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Veterinary Parasitology 216 (2016) 66–71
Contents lists available at ScienceDirect
Veterinary Parasitology
journa l h om epa ge: www.elsev ier .com/ locate /vetpar
esearch paper
he impact of the climate on the epidemiology of Dirofilaria immitis inhe pet population of the Canary Islands
.A. Montoya-Alonsoa, E. Carretóna,∗, R. Morchónb, L. Silveira-Vierac, Y. Falcóna,. Simónb
Internal Medicine, Faculty of Veterinary Medicine, Research Institute of Biomedical and Health Sciences (IUIBS), University of Las Palmas de Gran Canaria,as Palmas de Gran Canaria, SpainLaboratory of Parasitology, Faculty of Pharmacy, Institute of Biomedical Research of Salamanca (IBSAL) and University of Salamanca, Salamanca, SpainLaboratorios Taoro, Los Realejos, Santa Cruz de, Tenerife, Spain
r t i c l e i n f o
rticle history:eceived 17 September 2015eceived in revised form6 November 2015ccepted 11 December 2015
eywords:nimaleartwormirofilaria immitisrevalencepidemiologyanary Islands
a b s t r a c t
Cardiopulmonary dirofilariosis (heartworm) is a zoonotic vector borne disease caused by Dirofilaria immi-tis which affects domestic dogs and cats. Two of the seven Canary Islands are historically hyperendemicareas of dirofilariosis, although no epidemiological study has ever been carried out which includes theother islands. The aim of the study was to complete the epidemiological status of cardiopulmonary dirofi-lariosis in the canine and feline population throughout all the Canary Islands. 1643 client-owned dogs and707 client-owned cats were tested for D. immitis antigens (dogs), and anti-D. immitis and anti-Wolbachiaantibodies (cats). The prevalence of canine dirofilariosis in the Canary Islands was 15.7%, and the sero-prevalence of feline dirofilariosis was 18.1%. A remarkable disparity was found when evaluating theresults by island separately, which ranged from from 0% in Lanzarote and El Hierro, low prevalences andseroprevalences in Fuerteventura (1.8% and 2.5% in dogs and cats, respectively), to higher prevalenceson the other 4 islands; ranging between 15.7% (dogs) and 14.3% (cats) in La Palma 22.5% (dogs) and24.1% (cats) in Tenerife. In addition, prevalences and seroprevalences were very variable within eachisland, these differences being associated to local climate conditions. The distribution and prevalenceof dirofilariosis in the Canary Islands is heterogeneous and related to climate, demographic factors and
management of pets in the studied areas. Dirofilariosis remains hyperendemic in 4 of the 7 Islands. SinceD. immitis is a zoonosis, veterinary and health authorities should be aware of the current prevalenceand seroprevalence of animal dirofilariosis. The results show the need for awareness raising campaignsto promote the implementation of prophylactic measures in pets, in order to achieve a decrease in thefilari
prevalence of animal diro. Introduction
Cardiopulmonary dirofilariosis (heartworm) is a vector-borneisease caused by Dirofilaria immitis. It mainly affects domesticogs and cats, although it has also been described in other pets,
ike ferrets, and in a variety of wild carnivores. It is transmittedy the species of culicid mosquitoes of the genera Culex, Aedesnd Anopheles. The prevalence of the infection, therefore, is influ-nced by climatic conditions: those regions with high temperatures
nd humidity benefit the perpetuation and reproduction of theosquito vectors and, hence, the transmission (Carretón et al.,012; Simón et al., 2012). Canine dirofilariosis constitutes a risk for
∗ Corresponding author.E-mail address: [email protected] (E. Carretón).
ttp://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.12.005304-4017/© 2015 Elsevier B.V. All rights reserved.
osis in the Canary Islands.© 2015 Elsevier B.V. All rights reserved.
the human population since D. immitis can also be transmitted tohumans, in which benign pulmonary nodules are produced; theseare often confused with lung cancer in X-ray and thoracic CT scans(Simón et al., 2009).
Europe currently presents high prevalences of canine diro-filariosis in the southern Mediterranean countries; in addition,the spread of the disease towards non-endemic areas and coun-tries previously considered free of dirofilariosis has been reported(Genchi et al., 2009; Morchón et al., 2012).
Although, the Canary Islands belong to the European Unionpolitically, they are geographically located near to the WesternSaharan coast. Previous studies revealed the existence of dirofi-lariosis on the two most populated islands, showing prevalences
from 41.8% in 1987 to 21% in 2003 in dogs from Tenerife (Valladareset al., 1987; Guerrero et al., 1989; Stenzernberger and Gothe, 1999;Montoya et al., 2006) and a decrease from 67% in 1994 to 19% inrinary
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J.A. Montoya-Alonso et al. / Vete
011 in dogs from Gran Canaria (Montoya et al., 1998; Montoya-lonso et al., 2010a,b, 2011). Regarding cats, a seroprevalence of3% was found in Gran Canaria in 2011, this being the first timehat a higher seroprevalence in cats over prevalence in dogs haseen described in the same endemic area. Since the techniques usedetected antibodies, these data showed the risk of infection ratherhan the actual prevalence of dirofilariosis in the feline populationMontoya-Alonso et al., 2011).
A geo-environmental model for the prediction of potentialransmission risk of Dirofilaria in Spain predicted the highest num-er of generations in the SouthWestern quadrant of the Iberianeninsula, Mediterranean regions and the Canary and Balearicslands; furthermore, the longest period of transmission of Diro-laria appeared in the Canary Islands where it occurs throughouthe year (Simón, 2014). Despite this worrying evidence, no epi-emiological study has ever been carried out that includes all theanary Islands. For this reason, the aim of the present study was toomplete the epidemiological status of cardiopulmonary dirofilar-osis in the canine and feline population of the Canary Islands, andompare the results by the different climates present in the islands.
