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Les variations spatiales de l'effort d'approvisionnement du bison
des plaines soumis à la prédation par le loup gris
Mémoire
Léa Harvey
Maîtrise en Biologie
Maître ès sciences (M. Sc.)
Québec, Canada
© Léa Harvey, 2013
III
RÉSUMÉ
Cette étude visait à expliquer les variations spatiales de l'effort d'approvisionnement
du bison des plaines. J’ai caractérisé les cratères d'alimentation des bisons dans la neige et
j’ai suivi des bisons et des loups munis de colliers émetteurs en hiver. Les bisons
s’alimentaient davantage dans les prés où le couvert de neige était mince et peu dense, de
même que dans les parcelles les plus profitables (énergie digestible/temps de manipulation)
du paysage. La cooccurrence spatiale entre les loups et les bisons indique que le prédateur
gagne le jeu spatial. Aussi, les bisons laissaient plus de végétation hautement profitable
dans les grands prés que dans les petits, une décision concordant avec la notion que les
bisons se déplacent fréquemment afin d'éviter que les prédateurs connaissent leurs
localisations. L'étude de l'approvisionnement du bison dans son milieu naturel révèle
comment des patrons spatiaux d'herbivorie émergent dans un paysage caractérisé par
plusieurs niveaux d’hétérogénéité.
V
ABSTRACT
The aim of this study was to explain spatial variation in the feeding effort of plains
bison. I characterized feeding craters of bison in snow, and I radio-tracked bison and
wolves in winter. Bison foraged more intensively in meadows with shallow and light snow,
and in the most profitable (digestible energy / handling time) patches available in the
landscape. Bison and wolves intensively used the same meadows, a co-occurrence
indicating that wolves are ahead in the spatial game they play with bison. Also, bison left
more vegetation of higher-than-average profitability in large than in small meadows. This
decision is consistent with the notion that bison move frequently to prevent wolves from
knowing their location. The assessment of bison foraging in a natural setting reveals how
spatial patterns of herbivory emerge in landscapes characterized by multiple levels of
heterogeneity.
VII
TABLE DES MATIÈRES
RÉSUMÉ ............................................................................................................................ III ABSTRACT .......................................................................................................................... V TABLE DES MATIÈRES ................................................................................................ VII
LISTE DES TABLEAUX .................................................................................................. IX AVANT-PROPOS .............................................................................................................. XI
REMERCIEMENTS ...................................................................................................... XI
INTRODUCTION GÉNÉRALE ......................................................................................... 1 CADRE THEORIQUE ...................................................................................................... 1
L'effort d'approvisionnement ...................................................................... 1 Coûts liés aux dépenses énergétiques encourues durant l'alimentation .. 3 Coûts liés aux opportunités manquées ........................................................ 4
Coûts liés à la prédation ............................................................................... 5 POPULATION À L'ÉTUDE ............................................................................................... 8
OBJECTIF DE L'ÉTUDE ................................................................................................... 9
Approche empirique ..................................................................................... 9
CHAPITRE PRINCIPAL .................................................................................................. 11 ABSTRACT ................................................................................................................. 12 INTRODUCTION .......................................................................................................... 13
Energy costs of foraging (C) ....................................................................... 13 Missed opportunity costs (MOC) ............................................................... 14
Predation costs (P) ....................................................................................... 15 METHODS ................................................................................................................... 17
Study area .................................................................................................... 17 Crater characteristics ................................................................................. 17
Vegetation characteristics .......................................................................... 18 Plant biomass .................................................................................... 18 Plant profitability .............................................................................. 19
Snow characteristics .................................................................................... 20 Spatial association between wolves and bison .......................................... 21
Data analysis ................................................................................................ 21 Probability of meadow use ................................................................ 21 Probability of wolf-bison co-occurrence ........................................... 22
Foraging intensity ............................................................................. 22 Plant biomass consumed in a crater ................................................. 23 Unused forage profitability ............................................................... 23
RESULTS .................................................................................................................... 23
Probability of meadow use ......................................................................... 23 Foraging intensity ........................................................................................ 24 Plant biomass consumed in individual craters ......................................... 25
DISCUSSION ............................................................................................................... 26
Energy costs of foraging (C) and meadow attributes .............................. 27 Missed opportunity costs (MOC) ............................................................... 27
Predation costs (P) ....................................................................................... 28
VIII
CONCLUSION ............................................................................................................. 30
ACKNOWLEDGEMENTS .............................................................................................. 30
REFERENCES CITED.................................................................................................... 31
CONCLUSION GÉNÉRALE ........................................................................................... 37 L'EFFORT D'APPROVISIONNEMENT ............................................................................. 38 PERSPECTIVES ........................................................................................................... 42
BIBLIOGRAPHIE GÉNÉRALE...................................................................................... 45
IX
LISTE DES TABLEAUX
Table 1: Coefficients and standard errors for mixed-effects logistic regression model
predicting the probability that bison foraged in a given meadow in Prince Albert National
Park (Saskatchewan, Canada) during the winters of 1997, 1998 and 2011. Independent
variables included snow water equivalent, missed opportunity costs of foraging in that
meadow and not elsewhere (Meadow
LandscapeMOC ), wolf presence (absence = 0, presence = 1) and
meadow area (log-transformed). N = 221 surveys in 26 meadows. ..................................... 24
Table 2: Coefficients and standard errors of a linear mixed effects model relating total log-
transformed crater area (ha) in individual meadows to snow water equivalent, missed
opportunity costs of foraging in that meadow and not elsewhere (Meadow
LandscapeMOC ), wolf
presence (absence = 0, presence = 1) and meadow area (log-transformed). A total of 144
snow craters were recorded in 26 meadows in Prince Albert National Park (Saskatchewan,
Canada) during the winters of 1997, 1998 and 2011. Pseudo R2 = 0.60. ............................. 25
Table 3: Relative level of support by competing models explaining plant biomass
consumed in craters by plains bison in Prince Albert National Park (Saskatchewan, Canada)
during the winters of 1997, 1998 and 2011. Differences in AIC (AIC) between the current
model and the lowest scoring model are presented. ............................................................. 26
Table 4: Coefficients and standard errors for the top-ranking mixed effects linear model
relating average plant biomass consumed in a crater (g/m2) to snow water equivalent,
global MOC (Patch
LandscapeMOC ), wolf presence (absence = 0, presence = 1) and meadow area
(log-transformed). A total of 262 quadrats of plant biomass were assessed in individual
craters comprised in 26 meadows in Prince Albert National Park (Saskatchewan, Canada)
during the winters of 1997, 1998 and 2011. Pseudo R2 = 0.65. ........................................... 26
XI
AVANT-PROPOS
Ce mémoire de maîtrise vise à mieux comprendre les variations de l'effort
d'approvisionnement du bison des plaines en hiver. Il comprend trois parties, dont une
introduction générale, un chapitre principal, rédigé en anglais dans le but d'être publié dans
une revue scientifique internationale, et une conclusion générale. En tant que première
responsable de ce projet, je serai la première auteure de l'article. Daniel Fortin, en tant que
directeur de recherche ayant contribué à l'élaboration du projet et du protocole de
recherche, ainsi qu'à la rédaction et à la révision de ce mémoire, sera co-auteur de l'article.
REMERCIEMENTS
Les premiers remerciements vont à mon directeur de recherche, Daniel Fortin, pour
l'opportunité qui m'a été offerte. Je lui suis reconnaissante d’avoir eu la chance de travailler
sur une espèce charismatique comme le bison et d'avoir pu réaliser mes travaux de terrain
en Saskatchewan. Les deux années passées dans son laboratoire m'ont permis de
développer plusieurs aptitudes essentielles sur le marché du travail. J'aimerais également le
remercier pour ses conseils judicieux. Sa passion et sa rigueur étaient belles à voir.
J'aimerais également remercier les membres du laboratoire de Daniel Fortin que j'ai
côtoyés tout au long de ma maîtrise. En plus de leurs conseils toujours pertinents, ils m'ont
apporté support et rires. J'aimerais remercier plus particulièrement Jerod Merkle, Marie
Sigaud et Angélique Dupuch pour leur aide lorsqu'est venu le temps de réviser mon
mémoire et mon manuscrit.
Évidemment, mes travaux de terrain n'auraient pas été possibles sans l'aide de mes
deux assistantes de terrain, Maude Gauthier-Bouchard et Viviane Fargeot, qui ont travaillé
sans relâche malgré la température parfois capricieuse. Elles ont contribué, chacune à leur
façon, à rendre mes travaux sur le terrain inoubliables.
Mes remerciements vont également aux membres du personnel du parc national de
Prince Albert, en particulier Glenn Rupert et Seth Cherry, pour leur support logistique lors
XII
des travaux de terrain. Leurs idées sur le projet étaient toujours les bienvenues et les soirées
passées en leur compagnie, remplies de rires. Je voudrais également remercier les gens du
centre de recherche sur la santé animale de Deschambault pour leur temps et leur aide
apportée au projet.
Un merci à Steeve Côté et Stéphane Boudreau pour leurs idées concernant le
proposé de recherche et un merci à Steeve Côté et Burt Kotler pour leurs commentaires sur
le mémoire.
Enfin, je tiens à remercier ma famille et mes amis pour leur support, leurs
encouragements et leurs conseils tout au long de ma maîtrise. Leur patience et leur oreille
attentive ont été grandement appréciées. Je suis bien chanceuse de vous avoir dans ma vie.
1
INTRODUCTION GÉNÉRALE
CADRE THEORIQUE
L’intensité des interactions entre un consommateur et ses ressources, c'est-à-dire le
taux de la consommation d'une ressource par un consommateur, est l'une des propriétés
fondamentales qui façonnent un réseau trophique (Berlow et al. 2004). L'intensité de ces
interactions peut varier spatialement et donc structurer les assemblages d'espèces, et de
façon plus générale, le fonctionnement des écosystèmes. Lorsque ces interactions sont de
forte intensité, des changements à un niveau trophique élevé (p. ex., la suppression d'un
prédateur de sommet) peuvent entraîner des modifications majeures dans les interactions
entre les autres espèces, avec des répercussions pouvant se ressentir à travers l'écosystème
entier (Paine 1980).
