Northcott et al., 1991) e juvenis (Turker et al., 2003a, 2003b). Entretanto, nos
experimentos em laboratório os ajustes de respostas do tipo III e II foram
bastante semelhantes.
Respostas funcionais do tipo III são atribuídas a complexidades
associadas ao ambiente (Hassel, 1977), presença de presas alternativas
(Murdoch et al., 1975), heterogeneidade ambiental (Holt, 1985) e aprendizagem
(Real, 1979). Os resultados encontrados neste trabalho sugerem que indícios
de respostas funcionais do tipo III podem surgir mesmo em ambientes
relativamente simples como os aquários experimentais usados nos ensaios
com os náuplios de artêmia. Este fato poderia ser explicado pela ausência de
reforço no comportamento de procura quando as presas estão em baixas
densidades ou a presença de refúgios nos limites entre os lados dos aquários.
É provável que em ambientes naturais, mais complexos que os aquários, a
tilápia venha a exibir uma resposta do tipo III em função da densidade de
zooplâncton. Experimentos de resposta funcional realizados por Townsend e
Risebrown (1982) mostraram que o peixe Abramis brama cobriu um maior
volume da arena experimental quando expostos a maiores densidades de
presas e que a movimentação do peixe era estimulada pelo encontro com uma
presa (Daphnia magna), porém cessava caso novas presas não fossem
encontradas. Hassel (1977) afirma que a redução do esforço de procura tem
implicações interessantes para a teoria do forrageio ótimo visto que a redução
dos gastos com procura de presas em um ambiente onde o retorno energético
é baixo pode ser um comportamento vantajoso.
Nos experimentos em mesocosmos os melhores ajustes foram obtidos
para o modelo linear para as tilápias juvenis e adultas. Modelos lineares
resultaram em melhor ajuste para taxas de consumo de tilápias de 85 mm CP
em função da densidade de cianofíceas (Northcott et al., 1991). Sugerindo que
os peixes nestas faixas de tamanho são filtradores. Apesar do modelo linear
não apresentar o melhor ajuste nos experimentos em laboratório a relação
Dos Santos. P. L. R. C.
30
entre a taxa de clareamento das tilápias juvenis e a densidade de náuplios
também indicam uma resposta funcional do tipo I.
Apesar de o melhor ajuste ter sido encontrado para um modelo do tipo
III, os valores dos parâmetros “Pmáx” e “h” nos experimentos com alevinos em
mesocosmos devem ser analisados com cautela. As densidades de presas
para o qual estes valores foram estimados estão fora da faixa de densidade de
zooplâncton usadas nos experimentos e provavelmente foram superestimados
durante a otimização dos valores dos parâmetros para o ajuste das curvas. No
entanto as faixas de densidades utilizadas nestes experimentos também foram
maiores que as densidades encontradas no zooplâncton em ambientes
naturais (Lazzaro, 2003) e, portanto, estes valores talvez possam ser utilizados
na modelagem destes sistemas sem prejuízos aos resultados finais. Os
resultados das análises de conteúdo estomacal nos experimentos com tilápias
juvenis predando copépodes sugerem que a capacidade do estômago limita as
taxas máximas de consumo. Junto com medidas do tempo gasto para a
evacuação do conteúdo estomacal os dados de resposta funcional obtidos
neste experimento podem fornecer medidas úteis na modelagem destas
interações.
Dos Santos. P. L. R. C.
31
6 – Perspectivas
Para o refinamento dos resultados obtidos nestes experimentos a
predação da tilápia do Nilo sobre o zooplâncton deverá ser estudada em uma
maior diversidade de condições experimentais. Fatores como: tamanho do
predador e da presa; turbidez da água; a densidade e abundância relativa dos
diferentes tipos de presa; presença e densidade de predadores e competidores
inter e intra-específicos e temperatura podem influenciar tanto as taxas de
predação como a seletividade da tilápia do Nilo e devem ser mais bem
analisados para a construção de modelos de respostas funcionais mais
completos.