. Methods
.1. Location and climate of the Canary Islands
The Canary Islands are situated 97 km (60 miles) from thefrican coast of the Sahara, between the meridians 13◦ and 19◦ Wnd the parallels 27◦ and 30◦ N. The Archipelago consists primar-ly of seven islands, all of which are volcanic in origin. The islandsre Tenerife, Fuerteventura, Gran Canaria, Lanzarote, La Palma,a Gomera and El Hierro (listed from largest to smallest). Therchipelago also includes a number of small islets most of whichre uninhabited except for the islet belonging to Lanzarote calleda Graciosa. Further demographic and geographic data are includedn Table 1.
Overall, the climate is subtropical and desert, moderated by theea and in summer by the trade winds. The climate varies fromild and wet to very dry, according to the position of the islands
n relation to the north-east trade winds and to the altitude ofach island, Indeed, different climates can be found when trav-lling on an island and ascending in altitude from the coast tohe central peak. According to the Köppen Climate ClassificationState Meteorological Agency of Spain, 2012), the Canary Islandsresent hot desert (BWh) and cold desert (BWk) climates, charac-erized by evaporation which exceeds precipitation on average buts less than half the potential evaporation, with an average tem-erature of >18 ◦C (BWh) and <18 ◦C (BWk). The hot steppe (BSh)nd cold steppe (BSk) climates are characterized by evaporationhich exceeds precipitation on average but is less than the poten-
ial evaporation; the difference between these two measures is lesshan that found in a BW climate. Average temperature is >18 ◦CBSh) and <18 ◦C (BSk). The temperate climate with hot and dryummers (Csa) is characterized by hot summers with the averageemperature of > 22 ◦C in the warmest month. The temperate cli-
ate with dry and warm summers (Csb) is characterized by warmummers with the average temperature in the hottest month of22 ◦C, along with 4 months or more of the average temperatures
10 ◦C. The areas in which the described climates are present onach island can be observed in Fig. 1 .
.2. Sample collection
1643 client-owned dogs, presented to 88 veterinary clinics foroutine health examinations between May 2014 and February015, were included in the study. Of these, 884 were female
Parasitology 216 (2016) 66–71 67
and 759 were male; 434 were mixed-bred dogs and 1209 werepure-bred dogs; of the latter, 492 were Canary Hounds and 1151included a total of 55 different breeds recognized by the FédérationCynologique Internationale (FCI).
707 client-owned cats, presented to 87 veterinary clinics for rou-tine health examinations over the same time period, were included.Of these, 368 were female and 339 were male; 159 were pure-bredcats (including 9 different breeds recognized by the FCI) and 548were mixed-bred cats.
The participating veterinary clinics represent 29.4% of the over-all clinics registered in the Canary Islands. The criteria for inclusionof dogs and cats were: being over 6 months of age, never havingreceived treatment for heartworm disease, no previous history ofheartworm infection, and owner consensus to participation in thesurvey. A complete record was kept for each animal, including iden-tification by age, sex and breed; clinical history, and demographicdata. The distribution by islands of dogs and cats included in thestudy are enumerated in Table 1.
The study was approved by the ethical committee of VeterinaryMedicine Service of Las Palmas de Gran Canaria University and wascarried out in accordance with the current European legislation onanimal protection.
2.3. Laboratory analysis
Blood samples were collected from the cephalic or jugular vein.Samples were then placed in 3 ml serum tubes and centrifuged.Serum was kept at −20 ◦C until tests were performed.
All canine serum samples were analysed for circulating D. immi-tis antigens using a commercial immunochromatographic test kit(Urano test Dirofilaria®, Urano Vet SL, Barcelona, Spain) accordingto manufacturer’s instructions.
Feline D. immitis infection was identified using serological tech-niques for anti-D. immitis and anti-Wolbachia antibody detection(Morchón et al., 2004) with some modifications. Briefly, the plateswere coated with 0.8 mg of D. immitis somatic antigen and Wol-bachia surface protein (WSP). Serum samples were prepared at1/100 for anti-D. immitis serum antibodies and 1/40 for anti-WSPantibody detection. Horseradish peroxidase-labelled anti-felineIgG antibody (Kirkegaard and Perry Laboratories, Gaithersburg,Maryland, USA), was applied at 1/4000 dilution. The optical den-sities were measured in an Easy-Reader (Bio-Rad Laboratories,Hercules, California, USA) at 492 nm. Cut-off points of enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) D. immitis 0.8 and ELISA WSP0.6 were obtained as arithmetic mean optical density ±3 standarddeviations of sera of clinically healthy cats. As stated in previousepidemiological studies, seropositivity was considered when ani-mals were positive to both tests (Montoya-Alonso et al., 2011, 2015;Vieira et al., 2015).
2.4. Statistical analysis
Data were analysed using SPSS Base 20.0 software for Windows(SPSS Inc.,/IBM, Chicago, Illinois, USA). Descriptive analysis of theconsidered variables was carried out considering the proportionsof the qualitative variables. Chi-square and Fischer exact tests tocompare proportions were performed. In all cases, the significancelevel was established at P < 0.05.
3. Results
The prevalence of canine dirofilariosis in the Canary Islands was
15.7%, with a greater prevalence of 17.1% in females compared with14.1% in males (p < 0.05). By age, prevalence was 16.4% for dogs <3years, 17.1% for dogs aged 3–6 years and 12.3% for those >6 years.There were no statistically significant differences among the three68 J.A. Montoya-Alonso et al. / Veterinary Parasitology 216 (2016) 66–71
Table 1Distribution of the studied animals by islands and additional demographic data of the Canary Islands. The numbers in brackets refer to percentage of total (%).
Island Area (Km2) * Inhabitants * * Density** (inhabitants/km2) Studied dogs Studied cats
Tenerife 2034 (27.3%) 889936 (42.3%) 437 409 (24.9%) 166 (23.5%)Fuerteventura 1660 (22.3%) 106930 (5.1%) 64 162 (9.9%) 40 (5.7%)Gran Canaria 1560 (20.9%) 851157 (40.4%) 546 478 (29.1%) 338 (47.8%)Lanzarote 846 (11.4%) 141940 (6.7%) 168 117 (7.1%) 54 (7.6%)La Palma 708 (9.5%) 83456 (4%) 118 305 (18.5%) 56 (7.9%)La Gomera 370 (5%) 20721 (1%) 56 98 (6%) 36 5.1%)El Hierro 269 (3.6%) 10675 (0.5%) 40 74 (4.5%) 17 (2.4%)Total 7447 2104815 283 1643 707
Source: Instituto Canario de Estadística (ISTAC) www.gobiernodecanarias.org/istac, data from (*) Instituto Geográfico Nacional (**) Instituto Nacional de Estadística (INE).