L'effort d'approvisionnement
Les variations spatiales dans l’intensité des interactions entre un consommateur et sa
ressource peuvent refléter un comportement optimal du consommateur, qui lui permet de
maximiser son taux d’acquisition de ressource. Charnov (1976) a démontré comment des
décisions liées à un approvisionnement optimal peuvent entraîner des interactions
trophiques structurées spatialement. En effet, selon le théorème de la valeur marginale
(Charnov 1976), l’individu devrait optimiser le ratio coûts/bénéfices en équilibrant les
coûts qu’imposent la recherche et la manipulation de nourriture avec les gains associés à la
consommation de la nourriture (Mogerman 2010). Ainsi, le consommateur ne devrait pas
passer le même temps à s’alimenter dans toutes les parcelles, car ses gains énergétiques
seront maximisés s’il cesse de s’alimenter dans une parcelle dès que son taux
d’approvisionnement aura diminué pour atteindre le taux moyen attendu pour l’ensemble
de l’environnement (Charnov 1976). L’animal devrait alors abandonner la parcelle pour en
chercher une autre plus profitable (Danchin et al. 2005). Cette simple règle de décision
2
pourrait engendrer une structuration spatiale dans l’intensité des relations ressource-
consommateur.
Brown (1988) a poussé le concept plus loin en prédisant que l'effort local
d'approvisionnement devrait être ajusté 1) aux coûts énergétiques encourus lors de
l'approvisionnement, 2) au taux de gains énergétiques attendu dans une parcelle donnée
comparativement au taux anticipé dans les autres parcelles disponibles et 3) au risque de
prédation. En d'autres termes, le taux d'approvisionnement (Harvesting rate; H) sera égal
aux coûts liés aux dépenses énergétiques encourues durant l'alimentation (Feeding costs;
C), aux opportunités manquées (Missed opportunity costs; MOC) et à la prédation
(Predations costs; P), ce qui se traduit par l'équation : H = C + MOC + P.
Ce concept a été utilisé afin d’identifier des facteurs (p. ex., régime alimentaire,
substrat d'alimentation, présence de refuges) pouvant influencer l'effort
d'approvisionnement des animaux. Des parcelles artificielles contenant une ressource
alimentaire, dont l'abondance est établie par l'expérimentateur, sont utilisées la plupart du
temps pour déterminer la densité de nourriture que le consommateur laisse dans la parcelle
lorsqu’il cesse de s’y alimenter (c.-à-d., la densité de nourriture à l’abandon, GUD de
l’anglais giving-up density; Brown 1988). L'approche permet ensuite de suivre les
changements temporels du taux d'acquisition de nourriture et de l’effort
d’approvisionnement du consommateur dans différents environnements (Hochman et
Kotler 2007). Une valeur de GUD élevée indique que le consommateur perçoit la période
d'alimentation comme étant relativement coûteuse par rapport aux bénéfices obtenus, tandis
qu'une valeur de GUD faible indique la perception d’un faible rapport coûts/bénéfices
(Mogerman 2010). Ces idées ont été testées avec succès notamment chez le bouquetin de
Nubie (Capra nubiana; Kotler et al. 1994, Hochman et Kotler 2007), le cerf de Virginie
(Odocoileus virginianus; Rieucau et al. 2007), le cerf mulet (Odocoileus hemionus;
Altendorf et al. 2001), la souris à pattes blanches (Peromyscus leucopus; Morris et
Davidson 2000), le campagnol à dos roux (Myodes gapperi; Lemaître et al. 2010), le lièvre
d'Amérique (Lepus americanus; Hodson et al. 2010), ainsi que le bison (Bison bison) et le
zèbre des plaines (Equus burchelli), tous deux captifs (Mogerman 2010). Des études
récentes ont suggéré qu'un « paysage de la peur » pourrait être cartographié en mesurant les
3
densités de nourriture à l'abandon dans un environnement où le risque de prédation varie
spatialement. Dans ce cas, une valeur de GUD élevée indiquerait une perception du risque
de prédation élevée (Shrader et al. 2008, Abu Baker et Brown 2010, Abu Baker et Brown
2012, Iribarren et Kotler 2012). D'autres études ont utilisé le cadre général de Brown
(1988) pour esquisser les variations spatiales des MOC en plaçant de façon stratégique
différents types de parcelles artificielles dans le paysage (Rieucau et al. 2009, Vickery et al.
2011).
Les recherches basées sur les GUD utilisent pour la plupart un dispositif de
parcelles artificielles de nourriture. L'étude du comportement d'animaux évoluant en liberté
et s’alimentant dans des parcelles devrait toutefois informer de façon plus directe sur les
facteurs écologiques faisant varier spatialement l’intensité des interactions trophiques et le
fonctionnement des écosystèmes. Le cadre développé par Brown (1988) peut d’ailleurs être
utilisé dans un environnement naturel en adoptant une approche multivariée afin de
modéliser les covariables de l'habitat qui devraient influencer chacun des trois types de
coûts associés à l'approvisionnement : C, MOC, et P.
Coûts liés aux dépenses énergétiques encourues durant l'alimentation
Les coûts métaboliques liés à l'alimentation sont influencés par les dépenses
énergétiques associées à la recherche de nourriture (Brown 1988). Par exemple, la
température ambiante peut influencer l'énergie que les homéothermes doivent allouer à la
thermorégulation (Schwartz et al. 1988, Clavijo-Baque et Bozinovic 2012). Les conditions
de neige peuvent aussi avoir un impact considérable sur les dépenses énergétiques
encourues durant l'alimentation, et donc sur le comportement d'approvisionnement de
nombreux animaux. Par exemple, les déplacements du cerf mulet sont limités par la
profondeur de la neige (Parker et al. 1984) et la présence d'une croûte de neige (Kie 1999).
De même, le bison des plaines (B. b. bison; Fortin 2003, Fortin et al. 2003) et le wapiti
(Cervus canadensis; Fortin et al. 2005) ajustent leur effort d'approvisionnement à la
profondeur et à la densité de la neige, tout comme le wombat commun (Vombatus ursinus;
Matthews 2010).
4
Coûts liés aux opportunités manquées
Les coûts liés aux opportunités manquées peuvent être associés à toutes les activités
qui pourraient augmenter la valeur adaptative d’un individu, mais que celui-ci doit délaisser
lorsqu’il se nourrit dans une parcelle de nourriture donnée. Parmi ces activités, on compte
la défense du territoire, la reproduction et l'approvisionnement dans une parcelle différente
(Shrader et al. 2008). Ici, on s'attardera aux coûts liés aux opportunités manquées induits
par la recherche de nourriture.
Pour un herbivore, ces coûts peuvent varier selon la profitabilité de la végétation (c.-
à-d., énergie digestible/temps de manipulation; Fortin 2001) dans une parcelle donnée par
rapport à la profitabilité des autres parcelles. La profitabilité inclut deux éléments
importants : l’énergie que l’herbivore peut extraire de la plante et le temps nécessaire pour
la brouter, la mastiquer et l’avaler. Une augmentation de la biomasse végétale entraîne
généralement une diminution de l'énergie digestible pour les grands herbivores, tandis que
cette augmentation diminue le temps de manipulation de chaque bouchée de végétation
(Wilmshurst et al. 1995, Bergman et al. 2001). Ainsi, une végétation hautement profitable,
qui offre une énergie digestible élevée et qui prend peu de temps à être manipulée, aura
souvent une biomasse intermédiaire. La profitabilité de la végétation peut varier
spatialement non seulement en fonction de la biomasse de la végétation (Wilmshurst et al.
1995, Bergman et al. 2001), mais selon les espèces composant les communautés végétales
(Fortin et al. 2002, Courant et Fortin 2010). Lorsqu'un animal vit dans un environnement où
la nourriture est hautement profitable, les coûts liés aux opportunités manquées deviennent
élevés après relativement peu de temps dans une parcelle. Afin de maximiser sa valeur
adaptative, l'individu devrait alors s'approvisionner de façon sélective et quitter la parcelle
de nourriture relativement tôt (Murden et Risenhoover 1993).
La recherche de nourriture chez les herbivores résulte de décisions à plusieurs
niveaux (Bailey et al. 1996). Par conséquent, les opportunités manquées peuvent aussi être
définies à plusieurs niveaux (Olsson et Molokwu 2007, Vickery et al. 2011, von Post et al.
2012). Les coûts liés aux opportunités manquées peuvent être estimés, par exemple, comme
la différence entre la profitabilité moyenne de la végétation présente dans l'ensemble du
paysage et la profitabilité de la végétation présente dans la parcelle où l’animal s'alimente.
5
D’un autre côté, les MOC peuvent être définies comme étant la différence entre la
profitabilité moyenne de la végétation présente dans l'ensemble du paysage et la
profitabilité de la végétation présente dans un site d'approvisionnement occupant une partie
du paysage (p. ex., un pré). Enfin, les MOC peuvent se calculer comme étant la différence
entre la profitabilité moyenne de la végétation présente dans un site et la profitabilité de la
végétation présente dans la parcelle où l’animal s'alimente à l’intérieur de ce site.
La profitabilité de la végétation constitue une bonne devise de comparaison
puisqu'elle sous-tend le fait que l’animal fait des choix alimentaires qui maximisent ses
gains énergétiques, une hypothèse supportée par le comportement de plusieurs espèces de
grands herbivores (Wilmshurst et al. 1995, Courant et Fortin 2012b). En effet, les gains
énergétiques influencent la répartition de certaines espèces animales. Par exemple, les
bisons du parc national des Prairies ajustent leur répartition à celle des plantes offrant un
apport rapide en énergie digestible plutôt qu’à celle des plantes offrant un apport rapide en
sodium ou en phosphore (Babin et al. 2011).
Coûts liés à la prédation
Les coûts liés à la prédation (P) sont relativement élevés dans les zones où il y a un
fort risque de prédation, comme dans un habitat fortement utilisé par les prédateurs (Brown
1988, Brown et Kotler 2004, Fortin et al. 2004) ou un habitat qui permet un meilleur succès
de chasse (Gese et al. 1996, Hopcraft et al. 2005, Balme et al. 2007, Lecomte et al. 2008).