Dos Santos. P. L. R. C.
32
8 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aarnio, K. & Bonsdorff, E. 1997. Passing the gut of juvenile flounder, Platichthys
flesus : differential survival of zoobenthic prey species. Marine Ecology 129: 11-
14..
Abrams, P. A. & Ginzburg, L. R. 2000. The nature of predation: prey dependent,
ratio dependent or neither? Trends in Ecology &Evolution 15: 337-341.
AMERICAN PUBLIC HEALTH ASSOCIATION. Standard methods for the
examination of water and wastewater. 18. ed. Baltimore: APHA, 1995. 1v.
Anderson, T. W. 2001. Predator responses, prey refuges, and density-
dependent mortality of a marine fish. Ecology 82: 245-257.
Attayde, J. L., Iskin, M. & Carneiro. L. 2006. O papel da onivoria na dinâmica
das teias alimentares. Oecologia Brasiliensis. 10: 69-77.
Attayde, J. L., Okun, N., Brasil, J., Menezes, R. & Mesquita, P. 2007. Impactos
da introdução da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a estrutura trófica
dos ecossistemas aquáticos do bioma caatinga. Oecologia Brasiliensia 11: 450-
461,
Batty, R. S., Blaxter, J. H. S., Libby, D. A. 1986. Herring (Clupea harengus) filter
feeding in the dark. Marine Ecology. 91: 371-375.
Bence, J. R. & Murdoch, W. W. 1986. Prey size selection by the mosquitofish:
relation to Optimal Diet Theory. Ecology 65: 324-336.
Brooks, J. L. & Dodson, S. I.,1965. Predation, size body and the composition of
plankton.Science150: 28-35.
Byströn, P., Persson. L. & Wahlström, E. 1998. Competing predators and prey:
Juvenile Bottlenecks in who-lake experiments. Ecology 79: 2153-2167.
Carpenter, S. R., Kicthell, J. F. & Hodgson, J.R. 1985. Cascading trophic
interactions and lake productivity.BioScience35: 634-639.
Colinvaux, P. Ecology. 2ed. John Wiley & Sons, New York, EUA, 1986. 725 p.
Dos Santos. P. L. R. C.
33
Dodson, S. I. 1975. Predation rates of Zooplankton in arctic ponds. Limnology
and Oceanography. 20:426-433.
Drenner, R. W., Hambright, K. D., Vinyard, G. L., Gophen, M. & Pollingher, U.
1987. Experimental study of size-selective phytoplankton grazing by a filter-
feeding cichlid and the cichlid’s effects on phytoplankton structure.
Liminologyand Oceanograph 32:1138-1144.
Drenner, R. W., Vinyard, G. L., Gophen, M., & MCcomas, S. R. 1982. Feeding
behavior of the cichlid, Sarotherodon galilaeum: selective predation on Lake
Kinneret zooplankton.Hydrobiologia 87:17-20.
Duggan, I. C. 2001. The ecology of periphytic rotifers.Hydrobiologia446-447:
139-148.
Dumont, H. J., Van De Velde, I. & Dumont, S. 1975. The dry weight estimate of
biomass in a selection of Cladocera, Copepoda, and Rotifera from the plankton,
periphyton and benthos of continental waters.Oecologia. 19: 75-97.
Elmor-Loureiro, L. M. A. 2007. Phytophilous cladocerans (Crustácea,
Anomopoda and Ctenopoda) from Paraná river Valley, Goiás, Brazil. Revista
Brasileira de Zoologia. 24: 344-352.
Fernando, C. H. 1994. Zooplankton, fish and fisheries in tropical freshwaters,
Hydrobiologia. 272: 105-123.
Gentleman, W. C. & Neuheimer A. B. 2008. Functional Response and
Ecosystem dynamics: how clearance rates explain the influence of satiation,
food-limitation and acclimatation. Journal of Plankton Reasearch. 30:1215-
1231.