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ig. 1. Köppen–Geiger climate classification of the Canary Islands. Legend: BWh (hot and dry summer), Csb (temperate with dry and warm summers), CSc (temperatxtracted and modified from the climate atlas of the archipelagos of the Canary Isla
roups. The results obtained according to islands are illustrated inig. 2 .
The mean age of the infected dogs was 4.6 years (from 9 monthso 16 years old). By breeds, 18.5% of pure-bred dogs were infecteds 7.8% of mixed-bred dogs (p < 0.05). However, when the Canaryound was analysed separately from the rest of the breeds, a preva-
ence of 30.7% was obtained compared to 9.3% in the rest of the dogstudied. There were statistically significant differences betweenhe prevalences found in the Canary Hound and the total caninerevalence (p < 0.05) and between the Canary Hound and the restf the studied breeds (p < 0.05). Prevalences for the Canary Houndompared with the other dogs, by islands, are shown in Fig. 3.
When cats were evaluated, the seroprevalence in the Canaryslands was 18.1%. There were no statistically significant differencesn the prevalence between males (18.3%) and females (17.9%). Byge, seroprevalence was 20.1% for cats <3 years, 16.8% for cats aged–6 years and 14.6% for those >6 years There were significant dif-erences among the three groups (p < 0.05). The mean age of the
eropositive cats was 3.6 years (from 6 months to 19 years old). Byreeds, 20.2% of the seropositive cats were mixed-bred comparedsert), BWk (cold desert), BSh (hot steppe), BSk (cold steppe), Csa (temperate with dry and cool summers), DSc (cold without a dry season and a fresh summer). Mapadeira and the Azores (State Meteorological Agency of Spain, 2012).
to 7.4% of pure-bred cats seropositive to D.immitis (p < 0.05). Theresults obtained by islands are illustrated in Fig. 2.
In dogs, the highest prevalence (23.1%) was found in the BS cli-mate followed by the 21.7% found in the Csb climate and the 19.5%in Csa climate. In cats the highest seroprevalence (25.5%) was foundin the CSb climate followed by the 22.1% of the Csa climate and the16.7% of the BS climate. There were no statistically significant dif-ferences between the canine and feline prevalences in the BS, Csaand Csb climate zones. In both dogs and cats, the lowest prevalenceswere found in the BW climate (2% and 13.8%, respectively). Therewere statistically significant differences between the BW climateand all the other described climates (p < 0.05). The results found ineach climate by islands are described in Table 2.
4. Discussion
To date, epidemiological data on dirofilariosis, obtained solely
on the islands of Gran Canaria and Tenerife, have been presentedas representative of all the Canary Islands (Valladares et al., 1987;Guerrero et al., 1989; Montoya et al., 1998; Stenzernberger andGothe, 1999; Montoya et al., 2006; Montoya et al., 2010a,b; 2011).J.A. Montoya-Alonso et al. / Veterinary Parasitology 216 (2016) 66–71 69
Fig. 2. Geographical location of the Canary Islands and prevalences obtained in each Islands (D: dogs, C: cats).
Fig. 3. Canine seroprevalence of D. immitis on each island with presence of heartworm infection, comparing total canine population, only the Canary Hound and otherbreeds of dogs except the Canary Hound. There were statistically significant differences between the prevalences of the Canary Hound and other breeds and between theCanary Hound and the total number of dogs in Gran Canaria, Tenerife and La Gomera (p < 0.05). In Fuerteventura, there were statistically significant differences between theprevalences of the Canary Hound and the total number of dogs (p < 0.05). Legend: (GC: Gran Canaria; TF: Tenerife; GOM: La Gomera; PALM; La Palma; FTV; Fuerteventura).
Table 2Canine prevalence (%) and feline seroprevalence (%) by climates in the Canary Islands according to the Köppen Climate Classification. (positive animals/total animals studied)(–): No climate present in the island or presence of the climate not significant (BW: desert climate, BS: steppe climate, Csa: temperate with hot and dry summer, Csb: temperatewith dry and warm summers). In dogs, there were no statistically significant differences between the total prevalences of Tenerife and Gran Canaria, neither between LaGomera and La Palma. For the rest of the total results, p < 0.05 in all cases. In cats, there were no statistically significant differences between the total seroprevalences of GranCanaria and La Gomera. For the rest of the total results, p < 0.05 in all cases.
DOGS Tenerife Gran Canaria La Gomera La Palma El Hierro Fuerteventura Lanzarote
BW 8.3% (1/12) 3.4% (6/175) 0% (0/23) – 0% (0/6) 1.8% (3/162) 0% (0/117)BS 26.5% (39/147) 25.6% (43/168) 20.9% (9/43) 15.2% (7/46) 0% (0/20) – –CSa 16% (12/75) 40% (26/65) 43.7% (7/16) 10.6% (16/151) 0% (0/6) – –CSb 22.8% (40/175) 34.3% (24/70) 0% (0/16) 23.1% (25/108) 0% (0/41) – –Total 22.5% (92/409) 20.7% (99/478) 16.3% (16/98) 15.7% (48/305) 0% (0/74) 1.8% (3/162) 0% (0/117)
CATS Tenerife Gran Canaria La Gomera La Palma El Hierro Fuerteventura Lanzarote
BW 33.3% (2/6) 19.8% (38/192) 0% (0/0) – 0% (0/4) 2.5% (1/40) 0% (0/54)BS 8.1% (5/62) 25.9% (15/58) 22.2% (2/9) 11.1% (1/9) 0% (0/0) – –CSa 39.1% (9/23) 22.8% (16/70) 23.8% (5/21) 14.9% (7/47) 0% (0/6) – –CSb 32% (24/75) 16.7% (3/18) 0% (0/6) 0% (0/0) 0% (0/7) – –Total 24.1% (40/166) 21.3% (72/338) 19.4% (7/36) 14.3% (8/56) 0% (0/17) 2.5% (1/40) 0% (0/54)
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evertheless, the present epidemiological study including the 7slands in the Archipelago reveals a remarkable disparity in therevalences between islands and also between different areasithin a same island. These differences can be attributed to the
limatic singularities of each island and to demographic factorsMontoya-Alonso et al., 2011; State Meteorological Agency of Spain,012). According to the data obtained in the present study, caninend feline dirofilariosis are absent or present with very low preva-ences where the desert climate predominates, as is the case in theasternmost Canary Islands; Fuerteventura and Lanzarote.