Un risque de prédation accru incitera les proies à être plus vigilantes, entraînant ainsi une
augmentation des coûts liés à la prédation (Brown et Kotler 2004, Fortin et al. 2004) et une
diminution de l'utilisation d'un site particulier. La taille de groupe de proies peut aussi
influencer les coûts liés à la prédation, car la présence d'autres individus peut offrir
plusieurs avantages pour contrer la prédation. D'abord, la présence de congénères crée un
effet de dilution, c'est-à-dire que plus il y a d'individus dans un groupe, plus il y a de proies
alternatives pour un prédateur et moins un individu risquera d'être pris pour cible (Hamilton
1971). Ensuite, un groupe de grande taille permet aux individus de réduire le temps passé à
être vigilant (Elgar 1989, Roberts 1996, Li et al. 2009). Dans ce cas, la présence de
congénères augmente la probabilité qu'au moins un membre du groupe détecte le prédateur,
ce qui permettrait à chacun des membres du groupe de diminuer le temps passé à être
6
vigilant et d'augmenter le temps alloué à l'alimentation (Danchin et al. 2005). Enfin, un
groupe de grande taille permet de réduire les coûts liés à la prédation grâce à une défense
concertée contre un prédateur éventuel (Danchin et al. 2005). Par exemple, chez le bœuf
musqué (Ovibos moschatus), les mâles forment une ligne défensive autour des femelles et
des jeunes pour les protéger lorsqu'ils sont menacés par les loups (Garay 2009). Il a
également été observé que chez certaines espèces d'oiseaux, des adultes se regroupent près
des nids pour empêcher un prédateur potentiel d'atteindre les œufs (Krebs 1985, Krebs et
Davies 1993).
Les coûts associés à la prédation et la stratégie anti-prédatrice adoptée par la proie
dépendent de l'importance donnée à l’acquisition des ressources par rapport à l’évitement
de la prédation. Par exemple, la répartition des ressources alimentaires dans le paysage
influence fortement les déplacements des individus vivant dans un milieu où la nourriture
est fortement concentrée dans un habitat particulier. Dans ce cas, le coût en valeur
adaptative associé à l'utilisation d'un autre type d'habitat, moins riche en ressources
alimentaires, peut dépasser les gains en valeur adaptative associés à l'évitement du
prédateur. Les coûts associés au risque de prédation peuvent aussi varier grandement selon
la taille de la proie, puisque le risque de mortalité résultant de la prédation tend à être plus
faible chez les grandes proies que chez les petites (Sinclair et al. 2003). Les coûts associés
au risque de prédation et la perception qu'un individu a de ce risque peuvent se refléter dans
son effort d'approvisionnement (Kotler et al. 1994, Rieucau et al. 2007, Hodson et al. 2010,
Lemaître et al. 2010), de même que dans le jeu spatial joué avec son prédateur (Sih 1987).
Le jeu prédateur-proie tient du fait qu’une proie va tenter d’éviter son prédateur
alors que le prédateur va chercher à rencontrer sa proie (Sih 1987, Lima 1998). Dans la
terminologie du jeu spatial, la proie gagne le jeu spatial lorsqu'il y a ségrégation spatiale
entre la proie et le prédateur, alors qu'une association spatiale positive implique que le
prédateur gagne ce jeu spatial (Sih 2005). Ce jeu peut prendre plusieurs formes et mener à
différents résultats selon les aptitudes de la proie et du prédateur : 1) le jeu de passe-passe
(predator-prey shell game; Mitchell et Lima 2002, Laundré 2010), 2) l'effet saute-mouton
(leapfrog effect; Sih 1998, Sih 2005) ou 3) l'absence d'évitement spatial du prédateur par la
proie (Sih 2005).
7
Le jeu de passe-passe se caractérise par des déplacements fréquents et relativement
imprévisibles de la proie à travers le paysage afin d'empêcher le prédateur de connaître sa
position (Mitchell et Lima 2002, Laundré 2010). Dans ce cas, le « gagnant » dépend de la
capacité de la proie à être imprévisible, de la capacité du prédateur à trouver la proie, et
dans le cas d'un paysage hétérogène, du type d'habitat. Par exemple, dans le cas d'un jeu
spatial prenant place entre le cougar (Puma concolor) et le cerf mulet, le cougar gagne ce
jeu spatial à la lisière de la forêt, alors que le cerf mulet remporte le jeu dans les zones
ouvertes et dégagées (Laundré 2010).
Lorsque le prédateur est incapable d’anticiper la localisation de sa proie, il peut lui
être avantageux de visiter les zones riches en nourriture pour la proie. Ce comportement du
prédateur peut chasser la proie hors de ces parcelles productives, entraînant alors un effet
saute-mouton selon lequel le prédateur sélectionne les parcelles productives tandis que la
proie sélectionne des parcelles moins riches en nourriture (Sih 2005). Cette situation
semble plus susceptible d'apparaître lorsque la proie est généraliste et donc lorsqu’elle peut
trouver une certaine quantité de nourriture dans plusieurs types de milieu. C'est notamment
le cas du puceron du pois (Acyrthosiphon pisum) qui se nourrit sur les plants de fèves
(Vicia faba). Son prédateur, la coccinelle à sept points (Coccinella septempunctata), utilise
les plants de fèves comme indice de la présence du puceron dans une parcelle, tandis que la
présence du prédateur pousse le puceron vers des parcelles de moins bonne qualité
(Williams et Flaxman 2012).
La proie peut également simplement subir le risque de prédation sans être capable
ou disposée à se séparer de son prédateur. Cette situation entraîne une similarité entre la
répartition de la proie et celle de son prédateur, permettant ainsi au prédateur de gagner le
jeu spatial. La proie peut néanmoins modifier son comportement à une échelle plus fine
afin de minimiser les coûts associés au risque de prédation. Par exemple, la proie peut
augmenter le temps passé en vigilance, utiliser certains milieux lui permettant de se
dissimuler du prédateur (Mao et al. 2005) ou élargir son régime alimentaire parce que
l'appréhension d’une attaque la pousse à partager son temps entre l'alimentation et la
vigilance (Fortin et Fortin 2009, Périquet et al. 2012).
8
POPULATION À L'ÉTUDE
L’étude des variations spatiales de l’effort d’approvisionnement du bison peut
générer des connaissances utiles tant sur le plan de la conservation que sur le plan
fondamental. Il y a trois cents ans, des dizaines de millions de bisons peuplaient les plaines
d’Amérique du Nord. À la fin du 19ème
siècle, les populations de bisons ont été décimées
par la colonisation européenne, réduisant ainsi les effectifs à quelques centaines seulement
(COSEPAC 2004, Fortin et al. 2010). Aujourd’hui, même s’il y a près d’un demi-million
de bisons en Amérique du Nord, moins de 1% de ceux-ci se déplacent librement dans leur
aire de répartition historique au Canada (Fortin et al. 2010). C’est pour cette raison que le
comité sur la situation des espèces en péril au Canada (COSEPAC) considère le bison des
plaines comme menacé depuis 2004 (COSEPAC 2004) et que l’Union internationale pour
la conservation de la nature (UICN) indique sur leur Liste rouge que les bisons sont quasi
menacés (Gates et Aune 2008). Des conflits potentiels entre les bisons et les humains,
comme la compétition pour l’espace, font partie des menaces actuelles pouvant nuire au
maintien et au rétablissement des populations de l’espèce. Il devient donc nécessaire de
comprendre les facteurs qui influencent la qualité de l’habitat du bison, de même que ceux
pouvant causer des conflits avec les humains.
L’habitat des 150 bisons (Parcs Canada, données non publiées) du parc national de
Prince Albert est caractérisé par l’agglomération des ressources alimentaires dans les prés,
situés à l’intérieur d’une matrice forestière. L’étude des changements de l’effort
d’approvisionnement peut améliorer notre compréhension des facteurs qui augmentent ou
diminuent la qualité des différents prés pour l’espèce. Le suivi simultané des loups gris
(Canis lupus) dans cette région peut aider à comprendre dans quelle mesure ce prédateur
influence l’approvisionnement du bison des plaines. Plusieurs meutes de loups sont
présentes dans le parc et certains bisons montrent des signes d'altercation avec les loups (p.
ex., queue manquante et cicatrices). Depuis 2007, au moins cinq femelles parmi celles qui
étaient munies de colliers GPS ont été tuées par des loups. Comme la population évolue
librement, il arrive que des individus s’aventurent sur les terres agricoles privées adjacentes
au parc. Cette situation pourrait éventuellement compromettre la possibilité de préserver
cette population en toute liberté. Cette population est toutefois d’importance nationale, car
9
elle est la seule population de bisons des plaines qui évolue librement dans son aire de
répartition historique au Canada (Fortin et al. 2010). Des stratégies visant à réduire les
déplacements des individus dans certains secteurs sont en cours de développement. Afin de
maximiser leur efficacité, elles devraient prendre en compte les variations spatiales de
l'utilisation de l'habitat par le bison et les facteurs qui peuvent influencer ces variations.
OBJECTIF DE L'ÉTUDE
L’objectif général de mon étude consistait à identifier les facteurs qui déterminent
l’effort d’approvisionnement hivernal du bison des plaines exposé à la prédation par le loup
gris, de même que la façon dont ces facteurs font varier l’intensité de l’herbivorie du bison
dans le parc national de Prince Albert. Plus spécifiquement, j’ai évalué la variation de
l'effort d'approvisionnement du bison des plaines en hiver en fonction des coûts associés
aux dépenses énergétiques encourues durant l'approvisionnement, aux opportunités
manquées et au risque de prédation. Dans le cas des coûts associés aux opportunités
manquées, il s'agissait également de comparer deux niveaux (coûts globaux : Pré
PaysageMOC ou
Cratère
PaysageMOC et coûts locaux : Cratère
PréMOC ) en fonction desquels les opportunités manquées
peuvent être quantifiées. Dans le cas des coûts associés à la prédation, il s’agissait aussi
d'identifier le jeu spatial entre le bison et le loup.
Approche empirique
L’étude évalue l'effort d'approvisionnement du bison des plaines en caractérisant les
cratères que les bisons forment en hiver en repoussant la neige avec leur tête pour accéder à
la végétation. Dans le parc national de Prince Albert, la végétation de haute profitabilité
pour le bison est organisée en une mosaïque à plusieurs niveaux d’hétérogénéité : des prés
riches en nourriture se trouvent à l'intérieur d'une matrice forestière, et chacun des prés
comprend plusieurs communautés végétales variant en profitabilité (Fortin 2003, Fortin et
al. 2003).