Giane, A. & Figueredo, C. C. 2005. Ecological interactions between Nile tilapia
(Oreochromis niloticus, L.) and the phytoplankton community of the Furnas
Reservoir (Brazil).Freshwater Biology 50: 1391-1403.
Guntzel, A. M., Matsumura-Tundisi, T. & Rocha, O. 2003. Life cycle of
Macrothrix flabelligera Smirnov, 1992 (Cladocera, Macrothricidae), recently
reported in the Neotropical region. Hydrobiologia 490: 87-92.
Dos Santos. P. L. R. C.
34
Gurgel, J. J. S. & Fernando, C. H. 1994. Fisheries in semi-arid Northeast Brazil
with special reference to the role of tilapias. Internationale Revue der
gesamtenHydrobiologie und Hydrographie 79: 77 – 94,
Hambright, K. D., Blumenshine, S. C. & Shapiro, J. 2002. Can filter-feeding
fishes improve water quality in lakes? Freshwater Biology 47: 1147 – 1182.
Hanson L.-A., Annadotter, H., Bergman, E., Hamrin. S. F., Jeppesen, E. ,
Kairesalo, T. , Luokkanen, E., Nilsson, P.-Å. , Søndergaard, M. & Strand, J.
1998. Biomanipulation as an application of food-Chain theory: constraints,
synthesis, recommendations for temparatelakes. Ecossystems 18: 558-574.
Haroon, A. K. Y. 1998. Diet and Feeding Ecology of Two Sizes of Barbodes
gonionotus (= Puntius gonionotus) and Oreochromis sp. in Ricefields in
Bangladesh. Naga, the ICLARM Quarterly. 21: 13-19.
Hassel, M. P., Lawton J. H. & Beddington, J. R.1977. Sigmoid functional
responses by invertebrate predators and parasitoids. The Journal of Animal
Ecology. v. 46: 249-262.
Holling C. S. 1959. The components of predation as revealed by a study of
small-mammals predation for the European pine sawfly. Canadian Entomologist
91:.293-320.
Holling, C. S. 1961. Principles of insect predation.Annual Review of Entomology
6.: 163-182.
Hyslop, E. J. 1980. Stomach contents analysis – A review of Methods and their
application. Journal of Fish Biology 17: 411-429.
Ivlev, V. S. Experimental ecology of the feeding of fishes. Connecticut, E.U.A.
1961. Yale University Press. 302 p.
Jeppesen, E., Søndergaard, M., Mazzeo, N., Meerhoff, M., Branco, C. C.,
Huszar, V. & Scasso, F. 2005. Lake Restoration and Biomanipulation in
Temperate Lakes: Relevance for Subtropical and Tropical Lakes, in Reddy,
M.V. (ed.), Restoration and Management of Tropical Eutrophic Lakes, Enfield,
N.H.: Science Publishers, pp. 341-359.
Dos Santos. P. L. R. C.
35
Jeschke, J. M., Kopp, M. & Tollrian, R. 2004. Consumer-food systems: why
type I responses are exclusive of filter feeders. Biological Review 79: 337-349.
Jeschke, J. M., Kopp, M. & Tollrian, R. 2002.Predator functional response:
discriminating between handling and digesting prey. Ecological Monographs
72:95 -112.
Jeschke, J. M. & Tollrian, R. 2005. Effects of predator confusion on functional
responses. Oikos 111: 547-555.
Jeschke, J. M. & Tollrian, R. 2007. Prey swarming: wich predators become
confused and why? Animal Behaviour 74: 387-393.
Keshavanath, P., Beveridge, M. C. M., Baird, D.J., Lawton, L.A., Nimmo, A. &
Codd, G.A. 1994. The functional grazing response of a phytoplanktivorous fish
Oreochromis niloticus to mixtures of toxic and non-toxic strains of
cianobacterium Microcystis aeruginosa. Journal of Fish Biology 45: 123-129.