Dirofilariosis was absent in El Hierro, despite its climatic condi-ions which are favourable for the transmission. This situation coulde attributed to the low human and animal population density ofhe island and the infrequent travelling of pets from other islands,hich prevents the introduction of infected dogs to the island.
The rest of the islands presented moderate to high prevalencesf D. immitis, both in dogs and cats, predominantly in areas withteparic and temperate climates, where moisture is provided byainfall, the influence of humid trade winds and/or the existencef open water tanks used for storage (Simón et al., 2014). More-ver, the coastal areas present optimal climatic conditions foreartworm transmission, in addition to higher concentrations of
nhabitants, since the biggest cities and towns of the islands areocated there (Montoya et al., 2006; Montoya-Alonso et al., 2011).
In the islands where canine dirofilariosis was present, theanary Hound presented prevalences significantly greater, com-ared to the other breeds. Similar results have been described inrevious studies in Gran Canaria and Tenerife, where the Canaryound is considered the most important natural reservoir for. immitis. This is due to the fact that the Canary Hound isept outdoors in rural areas in unhygienic conditions, is exposedo mosquito bites and receives no preventative therapy overall.Montoya et al., 2006; Montoya et al., 2010a,b, 2011). By age, theighest prevalence was found in dogs from 3 to 6 years. This isimilar to the results from other studies (Montoya-Alonso et al.,011).
It can be considered that the current canine epidemiological sit-ation is more or less stable with a slightly growing trend in Grananaria and Tenerife: previous studies showed prevalences of 20%
n 1989, 22.6% in 1999 and 21% in 2003 in Tenerife, which do notiffer much from the current prevalence of 22.5% (Guerrero et al.,989; Stenzernberger and Gothe, 1999; Montoya et al., 2006). Asar as Gran Canaria is concerned, since 1994 canine dirofilariosisas declined from 67.02%, to 30.19% in 2000, 19.36% in 2008 and9.2% in 2011 (Montoya et al., 1998; Montoya et al., 2010a,b, 2011)hile the current result of 20.7% breaks the downward trend. Fur-
hermore, compared to a previous study (Montoya-Alonso et al.,011), there has been a fall in the prevalence from 12 to 3.4% inhe BW climate, which mainly corresponds to urban areas, while
high increase from 32.1 to 40% can be observed in the CSa cli-ate, which corresponds to rural communities and crop areas. Theost important factor influencing these changes could be the cur-
ent economic crisis and the differences in the economic level ofach population, since many families are terminating veterinaryervices and interrupting the administration of chemoprophylaxisr giving concentrated ivermectin formulas that are not designed toe used for heartworm prevention (Montoya-Alonso and Carretón,ersonal communication). Because of the lack of previous data ina Palma and La Gomera, we cannot discuss possible changes in theistribution and prevalence of canine dirofilariosis on those islands.
This is the first complete seroepidemiological study of D. immi-is in cats throughout the whole of the Canary Islands. As is the
ase for dogs, previous studies have demonstrated the existencef feline seropositivity to Dirofilaria in Gran Canaria using similarerological techniques as described in this study (Morchón et al.,004; Montoya-Alonso et al., 2011). Compared to the results fromParasitology 216 (2016) 66–71
Montoya-Alonso et al. (2011), we observed a significant decreasein the current feline seroprevalence in Gran Canaria, which hasdeclined in all the climates present in the island. This may beattributed to the feline heartworm awareness campaigns that arebeing carried out. These began 3–4 years ago following the resultspublished by Montoya-Alonso et al. (2011). Regarding the otherislands, it can be observed that the cats showed an significant rate ofexposure to D. immitis on those islands where canine dirofilariosisis present and, consequently, a high risk of developing heartwormdisease, whilst on those islands free of canine heartworm or with alow prevalence, the cats were free of risk or this risk was very low.When looking at data by climates, it can be seen that in generalthe higher seroprevalences are found in the Csa and BS climates,which mainly correspond to rural areas where cats generally liveoutdoors and veterinary care for these species is usually poor.
Unlike in dogs, the diagnosis of feline dirofilariosis presents achallenge, mainly because cats usually show a low parasite bur-den, frequently leading to a negative antigen test. Since the presentstudy was designed to detect antibodies in feline serum samples,the results demonstrate exposure to D. immitis rather than neces-sarily active infection and further research is required to confirmthe presence of adult parasites (Litster and Atwell, 2008; Montoya-Alonso et al., 2014).
In conclusion, for the first time, a complete epidemiologicalstudy of canine and feline dirofilariosis in the Canary Islands hasbeen conducted, revealing that the distribution and prevalenceof the infection is related to the different climates present in theislands, the influence of the human demography and factors relatedto the management of pets. Consequently, 4 of the 7 islands arehyperendemic while dirofilariosis is absent or presents a low preva-lence in the other 3 islands; therefore, it is not appropriate to referto the Canary Islands as a single hyperendemic area.
The Canary Hound presents significantly higher prevalencesthan the other breeds, being a dangerous reservoir of the diseasefor other pets and humans (Montoya-Alonso et al., 2010a,b). Con-sequently, veterinarians, physicians and owners of pets should bealerted to the need for an adequate management of dirofilariosisin both dogs and cats, including the widespread use of diagnos-tic tools and prophylactic measures, in order to achieve a decreasein the prevalence of animal dirofilariosis in those Canary Islandswhere heartworm infection is present.