Une approche multivariée a été utilisée afin de modéliser l'effort
d'approvisionnement en fonction d’attributs de l’habitat associés aux coûts liés aux
dépenses énergétiques encourues lors de l'alimentation (C), aux opportunités manquées
10
(MOC) et au risque de prédation (P). La probabilité qu'un pré soit utilisé par les bisons,
l'aire totale couverte par les cratères dans un pré, la proportion d'un pré couverte par des
cratères ainsi que la biomasse végétale consommée dans un cratère sont les variables qui
ont été utilisées pour caractériser l'effort d'approvisionnement du bison. Au total, 221
relevés ont été effectués à l'intérieur de 26 prés dans lesquels 144 cratères ont été
caractérisés. Comme l'étude s'est déroulée en hiver, les C sont estimés à partir des
conditions de neige. Dans le cas des MOC, j'ai testé lequel des deux points de référence,
MOC globaux et MOC locaux, expliquait le mieux la variation de l'effort
d'approvisionnement local. Les MOC globaux sont calculés en prenant comme point de
référence la profitabilité de la végétation dans l'ensemble du paysage tandis que les MOC
locaux se définissent en utilisant comme valeur de référence la profitabilité de la végétation
présente dans l’ensemble du pré où l’animal s’alimente. Enfin, le jeu spatial entre les bisons
et les loups a été caractérisé en identifiant la nature de l'association spatiale entre les deux
espèces, en utilisant notamment les 18 716 localisations de bisons et de loups munis d'un
collier GPS (système de géolocalisation par satellite; de l'anglais Global Positioning
System).
11
CHAPITRE PRINCIPAL
Spatial heterogeneity in the strength of plant-herbivore interactions
under predation risk: the tale of bison foraging in wolf country
LÉA HARVEY1 & DANIEL FORTIN
1
1Laboratoire d'Écologie Comportementale et de Conservation de la Faune; Département de
biologie et Centre d'étude de la Forêt; Université Laval, Québec, QC, G1V 0A6, Canada.
LH: [email protected]; DF: [email protected]
12
ABSTRACT
Spatial heterogeneity in the strength of trophic interactions is a fundamental
property of food web spatial dynamics. The feeding effort of herbivores should reflect
adaptive decisions that only become rewarding when foraging gains exceed 1) the
metabolic costs (C), 2) the missed opportunity costs (MOC) of not foraging elsewhere, and
3) the foraging costs of anti-predator behaviour (P). Two aspects of these costs remain
largely unexplored: the link between the strength of plant-herbivore interactions and the
spatial scale of food-quality assessment, and the predator-prey spatial game. We modeled
the foraging effort of free-ranging plains bison (Bison bison bison) in winter, within a
mosaic of discrete meadows. Spatial patterns of bison herbivory were largely driven by a
search for high net energy gains and, to a lesser degree, by the spatial game with grey
wolves (Canis lupus). Bison decreased local feeding effort with increasing C and MOC.
Bison herbivory was most consistent with a broad-scale assessment of food patch quality,
i.e., bison grazed more intensively in patches with low MOC relative to other patches
available in the landscape. Bison and wolves had a higher probability of using the same
meadows than expected randomly. This co-occurrence indicates wolves are ahead in the
spatial game they play with bison. Wolves influenced bison foraging at fine scale, as bison
consumed less biomass at each feeding station when in meadows where the risk of a wolf’s
arrival was relatively high. Also, bison left more high-quality vegetation in large than small
meadows. This behavior does not maximize their energy intake rate, but is consistent with
bison playing a shell game with wolves. Our assessment of bison foraging in a natural
setting clarifies the complex nature of plant-herbivore interactions under predation risk, and
reveals how spatial patterns in herbivory emerge from multi-scale landscape heterogeneity.
13
INTRODUCTION
The interaction strength between a consumer and its resources is one of the most
fundamental properties shaping food webs (Paine 1992, Berlow et al. 2004). Spatial
variation in the strength of resource-consumer interactions can reflect adaptive decisions by
foragers. Charnov’s (1976) landmark paper demonstrates how optimal foraging decisions
can produce spatial structure in trophic interactions. The general principle is that no
foraging opportunity is lost by remaining at a given feeding site until resource availability
in that feeding site drops below a given threshold. Accordingly, foragers should experience
fitness gains by consuming prey only at feeding sites where they experience at least the
average net energy intake rate available in the landscape (Charnov 1976). Brown (1988)
expanded the concept by predicting that local feeding effort should be adjusted to 1) the
energy costs (C) of foraging, 2) the missed opportunity costs (MOC), such as those
experienced by not foraging at a different site, and 3) the foraging costs of predation (P).
Optimal foragers should leave a patch when their harvest rate (H) equals their foraging
costs: H = C + MOC + P.
This framework has been successfully used to explain spatial variation in foraging
effort by a number of species, such as Nubian ibex (Capra nubiana; Kotler et al. 1994,
Hochman and Kotler 2007), white-tailed deer (Odocoileus virginianus; Rieucau et al.
2007), mule deer (O. hemionus; Altendorf et al. 2001), captive bison (Bison bison) and
plains zebra (Equus burchelli; Mogerman 2010). These studies generally evaluate the rate
of forage gain in artificial food patches. The behaviour of free-ranging animals foraging on
natural food in an unaltered setting, however, might provide more direct insight into the
ecological determinants of spatial variation in the strength of trophic interactions.
Following Brown’s (1988) framework, local foraging efforts in natural settings can be
related to habitat covariates associated with each of the three foraging costs: C, MOC, and
P.
Energy costs of foraging (C)
Metabolic costs of foraging depend on a variety of habitat features influencing
energy expenditures (Brown 1988). For example, environmental temperature influences the
energy that homeotherms allocate to thermoregulation (Schwartz et al. 1988, Clavijo-Baque
14
and Bozinovic 2012). Snow conditions can also impact foraging costs in temperate regions
(Parker et al. 1984) by influencing the costs of searching, handling and extracting food
from the snow. As a result, mule deer, plains bison (B. b. bison), elk and wombats
(Vombatus ursinus) adjust their movements and local foraging efforts to snow depth and
density (Kie 1999, Fortin 2003, Fortin et al. 2005, Matthews 2010). The pawing rate of
muskoxen (Ovibos moschatus) is also influenced by snow characteristics (Schaefer and
Messier 1995).
Missed opportunity costs (MOC)
Missed opportunity costs include any fitness enhancing activity given up while an
individual forages in a particular feeding site, such as defending a territory, breeding, or
foraging at another site (Shrader et al. 2008). Here we focus on foraging-related MOCs.
When an individual lives in an environment rich in high-quality food, MOCs are high, and
there should be fitness benefits to feed selectively and leave individual patches relatively
soon (Charnov 1976, Stephens and Krebs 1986, Murden and Risenhoover 1993). For
example, white-tailed deer and Angora goats (Capri hircus) respond to habitat enrichment
by feeding more selectively on natural forage (Murden and Risenhoover 1993).
The foraging patterns of consumers result from behavioural adjustments to multi-
level patterns of resource distribution (Boyce et al. 2003, Courant and Fortin 2012a). The
food bites of a herbivore can be clustered into plant patches, which in turn, can be
aggregated in foraging sites, and several of these sites ultimately comprise the animal’s
home range (Bailey et al. 1996). Accordingly, MOCs can be quantified at multiple levels
(Olsson and Holmgren 1999, Olsson and Molokwu 2007, Vickery et al. 2011). At the
landscape level (e.g., home range level for wide-ranging species), foraging-related MOC
can be quantified as the difference between the average food profitability (profitability: E =
digestible energy / handling time) of all feeding sites available over the landscape and food
profitability of the feeding site currently occupied (Site
LandscapeMOC = ELandscape - ESite).
Assuming that the number of feeding sites is large (i.e., negligible impact of removing or
adding one site on the coefficient of variation for average food profitability), average food
profitability in the landscape can be seen as a constant (Fortin 2003, Olsson and Molokwu
15
2007) related to the forager’s long-term expectations. In this case, -ESite can serve as a
surrogate for Site
LandscapeMOC because the two variables would be directly proportional to one
another.
Animals can also assess food quality based on their local foraging experience
(Fortin 2003, Dias et al. 2009). MOC when foraging in a given plant patch within a feeding
site can thus be quantified at two levels: 1) by comparing the patch to other patches
available in the landscape (Patch
LandscapeMOC = ELandscape - EPatch), and 2) by comparing the patch
to the vegetation available in the rest of the feeding site ( Patch
SiteMOC = ESite - EPatch). In the
first case, Patch
LandscapeMOC should be proportional to -EPatch, assuming that a large number of
foraging patches are available in the landscape. This estimation of MOC would be
consistent with McNamara et al.’s (1993) contention that patch residency time (i.e., local
foraging effort) depends on the long-term expectations of energy gain. In the second case,
Patch
SiteMOC would reveal adjustments to the local potential of energy gain. This approach is
more consistent with foragers making foraging decisions based on short-term sampling
experiences (Krebs and Inman 1992, Real 1992, Searle et al. 2007, Wolf et al. 2009).
Multi-level definition of MOCs has remained largely unexplored, but might be the key to
understanding the spatial structure in foraging effort.
Predation costs (P)
Foraging costs of predation (P) increase with predation risk, such as in habitats
often used by predators (Brown 1988, Brown and Kotler 2004, Fortin et al. 2004b) or
where predators are most likely to succeed in capturing prey (Gese et al. 1996, Hopcraft et
al. 2005, Balme et al. 2007, Lecomte et al. 2008). Prey are predicted to forage less in risky
areas because they spend more time scanning their surroundings (Altendorf et al. 2001, Li
et al. 2009). The impact of predation risk on local feeding effort, however, may depend on
the spatial game between predators and prey (Sih 2005).
Prey have an evolutionary incentive to lessen the foraging costs of predation risk
because of their fitness consequences (Sih 1987, Lima 1998). The prey’s ability to do so
may depend on their capacity to win the spatial game they play with predators. If prey can
16
segregate themselves from predators, they are considered as being ahead in the spatial
game, whereas a positive spatial association would imply that predators are the game's
winners.
The predator-prey spatial game can take many forms. Prey may play a shell game
by making frequent and relatively unpredictable movements across the landscape to prevent
the predator from knowing their location (Lima 2002, Mitchell and Lima 2002, Laundré
2010). When predators are unable to predict the location of their prey, they may benefit
from surveying sites rich in their prey’s food. This behaviour can drive prey out of these
productive sites, and may result in a leapfrog effect, whereby predators select sites rich in
their prey’s food, while prey select poorer sites (Sih 2005). This situation more likely
occurs when prey use a variety of habitats (Schmitz et al. 2004) and, therefore, do not have
strong spatial constraints or anchor points within the landscapes. Leapfrog effects imply
less intensive plant-herbivore interactions in productive patches comprised of highly
profitable plant species. Prey would therefore not maximize their energy intake rate, and
the relevant foraging currency would be more closely linked to a ratio between foraging
gains and predation costs (Sih 1998).