Krebs, C. J.. Ecological Methodology. 1989 Harper and Row Publishers, New
York. 1 ed. 654 pp.
Lazzaro, X. 1987. A review of planktivorous fishes: their evolution, feeding
behaviors, selectivities, and impacts. Hydrobiologia 113: 97-167.
Lazzaro, X. 1991. Feeding convergence in South American and African
zooplanktivorous cichlids Geophagus brasiliensis and Tilapia
rendalli.Environmental Biology of Fishes. 31: 383-293.
Lazzaro, X., Bouvy, M., Ribeiro-Filho, R. A., Oliveira, V. S., Sales, L. T.,
Vasconcelos, A. R. M. & Mata, M. R. 2003. Do fish regulate phytoplankton in
shallow eutrophic Northeast Brazilian reservoirs? Freshwater Biology. 48: 649-
668.
Lehtiniemi, M., Hakala, T.,Saesmaa, S., & Viitasalo, M. 2007. Prey selection
by the larvae of three litoral fishes on natural zooplankton assemblages. Aquatic
Ecology 41: 85-94.
Dos Santos. P. L. R. C.
36
Lim, L. C., Dhert, P. & Sorgeloos, P. 2003.recent developments in the
applications of live feeds in the freshwater ornamental fish culture. Aquaculture.
227: 319-331.
Ljundgren, L. 2002. Growth response of pikeperch larvae in relation to body
size and zooplankton abundance.Journal of Fish Biology 60: 405-414.
Lu, K., Jin, C., Dong, S., Gu, S. & Bowen, S. H. 2006. Feeding and control of
blue-green algal blooms by tilapia (Oreochromis niloticus).Hydrobiologia. V.
568. pp. 111-120.
Maia-Barbosa, P. M. & Bozelli R. L. 2005. Lenght-weight relationships for five
cladoceran species in an Amazonian lake. Brazilian Archives of Biology and
Technology. 48: 303-308.
Menezes, R. F., Attayde, J. L.,Vasconcelos, F. R. 2010. Effects of omnivorous
filter-feeding fishes and nutrient enrichment on the plankton community and
water transparency of a tropical reservoir. Freshwater biology. 55: 767-779.
Morales-Ventura, J., Nandini, S. & Sarma, S. S. S. 2004. Functional response
during the early stages of the caral fish Chirostomas riojai (Pisces; Atherididae)
fed rotifers and cladocerans. Journal of Applied Ichthyology. 20: 417-421.
Moss, J. H. & Beauchamp, D. A. 2007. Functional response of juvenile pink and
chum salmon: effects of consumer size and two types of zooplankton prey.
Journal of Fish Biology. 70: 610-622.
Murdoch, W. W. & Oaten, A. 1975. Predation and Population Stability.Advances
in Ecological Research 9: 2-130.
Murdoch, W. W., Avery. S. & Smyth, M. E. B. 1975.Switching in predatory
fish.Ecology. 56: 1094-1105.
Northcott, M. E., Beveridge, M. C. M. & Ross, L. G. 1991. A laboratory
investigation of the filtration and ingestion rate of the tilapia, Oreochromis
niloticus, feeding on two species of blue-green algae. Environmental Biology of
Fishes 31: 75-85,
Dos Santos. P. L. R. C.
37
Okun, N., Brasil, J., Attayde, J. L. & Costa I. A. S. 2008. Omnivory does not
prevent trophic cascades in pelagic food webs. Freshwater Biology. 53:129-
138.
Pace, M. L., Cole, J. J., Carpenter, S. R. & Kitchell, J. F. 1999.Trophic cascades
revealed in diverse ecosystems. Trends in Ecology & Evolution 14: 483-488.
Panosso, R., Costa, I. A. S., Souza, N. R., Attayde, J. L., Cunha, S. R. S. &
Gomes, F. C. F. 2007. Cianobactérias e cianotoxinas em reservatórios do
estado do Rio Grande do Norte e o potencial controle das florações pela tilápia
do Nilo (Oreochromis niloticus). Oecologia Brasiliensis 11: 433-449.