Acknowledgements
The authors are grateful to all owners and veterinarians whokindly collaborated in this research; without them this study couldnot have been carried out. This study has been partially supportedby Urano Vet S.L.
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Efecto del clima en la epidemiologia de Dirofilaria immitis sobre la población de
animales de compañía en las Islas Canarias.
J.A. Montoya-Alonsoa, E. Carretóna,*, R. Morchónb, L. Silveira-Vierac,Y. Falcóna , F. Simón b
a Internal Medicine, Faculty of Veterinary Medicine, Research Institute of Biomedical and Health Sciences (IUIBS), University
of Las Palmas de Gran Canaria, Las Palmas de Gran Canaria, Spain
b Laboratory of Parasitology, Faculty of Pharmacy, Institute of Biomedical Research of Salamanca (IBSAL) and University of
Salamanca, Salamanca, Spain
c Laboratorios Taoro, Los Realejos, Santa Cruz de, Tenerife, Spain
La dirofilariosis cardiopulmonar (enfermedad del gusano del corazón) es una enfermedad
zoonósica transmitida por vectores causada por Dirofilaria immitis que afecta a perros y
gatos domésticos. Dos de las siete Islas Canarias son hiperendémicas de dirofilariosis, aunque
no existen estudios epidemiológicos previos que hayan evaluado el resto de islas. Por ello, el
objetivo de este estudio es evaluar epidemiológicamente el grado de incidencia de la
dirofilariosis cardiopulmonar en perros y gatos del archipiélago canario. Para ello, fueron
evaluados un total de 1643 perros mediante la detección de antígenos de Dirofilaria immitis, mientras que 707 gatos fueron evaluados mediante la detección de anticuerpos anti-
Dirofilaria immitis y anti-Wolbachia. La prevalencia de la dirofilariosis canina en las Islas
Canarias fue del 15,7% y la seroprevalencia en gatos de 18,1%. Los resultados separados por
islas muestran variaciones notables, siendo la prevalencia del 0% en la isla de Lanzarote y el
Hierro, y mostrando bajas prevalencias en Fuerteventura (1,8% y 2,5% en perros y gatos
respectivamente). Se encontraron valores elevados en las cuatros islas restantes, siendo en la
Palma de 15,7% en perros y 14,3% en gatos, y en Tenerife de 22,5% en perros y 24,1% en
gatos. A su vez, se observaron variaciones significativas en la prevalencia y seroprevalencia
dentro de cada isla, asociadas principalmente a las condiciones climáticas locales
(microclimas). La distribución de la dirofilariosis en las Islas Canarias es heterogénea y
presenta una relación directa con el clima, factores demográficos y el manejo de los animales
de compañía en las zonas estudiadas. Por lo tanto, la dirofilariosis es hiperendémica en
cuatro de las siete islas estudiadas. Dirofilaria immitis es una zoonosis, por lo que existe la
necesidad de concienciación frente a esta enfermedad tanto de veterinarios como de
autoridades sanitarias competentes teniendo en cuenta los datos actuales de seroprevalencia
de dirofilariosis en animales de compañía. Los resultados muestran la necesidad de poner en
marcha campañas de sensibilización ciudadana con el objetivo de establecer medidas
profilácticas en animales domésticos, a fin de disminuir la prevalencia de la dirofilariosis
animal en las Islas Canarias.
Introducción
La dirofilariosis cardiopulmonar
(enfermedad del gusano del corazón) es
una enfermedad causada por Dirofilaria immitis y transmitida por vectores. Afecta
principalmente a cánidos y félidos
domésticos, y también ha sido descrito en
otros animales como hurones y otros
carnívoros silvestres. Es transmitido por
mosquitos culicoides del género Culex,
Aedes y Anopheles. La prevalencia de la
infección está influenciada por factores
climáticos y es mayor en aquellas regiones
con temperaturas elevadas y en las que la
humedad favorece la perpetuación y
reproducción del mosquito y, por lo tanto,
la transmisión (Carretón et al., 2012;
Simón et al., 2012). La dirofilariosis canina
constituye un factor de riesgo para la
población humana, debido a que
Dirofilaria immitis puede ser transmitida a
Traducido por los autores
humanos, en los que produce nódulos
pulmonares benignos. Éstos pueden ser
confundidos con tumores pulmonares en
radiográficas torácicas e imágenes por
tomografía computarizada (Simón et al.,
2009).
Actualmente, Europa presenta elevadas
prevalencias de dirofilariosis canina en los
países del Sur del Mediterráneo. Además,
la enfermedad se ha diseminado hacia
zonas no endémicas (Genchi et al., 2009;
Morchón et al., 2012). Aunque
políticamente las Islas Canarias
pertenecen a la Unión Europea,
geográficamente están ubicadas cerca de
la costa Sur del Sahara Occidental.
Estudios previos demuestran la presencia
de Dirofilaria immitis en dos de las siete
Islas Canarias, mostrando prevalencias de
41,8% en 1987 a 21% en 2003 en perros
de Tenerife (Valladareset al., 1987;
Guerrero et al., 1989; Stenzernberger and
Gothe, 1999; Montoya et al., 2006) y un
descenso desde el 67% en 1994 al 19% en
2011 en perros de Gran Canaria (Montoya
et al., 1998; Montoya-Alonso et al., 2010a,
2010b, 2011). Respecto a los gatos, en el
año 2011 se observó una seroprevalencia
del 33% en la isla de Gran Canaria, siendo
esta la primera vez que se describe una
seroprevalencia mayor en gatos que en
perros en zonas endémicas. Debido a que
la técnica utilizada detecta anticuerpos,
hay que tener en cuenta que este dato
revela riesgo de infección de dirofilariosis
entre la población felina más que
prevalencias reales (Montoya-Alonso et
al., 2011).