Alternatively, prey may simply undergo predation risk without being able (or
willing) to segregate themselves from predators, resulting in the predator winning the
spatial game (Sih 2005). This lack of response still allows the prey to play a shell game
with their predators, in which case, both use patches rich in profitable vegetation for the
prey, but not necessarily at the same time. Playing the shell game might lead to earlier
departure than expected from energy-maximization principles (i.e., before patch depression,
sensu Illius and Fryxell 2002, Kotler et al. 2002). The cumulative impact of herbivory on
vegetation could then also strongly depend on the return rate of herbivores to individual
patches. The nature of the spatial game between predator and prey can therefore largely
control strength of plant-herbivore interactions (Schmitz et al. 2004).
In this study, we evaluated the foraging efforts of free-ranging plains bison during
winter in Prince Albert National Park, Canada, by characterizing snow craters that bison
dug to access the graminoids growing in meadows. In the park, high-quality forage for
bison is organized in a multi-level mosaic: several plant communities differing in
17
profitability (i.e., foraging patches) are found in meadows (i.e., feeding sites), which are
imbedded in a forest matrix (i.e., landscape). We used a multivariate approach to model
foraging efforts as a function of covariates associated with each of C, MOC and P. In the
case of MOC, we tested the relative empirical support provided by different reference
points used to assess food quality: global (Meadow
LandscapeMOC or Patch
LandscapeMOC ) and local (
Patch
MeadowMOC ) MOC. Finally, we also evaluated the wolf-bison spatial game by
characterizing the spatial association between wolves and bison, using location data from
GPS-collared individuals of both species.
METHODS
Study area
The study was conducted in the southwestern corner of Prince Albert National Park
(Saskatchewan, Canada). The area harbours one of the few free-ranging populations of
plains bison in North America. The bison occupy a landscape composed of forest (85%),
meadows (10%), and water bodies (5%; Fortin et al. 2003). The area included few roads
that are accessible to park staff and researchers. The most abundant plants found in wet and
mesic meadows consist of three tall plants (Carex atherodes, C. aquatilis, and Scolochloa
festucacea), three mid-size plants (wheatgrasses, Calamagrostis inexpansa and Juncus
balticus) and two short plants (Hordeum jubatum and Poa spp.). The main wheatgrasses are
Elymus trachycaulus and Pascopyrum smithii. These nine plants constitute 95% of the
bison diet in such meadows (Fortin et al. 2003). Multiple wolf packs are present in the
study area. A number of bison show signs of altercation with wolves (e.g., missing tails),
and since 2007, at least five of the radio-collared, adult female bison likely died from wolf
predation (Unpublished data).
Crater characteristics
During the winters of 1997, 1998 and 2011, we repeatedly surveyed 26 meadows
(25 visited 4 times in 1997-1998 and 11 visited 1 to 3 times in 2011) for fresh foraging
snow craters (i.e., those that were created since the previous visit) from 11 January to 27
March. We then estimated the area and the vegetation characteristics of each crater found.
18
The area was estimated assuming simple geometric shapes (Fortin 2003). In most cases, the
crater was simply circular and its diameter was measured to estimate the area.
Vegetation characteristics
Plant biomass
During the surveys, we estimated the biomass of vegetation available and the
biomass consumed. Plant biomass available in each quadrat (0.25 m2) was visually scored
on a 0-9 scale in 1997-1998 and on a 0-5 scale in 2011 (i.e., from small to large amount of
vegetation). We established a relationship between plant biomass and visual scores after
clipping above-ground vegetation in ≥ 30 random quadrats, then weighing the samples and
allowing to dry for 60 h at 50°C (Fortin 2003). The resulting relationships were: dry
biomass (g/m2) = 82.229e
0.29(visual estimate), R
2 = 0.91, n = 39 for 1997-1998; and dry biomass
(g/m2) = 29.466e
0.5431(visual estimate), R
2 = 0.81, n = 30 for 2011.
In 1998 and 2011, plant biomass consumed (g/m2) in a given crater was
characterized based on 1 to 11 pairs of 0.25 m2 quadrats, depending on crater area (range:
0.9-5465 m2), and average values were used in subsequent analyses. A pair consisted of one
quadrat inside the crater and one at 30 cm outside the crater where the plant community
was similar (same species present in similar proportion) to the interior quadrat. Available
biomass was estimated from the exterior quadrat, and the biomass remaining after the
departure of bison was estimated from the interior quadrat. To obtain the plant biomass
consumed, the remaining biomass was subtracted from the available biomass for each pair
of quadrats.
In 1997, for each plant species in each quadrat, we visually estimated the percent
grazed and the proportion of the quadrat area covered by each plant species. Total plant
biomass consumed (Biom) in a quadrat (g/m2) was then calculated as:
1 0.40
n
ii iBiom V Prop grazed
where Propi is the proportion of quadrat area comprised of plant species i among the n
species present in the quadrat, grazedi is the proportion of all plants of species i that were
grazed, and V (g/m2) is the visual estimate of total plant biomass in the quadrat. V was
19
multiplied by 0.40 because bison generally consume only the top 40% of the vegetation
layer (Fortin et al. 2002, Courant and Fortin 2010).
Plant profitability
To assess the percent digestibility of the vegetation (%), we collected the top 40%
of the vegetation layer (Fortin et al. 2002, Courant and Fortin 2010) in ungrazed quadrats.
Samples were dried at 50°C for 60 h, ground, and their digestibility estimated following the
methods of Tilley and Terry (1963) with bovine rumen fluid (Bergman et al. 2001, Fortin et
al. 2002, Babin et al. 2011). Percent digestibility of vegetation was converted to digestible
energy (e, kJ/g) using the following equation: e = Digestibility (%) 18.4096 kJ/g
(Bergman et al. 2001), whereas dry matter intake (F, g/min) was estimated from our
estimate of dry plant biomass (V, g/m2) based on the functional response provided in Fortin
et al. (2002):
72.68
141.61
VF
V
We then estimated the expected profitability (E, kJ/min) of the vegetation in a given
quadrat as e (kJ/g) × F (g/min).
In 1997-1998, surveys were conducted by sampling 16-90 evenly spaced quadrats,
adjusted to meadow area, covering the entire focal meadows (see Fortin et al. 2002 for
details). The expected profitability of the vegetation was then calculated for the entire
meadow as the average of the expected profitability of all quadrats in the meadow. In 2011,
the sampling was done 1) for each snow crater (1-11 quadrats depending on crater area),
and 2) randomly in the unused part of the meadow (10-15 quadrats depending on meadow
area). Therefore, we estimated the expected profitability of the vegetation for the entire
meadow (EMeadow, kJ/min) following a two-step procedure. First, the average profitability
EPatch (kJ/min) for all n craters found in a given meadow followed:
1
1
n
i iiPatch n
ii
Area EE
Area
20
where Ei is the profitability of the vegetation (kJ/min) in crater i among the n craters, and
Areai is the area (m2) of crater i. The average profitability in the unused area Enc (kJ/min)
was estimated as the average profitability calculated from the 10-15 quadrats randomly
distributed in the meadow, outside foraging craters. Second, we estimated EMeadow as:
Meadow Patch Patch nc ncE Prop E Prop E
where PropPatch is the proportion in the meadow area that is covered by craters, Propnc is
the proportion in the meadow area that is not covered by craters.
MOC were calculated differently, depending on the reference point considered to
assess food quality. We used -EMeadow and -EPatch as surrogates for Meadow
LandscapeMOC and
Patch
LandscapeMOC , respectively, whereas we estimated Patch
MeadowMOC by subtracting the
profitability expected within a patch to the profitability expected over the rest of the
meadow (EMeadow - EPatch).
We estimated plant profitability in unused parts of each meadow after bison left the
area. Following each vegetation survey, we determined the proportion of quadrats
comprised of vegetation with a profitability (Equadrat) higher than the average profitability of
all quadrats surveyed in the landscape (ELandscape).
Snow characteristics
In 1997-1998, snow was characterized 1) at 1-4 locations (depending on crater
area), at 30 cm of each crater in an area of undisturbed snow, and 2) in 16-90 evenly spaced
quadrats, adjusted to meadow area, covering the entire focal meadow (see Fortin et al. 2002
for details). In 2011, snow depth and density was measured 1) at 1-5 locations (depending
on crater area), at 30 cm of each crater in an area of undisturbed snow, and 2) at each of 10-
15 vegetation quadrats, adjusted to meadow area and randomly distributed in the
undisturbed snow areas of the focal meadows. Snow density (g/cm3, which also
corresponds to the proportion of water per 1 cm3) was estimated by weighing, with a spring
scale, a sample of the snow column collected using a metal tube, and dividing it by the
volume of snow gathered. Snow depth was evaluated by measuring the height (in cm) of
the snow column from the ground with a ruler. We then calculated snow water equivalent
21
(SWE, cm) by multiplying the snow depth by its density (Turner et al. 1994). SWE has the
advantage of combining information on depth and density into a single estimate.
Spatial association between wolves and bison
The relative use of the focal meadows by wolves was assessed during the crater
surveys by recording the presence of wolf tracks. The presence of tracks in a given meadow
was then considered a dichotomous variable taking a value of 1 when at least one track was
observed in the meadow, and 0 otherwise.
To assess the spatial association between wolves and bison, we first estimated the
distribution of radio-collared wolves over the bison range. We followed 8 wolves from 3
packs equipped with Global Positioning System collars (GPS collar 3300 from Lotek
Engineering, Newmarket, ON, Canada) scheduled to take locations every 4 hours during
the winters of 2008, 2009, 2011 and 2012. During the same four winters, we followed 23
female bison equipped with Global Positioning System collars (GPS collar 4400 from
Lotek Engineering, Newmarket, ON, Canada) taking a location every 3 hours. The
locations were used to assess the probability of wolf-bison co-occurrence.
Data analysis
Probability of meadow use
We modeled the probability that bison use a particular meadow by relating meadow
use (value of 1 if at least one foraging crater was present in the meadow, and 0 otherwise)
to SWE, global missed opportunity costs (Meadow
LandscapeMOC ), the index of wolf presence and
meadow area (log-transformed) using mixed effects logistic regression (GLIMMIX, SAS
9.2, SAS Institute Inc. 2008), with an adaptive Gaussian quadrature procedure to obtain
accurate log-likelihood approximations (Bolker et al. 2009). Meadow and year were
considered as random effects, and model performance was assessed based on the area under
the ROC (Receiver Operating Characteristic) curve (AUC; Hosmer and Lemeshow 2000).