Pereira, S. R. S., Bonecker, C. C. & Rodrigues, L. 2007. Influence of water level
on periphytic meiofaunal abundance in six lagoons of the upper Paraná River
floodplain, Brazil. ActaLimnologicaBrasiliensia 19: 273-283.
Real, L. A. 1979. Ecological Determinants of Functional Responses.Ecology60:
481-485.
Rondel, C., Arfi, R., Corbin, D., Bihan, F., Ndour, E. H. & Lazzaro, X. 2008. A
cianobacterial bloom prevents fish trophic cascades. Freshwater biology 53:
637-651.
R Development Core Team. 2010. R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-
900051-07-0, URL http://www.R-project.org/.
Rudolf, V. H. W. 2008. Consequences of size structure in the prey for predator-
prey dynamics: the composite functional response. Journal of Animal Ecology
77: 520-528.
Sanderson S. J., Steber M. C., Ackermann K. L., Samuel H. J., Batjakas I. E. &
Kaufman L. 1996. Mucus Entrapment of Particles by a Suspension-feeding
Tilapia (Pisces; Cichlidae). The Journal of Experimental Biology. 199: 1743-
1756.
Scheffer, M. 1991. Fish and Nutrients Interplay Determines Algal Biomass – a
Minimal Model. Oikos 62: 271-282.
Dos Santos. P. L. R. C.
38
Silva, W. P., Silva, C. M. D. P. S., LAB Fit Curve Fitting Software (Nonlinear
regression and Treatment of Data Program) V7.2.48 (1999-2011), online,
available at the world wide web at: <www.labfit.net>, date of access:
12.02.2011.
Solomon, M. E. 1949. The natural control of animal populations. Journal of
Animal Ecology 18: 1-35.
Townsend, C. R. & Risebrow, A. J. 1982. The Influence of Light Level on the
functional Response of a Zooplanktivorous Fish. Oecologia. 53: 293-295.
Turesson, H., Brönmark, C. & Wolf, A. 2006. Satiation effects in piscivore prey
size selection. Ecology of Freshwater Fish 15: 78-85.
Turker, H., Eversole, A. G. & Brune, D. E. 2003b Efect of Nile tilapia,
Oreochromis niloticus (L.), size on phytonplankton filtration rate. Aquaculture
Research 14: 1087-1091.
Turker, H., Eversole, A. G. & Brune, D. E. 2003a. Filtration of green algae and
cyanobacteria by Nile tilapia, Oreochromis niloticus, in the Partitioned
Aquaculture System.Aquaculture 215: 93-101.
Van Baleen, M., Křivan, V., Van Rijin, P. C. J. & Sabelis, M. W. 2001.
Alternative food, Switching Predators, and the Persistence of Predator-Prey
Systems.The American Naturalist 157: 512-524.
Van Der Lingen, C.D. 1994. Effect of particle size and concentration on the
feeding behaviour of adult pilchard Sardinops sagax.Marine Ecology Progress
Series 109: 1-13.
Vanhaecke, P. Sorgeloos, P. 1980. International Study on Artemia IV. The
biometrics of Artemia strains from different geographical origin. The brine
Shrimp Artemia.v. 3. 456 p.
Vinyard, G. L. 1980. Differential prey vulnerability and predator selectivity:
effects of evasive prey on bluegill (Lepomis macrochirus) and pumpkinseed (L.
gibhosus) predation. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 37:
2294-2299.
Dos Santos. P. L. R. C.
39
Wahlström, E., Persson, L., Diehl, S. & Byström, P. 2000. Size-dependent
foraging efficiency, cannibalism and zooplankton community structure.
Oecologia 123: 138-148.
Xie, P. Liu, J. 2001. Practical success of biomanipulations using filter-feeding
fish to control cyanobacteria blooms. The Scientific World. 1: 337-356.