Un modelo geo-ambiental para la
predicción del riesgo de transmisión de
dirofilariosis en España predijo un
aumento del mismo en el cuadrante
Suroeste de la Península Ibérica, regiones
del Mediterráneo y en las Islas Canarias y
Baleares; además, indicó que el período de
transmisión más prolongado se presenta
en las Islas Canarias, siendo de todo el año
(Simón et al., 2014). A pesar de esta
preocupante evidencia, no existen
estudios epidemiológicos que incluyan a
todas las Islas del archipiélago Canario.
Por esta razón, el objetivo de este estudio
fue completar el estado epidemiológico de
la dirofilariosis cardiopulmonar en la
población canina y felina de las Islas
Canarias y comparar los resultados en
función de los diferentes climas presentes
en las islas.
Materiales y Métodos
1. Localización y clima de las Islas
Canarias
Las Islas Canarias están situadas a 97 km
(60 millas) de la costa Africana (Sahara),
entre los meridianos 13º y 19º Sur y
paralelos 27º y 30º Norte. El archipiélago
se compone de siete islas, todas de origen
volcánico. Las islas son, nombradas de
mayor a menor: Tenerife, Fuerteventura,
Gran Canaria, Lanzarote, La Palma, La
Gomera y El Hierro. El archipiélago
incluye una serie de islotes, en su mayoría
inhabitados excepto un islote cercano a
Lanzarote llamado La Graciosa. Más datos
demográficos y geográficos de las islas
están incluidos en la tabla 1.
En general, el clima es subtropical y
desértico, moderado por el mar y por los
vientos alisios en verano. El clima puede
variar de templado y húmedo a muy seco,
según la posición de cada isla en relación
con los vientos alisios procedentes del este
y de la altitud que presente. De hecho,
dentro de una misma isla podemos
encontrar diferentes climas a medida que
aumentamos la altitud desde la costa hasta
el pico más alto. De acuerdo con la
clasificación climática de Köppen
(Agencia Española de Meteorología, 2012)
las Islas Canarias presentan un clima
desértico caliente (BWh) y un desértico
frío (BWk), caracterizado porque la
evaporación supera la precipitación de
media, siendo menos de la mitad que el
potencial de evaporación, con una
temperatura media >18ºC (BWh) y <18ºC
(BWk). Los climas esteparios cálido (BSh)
y estepario frío (BSk) se caracterizan
porque la evaporación excede la
precipitación de media, pero es menor que
la evaporación potencial; la diferencia
entre estas dos medidas es menor que la
encontrada en climas BW. La temperatura
media es >18ºC (BSh) y < 18ºC (BSk). El
clima templado cálido con veranos cálidos
y secos (Csa) se caracteriza por veranos
calurosos con temperatura media >22ºC
en el mes más cálido. El clima templado
frío con veranos cálidos y secos (Csb) se
caracteriza por veranos cálidos con una
temperatura media en el mes más caluroso
<22ºC, y cuatro meses en los que la
temperatura media es >10ºC. Las áreas en
las que están presentes los climas descritos
en cada isla pueden verse en la figura 1.
2. Recogida de muestras
Se incluyeron en el estudio 1643 perros
que visitaron una de las 88 clínicas
veterinarias participantes para un control
de salud entre mayo de 2014 y febrero de
2015. De éstos, 884 fueron hembras y 759
machos; 434 fueron mestizos y 1209
fueron perros de raza; entre las razas
presentes, 492 fueron podencos canarios y
1151 incluyeron un total de 55 razas
diferentes reconocidas por la Federación
Cinológica Internacional (FCI).
Asimismo, se incluyeron en el estudio 707
gatos que se presentaron para un examen
de control rutinario en 87 clínicas
veterinarias en el mismo período de
tiempo. De éstos, 368 fueron hembras y
339 machos; 159 fueron de razas puras,
incluyendo 9 especies reconocidas por la
FCI, y 548 fueron mestizos.
La participación de las clínicas
veterinarias representó un 29,4% del total
de los establecimientos veterinarios
registrados en las Islas Canarias. El criterio
de inclusión para perros y gatos fue: tener
más de seis meses de edad, no haber
recibido tratamiento para la enfermedad
del gusano del corazón, no presentar
antecedentes de la enfermedad y tener el
consentimiento del propietario para
participar en el estudio. Se llevó a cabo un
registro completo del animal en el que se
incluye edad, sexo, raza e historia clínica
junto con datos demográficos. La
distribución por isla de los perros y gatos
incluidos en el estudio se enumera en la
tabla 1.
El estudio fue aprobado por el Comité
Ético del Servicio de Medicina Veterinaria
de Universidad de Las Palmas de Gran
Canaria y se llevó a cabo de acuerdo con
la actual legislación europea de protección
animal.
3. Análisis de laboratorio
Las muestras de sangre fueron extraídas de
la vena cefálica o vena yugular, fueron
recolectadas en un tubo de suero de 3 ml
y centrifugadas. El suero fue almacenado a
-20ºC hasta la realización del test.
Todas las muestras de suero canino fueron
analizadas para la detección de antígenos
circulantes de Dirofilaria immitis mediante un test comercial
inmunocromatográfico (Urano test
Dirofilaria, Urano Vet SL, Barcelona,
España) siguiendo las instrucciones del
fabricante.
La infección por Dirofilaria immitis en
gatos fue determinada mediante el uso de
técnicas serológicas para la detección de
anticuerpos anti–D.immitis y anti-
Wolbachia (Morchón et al., 2004) con
algunas modificaciones.
Brevemente, las placas se recubrieron con
0.8 µg de antígeno somático procedente de
D.immitis y proteínas de superficie de
Wolbachia (WSP). Las muestras de suero
se diluyeron a 1/100 para la detección de
anticuerpos anti-D.immitis y a 1/40 para
detección de anticuerpos anti-WSP. Se
añadieron anticuerpos IgG anti-felino
conjugados con peroxidasa de rábano
(Kirkegaard and Perry Laboratories,
Gaithersburg, Maryland, USA) a una
dilución de 1/4000. Las densidades ópticas
fueron medidas empleando un Easy-
Reader (Bio-Rad Laboratorios, Hercules,
California, USA) a 492 nm. El punto de
corte del ELISA para D.immitis fue 0.8 y
del ELISA para WSP fue de 0.6, obtenidos
mediante la media aritmética de la
densidad óptica ± 3 desviaciones estándar
de suero de gatos clínicamente sanos.