22
Probability of wolf-bison co-occurrence
To assess the spatial association between wolves and bison, we first estimated the
wolf utilization distribution (UD) using bivariate normal kernels (using smoothing
parameter href and a 10 m resolution; Worton 1989). Because GPS locations from
individuals of the same pack were non-independent, we calculated a UD for each wolf, and
then averaged those values among pack members to obtain a single UD per pack. Each
pack-level UD was then standardized between 0 and 100 to quantify the relative use of the
landscape by wolves. When packs were overlapping, pack-level UDs were summed to
account the additive effect of two wolf packs in the same area.
We tested if the probability of occurrence of bison varied with wolf UD. To do so,
1) we determined the wolf UD value for every bison location observed within the area (n =
18 716), 2) we randomly drew 18 716 random locations within the same area and 3) we
determined the UD value for those random locations. We then related the observed and
random locations using mixed effects logistic regression (GLIMMIX, SAS 9.2, SAS
Institute Inc. 2008), with an adaptive Gaussian quadrature procedure (Bolker et al. 2009).
Year and individual bison were considered as random effects and the robustness of the
model was based on k-fold cross-validation (Boyce et al. 2002). With this approach, higher
Spearman's rank correlation coefficients ( rs ) are indicative of more robust models (see
Boyce et al. 2002 for details).
Foraging intensity
To explain the spatial variation in foraging intensity, we tested the relationship
between total area of snow craters in a given meadow and SWE, Meadow
LandscapeMOC , the index of
wolf presence, and meadow area (untransformed and log-transformed). Models with
untransformed meadow area and log-transformed meadow area were compared based on
Aikaike Information Criteria (AIC; Burnham and Anderson 2002). We also estimated the
relationship between the proportion of the meadow comprised of craters (arcsine[total area
of snow craters / meadow area]0.5
) and SWE, Meadow
LandscapeMOC , the index of wolf presence, and
meadow area (log-transformed).
23
Models of total area of snow craters in meadows and the proportion of the meadow
comprised of craters were both estimated using a linear mixed-effects model (MIXED, SAS
9.2, SAS Institute Inc. 2008; Gaussian distribution), with meadow and year as random
effects. Model fit was assessed based on the pseudo R2 statistic defined as the square of the
Pearson correlation statistic between marginal predictions and observed values (Vonesh
and Chinchilli 1997).
Plant biomass consumed in a crater
Finally, we tested the relationship between the average plant biomass consumed in
individual craters and SWE, Patch
LandscapeMOC or Patch
MeadowMOC , the index of wolf presence, and
meadow area (log-transformed), using a linear mixed-effects model (MIXED, SAS 9.2,
SAS Institute Inc. 2008; Gaussian distribution), with meadow and year as random effects.
We evaluated the level of empirical support by the two models (i.e., one with Patch
LandscapeMOC
and the other with Patch
MeadowMOC ) based on AIC (Burnham and Anderson 2002). Model fit
was assessed based on the pseudo R2 (Vonesh and Chinchilli 1997).
Unused forage profitability
The relationship between the proportion of quadrats surveyed
(arcsine[prop_quadrats]0.5
) in unused parts of meadows with negative MOC (ELandscape <
Equadrat) and meadow area (log-transformed) was tested using a linear model with Gaussian
distribution (MIXED, SAS 9.2, SAS Institute Inc. 2008). No random effects were used due
to a lack of convergence. Model fit was assessed based on the pseudo R2 (Vonesh and
Chinchilli 1997).
RESULTS
Probability of meadow use
Our model explaining whether or not bison create feeding snow craters in meadows
had “good” predictability, with an AUC = 0.84. The model indicated that the probability of
bison foraging in a meadow (i.e., created at least one feeding crater) increased with
meadow area (Table 1). Further, meadows in which bison foraged were more likely to be
24
visited by wolves. We did not detect any significant relationship with MOC or SWE (Table
1).
Table 1: Coefficients and standard errors for mixed-effects logistic regression model
predicting the probability that bison foraged in a given meadow in Prince Albert National
Park (Saskatchewan, Canada) during the winters of 1997, 1998 and 2011. Independent
variables included snow water equivalent, missed opportunity costs of foraging in that
meadow and not elsewhere (Meadow
LandscapeMOC ), wolf presence (absence = 0, presence = 1) and
meadow area (log-transformed). N = 221 surveys in 26 meadows.
Variable (unit) SE P
Intercept -1.41 1.67 0.41
Snow water equivalent (cm) 0.06 0.09 0.48 Meadow
LandscapeMOC (kJ/min) -0.003 0.004 0.51
Wolf presence 1.91 0.96 0.05
Ln(Meadow area, ha) 0.46 0.19 0.02
Random effects Variance SE
Intercept 0.49 0.47
Year 0.32 0.55
Foraging intensity
Once foraging in a meadow, bison created larger craters if the Meadow
LandscapeMOC of
foraging in that meadow was relatively low (Table 2). Feeding intensity further increased in
meadows with relatively low SWE. Bison also created larger crater areas in larger meadows
(Table 2), but this increase was at a diminishing rate. First, the increase relationship was
stronger (AIC = 90.8) with log-transformed meadow area (AIC = -128.9) than without
any transformation (AIC = -38.1). Second, the proportion of meadows comprised of craters
(Prop) decreased with meadow area: arcsine(Prop)0.5
= 0.25 - 0.02(SWE) - 0.0007(
Meadow
LandscapeMOC ) + 0.04(Wolf Presence) - 0.08ln(Meadow Size) (n = 144 ratios and Pseudo R2
=0.46, all coefficients had P<0.05, except for wolf presence and intercept). These findings
indicate that, although bison make larger craters in large than small meadows, there was a
larger area without foraging activity in large meadows. Moreover, the proportion of
ungrazed feeding stations with profitability higher than the landscape’s average was similar
in small and large meadows: arcsine(Prop_quadrats)0.5
= 0.83 - 0.007ln(MS) (P = 0.88, n =
25
45). In other words, after leaving, bison left more vegetation of relative high profitability in
large than in small meadows.
Finally, we found that bison foraged more intensively in meadows where we found
wolf sign than where we did not (Table 2). This relationship indicates that both species
made intensive use of the same meadows. Indeed, using radio-telemetry, we found that the
relative probability of occurrence of radio-collared bison (p) increased with the utilization
distribution of radio-collared wolves (UD): p/(1-p) = -0.45 + 2.57(UD) (P <0.0001; n = 18
716 bison locations for 23 female bison). This model was robust to cross-validation ( rs =
0.82 ± 0.10).
Table 2: Coefficients and standard errors of a linear mixed effects model relating total log-
transformed crater area (ha) in individual meadows to snow water equivalent, missed
opportunity costs of foraging in that meadow and not elsewhere (Meadow
LandscapeMOC ), wolf
presence (absence = 0, presence = 1) and meadow area (log-transformed). A total of 144
snow craters were recorded in 26 meadows in Prince Albert National Park (Saskatchewan,
Canada) during the winters of 1997, 1998 and 2011. Pseudo R2 = 0.60.
Variable (unit) SE p
Intercept -2.48 0.67 0.001
Snow water equivalent (cm) -0.12 0.04 0.003 Meadow
LandscapeMOC (kJ/min) -0.004 0.001 0.003
Wolf presence 0.42 0.21 0.05
Ln(Meadow area, ha) 0.36 0.08 <0.001
Random effects Variance SE
Intercept 0.03 0.09
Year 0.16 0.13
Plant biomass consumed in individual craters
The model of plant biomass consumed in individual craters with the most empirical
support included missed opportunity costs at a global rather than a local scale (Table 3).
26
Table 3: Relative level of support by competing models explaining plant biomass
consumed in craters by plains bison in Prince Albert National Park (Saskatchewan, Canada)
during the winters of 1997, 1998 and 2011. Differences in AIC (AIC) between the current
model and the lowest scoring model are presented.
Hypothesis Model AIC AIC Rank
H1: ELandscape - EPatch SWE + Patch
LandscapeMOC + Wolf + ln(MS) 3132.8 0 1
H2: EMeadow - EPatch SWE + Patch
MeadowMOC + Wolf + ln(MS) 3148.7 15.9 2
Note: E = Plant profitability, SWE = Snow water equivalent, MOC = Missed opportunity
costs, Wolf = Index of wolf presence, ln(MS) = Meadow size (log-transformed).
The top-ranking model (H1, Table 3) indicates that bison ate less vegetation in
patches where global missed opportunity costs (Patch
LandscapeMOC ) and SWE were high and
where there was evidence of wolf presence (Table 4).
Table 4: Coefficients and standard errors for the top-ranking mixed effects linear model
relating average plant biomass consumed in a crater (g/m2) to snow water equivalent,
global MOC (Patch
LandscapeMOC ), wolf presence (absence = 0, presence = 1) and meadow area
(log-transformed). A total of 262 quadrats of plant biomass were assessed in individual
craters comprised in 26 meadows in Prince Albert National Park (Saskatchewan, Canada)
during the winters of 1997, 1998 and 2011. Pseudo R2 = 0.65.
Variable (unit) SE P
Intercept 75.68 26.84 0.02
Snow water equivalent (cm) -15.25 2.85 <.0001 Patch
LandscapeMOC (kJ/min) -0.54 0.05 <.0001
Wolf presence -44.19 18.09 0.02
Ln(Meadow area, ha) -10.11 6.06 0.10
Random effects Variance SE
Intercept 0
Year 315.37 631.49
DISCUSSION
By relating feeding efforts to energy (C), missed opportunity (MOC) and predation
(P) costs of foraging, we showed that the strength of plant-bison interactions is largely
driven by the search of bison for high net energy gains (C and MOC) and, to a lesser extent,
by their management of predation risk. Our assessment of the foraging behaviour of free-
ranging animals in a natural setting underscores the complex nature of the trophic
interactions, and reveals spatial determinants of plant-herbivore interaction strengths.
27
Energy costs of foraging (C) and meadow attributes
Snow water equivalent (SWE) did not influence the probability that bison used a
particular meadow. Once in a meadow, however, bison foraged over smaller areas if SWE
was relatively high, and consumed less vegetation in craters where SWE was relatively
high, a result consistent with previous reports (Fortin 2003, Fortin et al. 2003, Fortin and
Fortin 2009). A high SWE imposes a high energy cost (Parker et al. 1984, Boertje 1985,
Fancy and White 1985), and large herbivores tend to adjust foraging efforts to spatial
patterns in snow conditions (Schaefer and Messier 1995, Fortin 2003, Fortin et al. 2005).