Yodzis, P. 1994. Predator-prey theory and management of multispecies
fisheries. Ecological Aplications. 4: 51-58.
Yowell, D. W. & Vinyard G. L. 1993. An energy based analysis of particulate-
feeding and filter-feeding by blue tilapia (Tilapia aurea). Environmental Biology
of Fishes. 36: 65-72.
Dos Santos. P. L. R. C.
40
Anexo A: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com alevinos.
Anexo B: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com alevinos
Anexo C: Abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e no início e ao
final do experimento com alevinos.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8
Calanoida Cyclopoida Harpacticoida
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8
Diaphanosoma spp. Chydoridae Macrothricidae Ceriodaphnia spp.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8
Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus Outros
Dos Santos. P. L. R. C.
41
Anexo D: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com juvenis.
Anexo E: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com juvenis.
Anexo F: Abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e no início e ao
final do experimento com juvenis.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8
Calanoida Cyclopoida Harpacticoida
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8
Diaphanosoma spp. Chydoridae Macrothricidae Ceriodaphnia spp.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8
Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus outros
Dos Santos. P. L. R. C.
42
.
Anexo G: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com adultos
Anexo H: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com adultos
Anexo I: abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e ao final do
experimento com adultos
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8
Calanoida Cyclopoida Harpacticoida
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8
Diaphanosoma spp. Chydoridae Macrothricidae Ceriodaphnia spp.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf
A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8
Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus Outros
Dos Santos. P. L. R. C.
43
Anexo J: análises de regressão linear para copépodes, cladóceros e rotíferos.
Adultos Juvenis Alevinos
Taxa
de
con
sum
o (
n°
de
pre
sas.
pei
xe-1
.L-1
.dia
-1) C
op
épo
des
Cla
dó
cero
s
Ro
tífe
ros
Densidade de presas (n° de organismos.L-1)
y = 0,29x - 37,37
R² = 0,85
-50
0
50
100
150
200
250
0 500 1000
y = 0,11x - 27,49
R² = 0,83
-50
0
50
100
150
200
250
0 500 1000
y = 0,12x - 29,95
R² = 0,46
-50
0
50
100
150
200
250
0 500 1000
y = 0,34x - 121,89
R² = 0,56
-400
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000
y = 0,15x - 30,10
R² = 0,43
-400
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000
y = 0,16x - 47,14
R² = 0,56
-400
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000
y = 0,35x - 48,80
R² = 0,46
-100
-50
0
50
100
150
200
250
0 500 1000
y = 0,14x - 27,61
R² = 0,67
-100
-50
0
50
100
150
200
250
0 500 1000
y = 0,24x - 23,95
R² = 0,93
-100
-50
0
50
100
150
200
250
00 500 1.000
Dos Santos. P. L. R. C.
44
Anexo K: análises de regressão linear para náuplios, ostrácodas e oligochaetas.
Adultos Juvenis Alevinos
Taxa
de
con
sum
o (
pre
sas.
pei
xe-1
.L-1
.dia
-1)
Náu
plio
s
Ost
ráco
das
Olig
och
aeta
s
Densidade de presas (n° de organismos.L-1)
y = 0,21x - 29,95
R² = 0,29
-60
-10
40
90
140
0 200 400 600
y = -0,02x - 5,81
R² = 0,01
-60
-10
40
90
140
0 200 400 600
y = 0,17x + 4,67
R² = 0,37
-60
-10
40
90
140
0 200 400 600
y = 0,06x - 12,22
R² = 0,08
-60
-40
-20
0
20
40
60
0 200 400
y = 0,16x - 14,10
R² = 0,16
-60
-40
-20
0
20
40
60
0 200 400
y = 0,05x - 1,57
R² = 0,08
-60
-40
-20
0
20
40
60
0 200 400
y = 0,47x - 121,77
R² = 0,95
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000
y = 0,15x - 24,20
R² = 0,59
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000
y = 0,05x - 9,77
R² = 0,08
-200
0
200
400
600
800
0 1000 2000