Como se ha indicado en estudios
epidemiológicos previos, se consideran
animales seropositivos aquellos gatos que
son positivos a ambos test. (Montoya-
Alonso et al., 2011, 2015;Vieira et al.,
2015)
4. Análisis estadístico
Los datos fueron analizados usando el
software SPSS Base 20.0 para Windows
(SPSS Inc./IBM, Chicago, Illinois, USA).
El análisis descriptivo de las variables
consideradas se llevó a cabo teniendo en
cuenta las proporciones de las variables
cualitativas. Se realizaron el test del Chi
cuadrado y la prueba exacta de Fisher con
el objetivo de comparar las proporciones.
En todos los casos, el nivel de
significación se estableció en p <0.05.
Resultados
La prevalencia de la dirofilariosis en las
Islas Canarias fue de un 15.7% con mayor
prevalencia en hembras (17.1%) que en
machos (14.1%) (p<0.05). Por edades, la
prevalencia fue de 16.4% para perros
menores de 3 años, 17.1% para perros
entre 3-6 años y 12.3% para aquellos
mayores de 6 años. No existieron
diferencias significativas entre los tres
grupos. Los resultados obtenidos por isla
están ilustrados en la Figura 2.
La media de edad de los perros infectados
fue de 4.6 años (con un rango que oscila
entre los 9 meses y los 16 años). Por razas,
el porcentaje de animales infectados fue
del 18.5% en animales de pura raza, frente
al 7.8% de animales mestizos (p<0.05). Sin
embargo, al analizar el podenco canario
por separado, se obtuvo una prevalencia
del 30.7% frente al 9.3% del resto de
perros estudiados. Se encontraron
diferencias significativas entre la
prevalencia del podenco canario con
respecto al resto de razas estudiadas
(p<0.05). En la figura 3 se muestra la
prevalencia del podenco canario en
comparación con otros perros por islas.
En relación a los gatos, la seroprevalencia
en las Islas Canarias fue de un 18.1%. No
existieron diferencias significativas en la
prevalencia entre machos (18.3%) y
hembras (17.9%). Por edad, la
seroprevalencia fue de un 20.1% en gatos
menores de 3 años, 16.8% para gatos entre
3-6 años y 14.6% para gatos mayores de 6
años. Existieron diferencias significativas
entre los tres grupos (p<0.05). La edad
media de los gatos seropositivos fue de 3.6
años (en un rango comprendido entre los
6 meses y los 19 años de edad). Por razas,
el 20.2% de los gatos seropositivos fueron
mestizos comparados con el 7.4% de los
gatos de raza pura (p<0.05). Los resultados
obtenidos por isla se muestran en la figura
2.
En perros, la prevalencia más alta (23.1%)
fue encontrada en el clima estepario (BS),
seguido de un 21.7% en el clima templado
frío (Csb) y un 19.5% en el clima
templado cálido (Csa). En los gatos, la
seroprevalencia mas alta (25.5%) fue
encontrada en el clima Csb, seguida de un
22.1% en el clima Csa y un 16.7% en el
clima BS. No existieron diferencias
significativas entre las prevalencias canina
y felina en las zonas climáticas BS, Csa y
Csb. Tanto en perros como en gatos las
prevalencias más bajas fueron encontradas
en el clima desértico (BW) (2% y 13.8%,
respectivamente). Existieron diferencias
significativas entre el clima BW y el resto
de climas estudiados (p<0.05). Los
resultados encontrados por clima y por
isla están descritos en la tabla 2.
Discusión
Hasta la fecha, los únicos datos
epidemiológicos obtenidos de
dirofilariosis correspondían a las islas de
Gran Canaria y Tenerife, habiéndose
tomado como representativos de todas las
Islas Canarias (Valladares et al., 1987;
Guerrero et al., 1989; Montoya et al.,
1998; Stenzernberger and Gothe, 1999;
Montoya et al., 2006; Montoya et al.,
2010a,b; 2011).
Sin embargo, el presente estudio
epidemiológico, que incluye las 7 islas del
archipiélago, reveló una marcada
disparidad presente en las prevalencias
entre las diferentes islas, e incluso dentro
de una misma isla entre sus diferentes
regiones. Estas diferencias pueden estar
atribuidas a la singularidad climática de
cada isla (microclimas) y a los factores
demográficos (Montoya-Alonso et al.,
2011; Agencia Estatal de Metereología,
2012).
Acorde a los datos obtenido en el presente
estudio, la dirofilariosis canina y felina
están ausentes o en muy baja prevalencia
en zonas climáticas predominantemente
desérticas, como es el caso de las islas más
orientales, Fuerteventura y Lanzarote.
La dirofilariosis se mostró también
ausente en El Hierro, a pesar de que las
condiciones climáticas son favorables para
su transmisión. Esta situación puede estar
atribuida a la baja densidad de población
humana y animal de la isla, así como a la
baja incidencia de transporte de mascotas
procedentes de otras islas, que previene de
la introducción de animales infectados a la
isla.
El resto de las islas presentaron
prevalencias de D.immitis de moderadas a
elevadas, tanto en perros como en gatos,
predominantemente en zonas con climas
estepario y templado donde la humedad es
proporcionada por la lluvia, la influencia
de los vientos alisios y/o la existencia de
embalses de almacenamiento de agua
(Simón et al, 2014). Además, las zonas
costeras presentan condiciones climáticas
favorables para la trasmisión de la
dirofilariosis, en adición a las elevadas
densidades de habitantes, ya que las
grandes ciudades y pueblos de las islas se
encuentra allí (Montoya et al, 2006;
Montoya-Alonso et al, 2011).