To reduce travel costs and increase the rate of energy intake, bison should benefit
from foraging more intensively in areas where highly profitable food is concentrated. This
objective can explain the influence of landscape physiognomy on plant-herbivore
interactions. Bison were more likely to use large than small meadows, and they used larger
meadows more intensively. Factors controlling meadow characteristics thus determine, to a
certain extent, the strength of bison herbivory. The shape and size of meadows in Prince
Albert National Park result from ecological succession that followed the retreat of
Laurentide glacier, during late Pleistocene (Flint 1971, Strong and Hills 2005). Meadow
dynamics are now linked to multiple processes. Beaver activity can create or maintain
meadows (Pinay and Naiman 1991, Naiman et al. 1994, Westbrook et al. 2011), and fire
helps maintain meadows by eliminating woody plants (Bailey and Wroe 1974, Anderson
and Bailey 1980, Taylor et al. 2012). In absence of a natural fire and beaver activities,
meadows gradually decrease in size due to tree and shrub encroachment (Bailey and Wroe
1974, Anderson and Bailey 1980), a process that induces a gradual loss of high-quality
foraging patches for bison. Spatial variation in the strength of bison-plant interactions are
thus linked to abiotic (e.g., fire and geological processes) and biotic factors (e.g. shrub
encroachment, beaver activity), through their influence on meadow dynamics.
Missed opportunity costs (MOC)
MOC did not influence whether or not bison used a particular meadow. Once in a
meadow, however, they fed more intensively (i.e., larger area covered by craters) if
Meadow
LandscapeMOC were relatively low. This observation is in line with previous work showing
28
that the presence of the highly profitable slough sedge (C. atherodes) does not influence the
probability that bison use individual meadows (Fortin et al. 2003). However, bison remain
longer each time they enter meadows offering this plant (Fortin et al. 2003, Courant and
Fortin 2012b) and spend more total time in these meadows over a season (Babin et al.
2011).
We contrasted two reference points that foragers can use to assess local food
quality: global MOC (Patch
LandscapeMOC ) and local MOC ( Patch
MeadowMOC ). We found that the
accumulation of craters in a meadow was best explained by broad-scale MOC (Patch
LandscapeMOC
), which supports the general idea that residency time at feeding sites should depend on the
broad-scale expectations of long-term energy gains (McNamara et al. 1993). This
observation is not consistent, however, with foragers adjusting their decisions based on
short-term sampling experience (Krebs and Inman 1992, Real 1992, Fortin 2003, Wolf et
al. 2009). Bison are among those foragers, where they adjust their foraging intensity based
on the vegetation encountered over the past 2 m2 of digging in the snow (Fortin 2003).
Therefore, these short-term foraging decisions should relate to local MOC ( Patch
MeadowMOC ).
Considering this information and our current observations, we suggest that bison assess
their MOC based on the information they acquire along their foraging path (Fortin 2003),
but over time, the accumulation of foraging activities results in the most profitable foraging
sites of the landscape being used more intensively (i.e., bison herbivory most consistent
with Patch
LandscapeMOC ). Multi-level assessment of MOCs is rare, and our results show how
short-term processes can accumulate over time and result in long-term resource-consumer
interactions that seemingly reflect other currencies. In any case, MOCs decrease the
intensity of herbivory, as the theory predicts (Brown 1988).
Predation costs (P)
Bison had a higher probability of occurrence in areas of high, rather than low, UD
of wolves, and both species made strong use of meadows with low MOC for bison. The
positive spatial association found between wolves and bison at broad-scales indicates that
bison might not be able to, or willing to, segregate themselves from wolves, allowing the
wolves to win the spatial game (cf. Sih 2005). The observation that wolves were more
29
likely to visit meadows rich in highly profitable bison forage could reflect an adaptive
response to an elusive prey. Selecting patches of its prey's resource may be less costly than
trying to track a highly mobile prey (Flaxman and Lou 2009, Laundré 2010, Williams and
Flaxman 2012).
Contrary to elk in Yellowstone National Park (USA) during summer (Mao et al.
2005) and winter (Fortin et al. 2005), and boreal caribou (Rangifer tarandus caribou) in
Québec (Canada) during autumn and winter (Labbé 2012), bison did not select land cover
types that would allow them to avoid wolves. Undermatching resource distribution to avoid
predators may not always outweigh the fitness costs of reducing the use of food-rich
patches (Sih 2005). Such a situation may occur when alternative food patches are of poor
profitability. In Prince Albert National Park, graminoid biomass is more than 7 times higher
in meadows than in forests (Fortin 2007). Meadows would thus be a strong spatial anchor
(Sih 2005), which generally increases the likelihood of spatial associations between prey
and predators (Bell et al. 2009).
Prey may still use multiple anti-predator tactics. For example, bison consumed less
biomass at individual feeding stations in meadows where the arrival of a wolf was more
likely (i.e., where we observed their tracks). Accordingly, behavioural observations in
winter indicated that bison decrease their selection for highly profitable plant species in
meadows that wolves use heavily (Fortin and Fortin 2009). This pattern may reflect
foraging under the apprehension of an attack, where bison would then reduce their attention
devoted to feeding and reallocate their attention to detecting wolf presence. The long-term
impact of bison herbivory in presence versus in absence of predators would then depend on
the accumulation of foraging activities over time at any given location.
Bison appeared to play a shell game with wolves by being constantly on the move.
Although bison dug larger craters in larger meadows, there was a larger area without
foraging activity in large than in small meadows. This result does not support optimal
foraging theory based on the maximization of energy intake rate (Charnov 1976, Stephens
and Krebs 1986, Fortin et al. 2002), which predicts an animal should feed at a site as long
as its rate of energy intake does not drop under a given threshold. Bison left larger
meadows when there were more areas of high-quality vegetation with no previous foraging
30
activities than in small meadows. This observation is consistent with previous reports that
bison consume only a small proportion of C. atherodes before leaving an area (Courant and
Fortin 2012b). The proportion of meadows comprised of craters should not necessarily vary
with meadow area, but with the energy gain function, which is likely to increase rather
linearly over time for large mammalian herbivores (Illius et al. 1992, Fortin et al. 2004a).
The fact that larger meadows were characterized by a lower proportion of craters than small
meadows likely indicates that bison stopped foraging before their instantaneous intake rate
of digestible energy dropped to the long-term expected rate. This early departure from
meadows has already been suggested by Fortin et al. (2009) and Courant and Fortin
(2012b), and would be consistent with the predictions of a shell game (Mitchell and Lima
2002, Laundré 2010).
CONCLUSION
Our study demonstrates that the search for high rates of net energy intake by bison
results in spatial heterogeneity in the intensity of plant-herbivore interactions. Foraging
decisions by bison depended on structural features of the landscape, with individuals
increasing foraging intensity with meadow size, but at a decelerating rate. The relatively
early departure from large meadows is consistent with the notion that bison do not spend
too much time at any one place because they are involved in a shell game with wolves. This
anti-predator tactic gives bison the opportunity to use highly profitable patches even if
wolves also frequent the same patches. Given the absence of broad-scale segregation
between wolves and bison, however, predation risk appears unlikely to have cascading
effects on plant community through trait-mediated indirect interactions (Schmitz et al.
2004, Matassa and Trussell 2011).
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank D. Frandsen, Lloyd O'Brodovich, S. Cherry and G. Rupert for providing
logistic support in Prince Albert National Park, and R. Pilote, V. Fargeot and C. Nersesian
for their help in the field. We also thank M. Andruskiw and CRSAD employees for their
help in the laboratory work. We are also thankful to A.-S. Julien for statistical advice and to
B. Kotler, S. Côté, J. Merkle, M. Sigaud and A. Dupuch for comments on the paper. This
work was supported by Parks Canada Species at Risk Action and Education Fund, the
31
Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada and the Canada Foundation
for Innovation to D.F.
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37
CONCLUSION GÉNÉRALE
L'étude a montré que l'effort d'approvisionnement du bison des plaines varie de
façon importante à l'intérieur de son domaine vital en fonction des coûts énergétiques
encourus lors de l'approvisionnement (C), des coûts liés aux opportunités manquées (MOC)
et des coûts liés au risque de prédation (P). Dans son article, Brown (1988) met en avant
l'idée d’utiliser la densité de nourriture à l'abandon (GUD) pour mesurer l’intensité
d'utilisation de parcelles d'alimentation par les animaux et il avance que cette valeur de
GUD devrait refléter la somme des trois différents types de coûts (C, MOC et P). L'idée a
été largement reprise pour expliquer les variations spatiales de l'effort d'approvisionnement
de diverses espèces (Kotler et al. 1994, Altendorf et al. 2001, Hochman et Kotler 2007,
Rieucau et al. 2007, Mogerman 2010) et informer sur la perception qu'ils ont de la qualité
de leur habitat. Les GUDs ont aussi été utilisées dans l'optique d'étudier la perception du
risque de prédation de certaines espèces animales (Kotler et al. 1994, Morris et Davidson
2000, Altendorf et al. 2001, Hochman et Kotler 2007, Rieucau et al. 2007, Hodson et al.
2010, Lemaître et al. 2010) et quelques études ont même cartographié les variations
spatiales du risque de prédation (Laundré et al. 2001, Brown et Kotler 2004, Shrader et al.
2008, Abu Baker et Brown 2010, Abu Baker et Brown 2012, Iribarren et Kotler 2012). Par
ailleurs, les coûts liés aux opportunités manquées ont été très peu étudiés (Rieucau et al.
2009) tandis que les coûts énergétiques encourus lors de l'approvisionnement ont été
abordés par plusieurs études (Parker et al. 1984, Boertje 1985, Fancy et White 1985, Parker
et al. 1996, Kie 1999, Fortin 2003, Fortin et al. 2003, Matthews 2010, Robinson et Merrill
2012), mais rarement en considérant simultanément l’influence du risque de prédation et
des opportunités manquées sur l’effort d’approvisionnement. En plus de quantifier
l’influence de chacun des trois types de coûts sur l’approvisionnement du bison, l’étude se
base sur le comportement de bisons se nourrissant en liberté dans un système naturel. Cette
approche a alors permis de révéler la complexité des décisions d’approvisionnement des
herbivores en milieu naturel, tout en mettant en évidence les facteurs qui déterminent les
variations spatiales dans l’intensité des relations entre le bison et les plantes.