En las islas donde la dirofilariosis estaba
presente, el podenco canario presentó
prevalencias significativamente mayores
comparado con otras razas. Estudios
previos han mostrado resultados similares
en Gran Canaria y Tenerife, donde el
podenco canario es considerado el
reservorio natural más importante de D. immitis. Esto es debido al hecho de que el
podenco canario suele mantenerse en el
exterior de zonas rurales y en condiciones
higiénicas deficientes, por lo que está
expuesto a la picadura del mosquito y
generalmente no suelen recibir terapia
preventiva (Montoya et al 2006; Montoya
et al, 2010a,b, 2011). Por edad, las
prevalencias mayores fueron encontradas
en perros de entre 3 y 6 años, similar a
otros estudios previos (Montoya-Alonso et
al, 2011).
Se puede considerar que la actual
situación epidemiológica canina es más o
menos estable con una tendencia
ligeramente creciente en Gran Canaria y
Tenerife: estudios previos muestran
prevalencias del 20% en 1989, 22.6% en
1999 y 21% en 2003 en Tenerife, que no
difiere mucho de la actual prevalencia de
22.5% (Guerrero et al, 1989;
Stenzernberger and Gothe, 1999;
Montoya et al, 2006). Respecto a Gran
Canaria, desde 1994 la dirofilariosis
canina ha disminuido desde un 67.02% a
un 30.9% en 2000, 19.3% en 2008 y un
19.2% en 2011 (Montoya et al., 1998;
Montoya et al., 2010a,b, 2011), mientras
que el resultado actual de 20.7% rompe la
tendencia a la baja. Además, comparado
con un estudio previo (Montoya-Alonso
et al., 2011), ha habido una caída en la
prevalencia desde el 12 al 3.4% en el
clima BW, que se corresponde
principalmente con las zonas urbanas,
mientras que se observa un aumento del
32.1% al 40% en el clima Csa, que se
corresponde con las zonas rurales y áreas
de cultivo. El factor más influyente en
estos cambios podría ser la crisis
económica y los diferentes niveles
económicos de cada población, ya que
muchas familias dejan de acudir al
veterinario e interrumpen la
administración de quimioprofilaxis o
administran concentrados de ivermectina
que no están diseñados para la prevención
del gusano del corazón (Montoya-Alonso
y Carretón, datos personales no
publicados). Debido a la falta de datos
previos en las islas de la Gomera y La
Palma, no podemos comparar los posibles
cambios en la distribución y prevalencia
de la dirofilariosis canina en estas islas.
Este es el primer estudio completo de la
seroepidemiología de D. immitis en gatos
en el archipiélago canario. Como en el
caso del perro, estudios anteriores han
demostrado la presencia de gatos
seropositivos a Dirofilaria en Gran
Canaria usando técnicas serológicas
similares a las descritas en este estudio
(Morchón et al.,2004; Montoya-Alonso et
al., 2011). Comparado con los resultados
observados por Montoya-Alonso et al
(2011) se observó un descenso
significativo de la seroprevalencia felina
en Gran Canaria, decreciendo en todos los
climas presentes en la isla. Esto puede ser
debido a las campañas de concienciación
de dirofilariosis felina que se han llevado a
cabo; éstas empezaron hace 3-4 años, tras
los resultados publicados por Montoya-
Alonso et al (2011). Respecto a las otras
islas, pudo observarse que los gatos
mostraron un grado de exposición a D. immitis significativo en aquellas islas
donde la dirofilariosis canina estaba
presente y, consecuentemente, un mayor
riesgo de desarrollo de la enfermedad,
mientras que en aquellas islas libres de la
dirofilariosis canina o con una baja
prevalencia, los gatos estaban libres de
riesgo o éste era muy bajo. Cuando se
evalúan los datos en función de la zona
climática, pudo verse que en general las
mayores seroprevalencias se encontraron
en los climas Csa y BS, que
principalmente corresponden con zonas
rurales, donde los gatos suelen vivir en el
exterior y donde los cuidados veterinarios
en esta especie suelen ser escasos.
A diferencia de los perros, el diagnóstico
de dirofilariosis felina supone un reto,
principalmente porque los gatos
generalmente presentan una baja carga
parasitaria, lo que frecuentemente da
lugar a un test de antígenos negativo.
Teniendo en cuenta que este estudio fue
diseñado para detectar anticuerpos en
muestras de suero felino, el resultado
demuestra la exposición a D. immitis en
lugar de confirmar una infección activa y
son necesarias realizar más pruebas
diagnósticas para confirmar la presencia
de parásitos adultos (Litster y Atwell,
2008; Montoya-Alonso et al., 2014).
En conclusión, ha sido llevado a cabo por
primera vez un estudio epidemiológico
completo de la dirofilariosis canina y
felina en las Islas Canarias, revelando que
la distribución y prevalencia de la
infección depende de los diferentes climas
presentes en las islas, de factores
demográficos humanos y de factores
relacionados con el manejo de las
mascotas. Por lo tanto, cuatro de las siete
islas son hiperendémicas, mientras que la
dirofilariosis está ausente o presente a
bajas prevalencias en las otras tres islas;
por este motivo, no es adecuado referirse a
las Islas Canarias como una única región
hiperendémica.
El podenco canario presenta prevalencias
significativamente mayores que otras
razas, siendo un peligroso reservorio de
esta enfermedad para otras mascotas y
humanos (Montoya-Alonso et al., 2010
a,b). En consecuencia, tanto veterinarios
como médicos y propietarios deben ser
prevenidos acerca de la necesidad del
correcto manejo de la dirofilariosis tanto
en perros como gatos, incluyendo el
empleo generalizado tanto de
herramientas de diagnóstico como de
medidas profilácticas, con el fin de lograr
un descenso de la prevalencia de la
dirofilariosis animal en aquellas islas
donde la infección por D.immitis está
presente.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer su ayuda a
todos los propietarios y veterinarios que
han colaborado en este estudio; sin ellos,
este trabajo no podría haberse llevado a
cabo. Este estudio ha sido financiado
parcialmente por Urano Vet S.L.
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