38
L'EFFORT D'APPROVISIONNEMENT
L'effort d'approvisionnement du bison des plaines en hiver dans le parc national de
Prince Albert peut être largement expliqué par sa recherche de forts gains énergétiques. Par
exemple, l'utilisation des prés par les bisons diminuait avec l'augmentation des dépenses
énergétiques encourues lors de l'alimentation et celle des coûts associés aux opportunités
manquées. De plus, les décisions d'approvisionnement du bison dépendent du jeu spatial
ayant lieu avec les loups. En effet, les bisons semblent être constamment en déplacement
afin d'empêcher les loups de connaître leur emplacement.
L'importance des coûts liés aux dépenses énergétiques encourues lors de
l'alimentation sur l'effort d'approvisionnement du bison a été révélée par une variation de
cet effort selon les caractéristiques de la neige. L'équivalent en eau de la neige (snow water
equivalent; SWE) n'influençait pas la probabilité qu'un pré soit utilisé par les bisons, mais
une fois dans un pré, les bisons diminuaient leur effort d'approvisionnement suivant
l'augmentation de SWE. En effet, l'aire totale des cratères ainsi que la proportion du pré
couverte par les cratères diminuaient lorsque la neige était dense et profonde. Il a également
été observé que la biomasse de végétation consommée dans un cratère diminuait avec
l'augmentation de SWE. Ce résultat corrobore les observations d'autres études ayant
souligné l’influence négative d'un couvert de neige dense et épais sur les déplacements et la
recherche de nourriture du bison (Fortin 2003, Fortin et al. 2003, Fortin et Fortin 2009).
Fortin (2003) a ainsi observé que les bisons tendent à creuser dans la neige et former un
cratère lorsque le couvert de neige est mince et peu dense. Aussi, Schaefer et Messier
(1995) ont noté un taux de coups de pattes chez les bœufs musqués qui augmentait suivant
l'augmentation de l'épaisseur du couvert de neige, ce qui laissait moins de temps pour
s'alimenter et demandait plus d'énergie pour se nourrir dans le cratère.
Toujours dans l'optique de maintenir de faibles dépenses énergétiques lors de
l'alimentation, les bisons semblaient chercher à réduire les coûts de déplacement et à
augmenter leur taux d'apport énergétique puisqu’ils se nourrissaient dans les prés de grande
taille, là où la nourriture était concentrée et de grande qualité. La taille des prés est
influencée par divers processus. L'activité des castors peut créer et maintenir des prés
(Westbrook et al. 2011) et la colonisation de ces prés par des saules ou par d'autres arbustes
39
est ralentie par la consommation des semences et plantules par des herbivores (Bailey et
Wroe 1974, Anderson et Bailey 1980, Taylor et al. 2012). De plus, le feu peut limiter
l'envahissement des prés par des arbres et arbustes (Bailey et Wroe 1974, Anderson et
Bailey 1980). En l'absence de ces processus, la taille des prés diminue, menant ainsi à une
diminution graduelle de sites d'alimentation de haute qualité pour le bison.
Comme dans le cas des conditions de neige, les opportunités manquées n'ont pas
influencé la probabilité qu'un pré soit utilisé, mais une fois à l'intérieur d'un pré, les bisons
l'utilisaient de façon plus intensive si les Pré
PaysageMOC étaient relativement faibles, donc
lorsque la végétation du pré était de haute profitabilité par rapport à la végétation retrouvée
dans l’ensemble du paysage. Il avait déjà été noté dans ce système que la présence d’une
Cypéracée hautement profitable (Carex atherodes) n'influençait pas la probabilité qu'un pré
soit utilisé (Fortin et al. 2003), mais les bisons restaient plus longtemps dans les prés qui
offraient cette plante profitable (Fortin et al. 2003, Courant et Fortin 2012) et les utilisaient
de façon plus intensive (Babin et al. 2011). L'une des particularités de notre étude est que,
sachant que les opportunités manquées peuvent être définies à plusieurs niveaux (Olsson et
Holmgren 1999, Stenberg et Persson 2006, Olsson et Molokwu 2007, Vickery et al. 2011,
von Post et al. 2012), nous avons comparé deux points de référence pouvant être utilisés
pour déterminer la qualité relative de la nourriture locale : des MOC globaux (Parcelle
PaysageMOC )
et des MOC locaux ( Parcelle
PréMOC ). Les résultats obtenus montrent que les bisons ajustaient
l'intensité de leur approvisionnement aux MOC à une échelle étendue (Parcelle
PaysageMOC ), ce qui
suit l'idée générale que le temps de résidence dans un site d'alimentation devrait dépendre
des gains énergétiques attendus à long terme dans le paysage (McNamara et al. 1993). Par
contre, ce résultat n'est pas cohérent avec le fait que certains herbivores basent leurs
décisions d'approvisionnement sur leur expérience d'échantillonnage récente (Krebs et
Inman 1992, Real 1992, Fortin 2003, Wolf et al. 2009). Les bisons font partie de ces
herbivores puisqu'ils ajustent l’intensité de leur approvisionnement selon les
caractéristiques de la végétation rencontrée dans les derniers 2 m2 de neige qu’ils ont
creusés (Fortin 2003). L'ensemble des observations sur le terrain indiquerait donc que les
bisons déterminent leurs opportunités manquées à mesure qu'ils acquièrent de l'information
durant la recherche de nourriture (Fortin 2003), mais qu’au fil du temps, leurs activités
40
d'approvisionnement mèneraient à une plus grande accumulation d'épisodes d'herbivorie
dans les parcelles de végétation les plus riches du paysage. L'évaluation des opportunités
manquées à plusieurs échelles spatiales est rare et mes résultats montrent comment des
processus à court terme peuvent s'accumuler au fil du temps et se solder par des patrons
spatiaux dans les interactions plantes-herbivores. Dans tous les cas, des opportunités
manquées élevées diminuent l'intensité d'approvisionnement, comme la théorie le prédit
(Brown 1988).
Contrairement à C et MOC, une relation positive entre la présence de traces de
loups et l'effort d'approvisionnement des bisons a été notée. En effet, une association
spatiale positive a été observée entre les loups et les bisons, suggérant ainsi que les bisons
ne seraient pas disposés ou capables de se ségréguer des loups. Les bisons doivent trouver
un compromis entre les gains énergétiques liés à l'approvisionnement et les coûts liés au
risque de prédation (Fortin et Fortin 2009), comme c'est le cas pour les autres espèces
animales (Lima et Dill 1990, Peacor et Werner 2000, Krivan et Schmitz 2004, Schmitz et
al. 2004, Bell et al. 2009). Les gains possibles en valeur adaptative qui pourraient résulter
de l’évitement des parcelles riches en nourriture afin de réduire le risque de prédation
peuvent ne pas dépasser les coûts associés à une diminution de la valeur adaptative qui
résulterait de la sélection d’un autre type de milieu (Sih 2005, Labbé 2012). Dans un tel
cas, la proie devrait opter pour les sites les plus riches, même s'ils sont plus fréquemment
visités par les prédateurs. La répartition spatiale des ressources alimentaires exercerait alors
une certaine contrainte sur les déplacements des bisons, les empêchant de se dissocier des
loups (Sih 2005). Il a déjà été observé qu'une répartition hétérogène des ressources (c.-à-d.,
sites riches en ressources répartis à l'intérieur d'une matrice pauvre en ressource), comme
c'est le cas dans le système étudié, pouvait influencer les déplacements des animaux. La
forte sélection qui s’ensuivrait augmenterait les chances d'une association spatiale positive
entre les prédateurs, les proies et leurs ressources (Bell et al. 2009). En effet, dans plusieurs
cas, les prédateurs comme les proies tendent à être plus abondants dans les parcelles riches
en ressources, c'est-à-dire que les prédateurs et les proies sont associés positivement entre
eux, de même qu’avec les ressources de la proie (Sih 1998). La cooccurrence spatiale
observée indique que les loups seraient les gagnants du jeu spatial joué avec le bison (cf.
Sih 2005).
41
Cet attrait du loup envers les sites riches en nourriture hautement profitable pour le
bison pourrait refléter une réaction du loup à une proie qui est constamment en déplacement
(Sih 1998, Sih 2005). En effet, la sélection des sites où les ressources alimentaires de la
proie abondent peut entraîner des dépenses énergétiques inférieures à celles qui seraient
encourues si le prédateur essayait de suivre une proie mobile, alors qu'il n'a que peu de
connaissances quant à la localisation de cette proie (Flaxman et Lou 2009, Laundré 2010,
Williams et Flaxman 2012). Dans le cas présent, cette tactique permet aux loups de visiter
les mêmes prés sélectionnés par les bisons, ce qui permet aux loups de remporter le jeu
spatial entre les deux espèces (Sih 1998, Sih 2005).
Les bisons peuvent toutefois utiliser d'autres tactiques pour diminuer les coûts
associés au risque de prédation. Par exemple, mes résultats montrent que les bisons
consomment moins de végétation à l'intérieur des cratères creusés dans les prés où des
traces de loup ont été relevées. De la même façon, d'autres observations comportementales
en hiver indiquent que les bisons diminuent leur sélection pour les espèces végétales
hautement profitables dans les prés fortement utilisés par les loups (Fortin et Fortin 2009).
Ce patron peut refléter un comportement d’approvisionnement réalisé en appréhendant une
attaque : les bisons réduiraient l’attention qu’ils dédient à l'alimentation pour en réallouer
une partie à la détection de la présence de loup. L'effet à long terme de l'herbivorie du bison
sur la végétation locale dépendrait alors de l'accumulation des activités d'alimentation
réalisées en présence versus en absence de prédateurs à un endroit donné.
De plus, il semblerait que les bisons soient impliqués dans un jeu de passe-passe
avec les loups en étant constamment en déplacement. En effet, même si les bisons créaient
des cratères plus larges dans les prés de grande taille, mes résultats montrent que la surface
inutilisée des prés est proportionnellement supérieure dans les grands prés que dans les
petits prés. Cette superficie ne devrait toutefois pas nécessairement varier avec la taille des
prés, mais plutôt en fonction du taux de gains énergétiques, qui peut rester relativement
constant dans le temps durant l’approvisionnement des grands herbivores (Illius et al. 1992,
Fortin et al. 2004). De plus, les résultats montrent que la profitabilité de la végétation non
consommée par les bisons ne varie pas avec la taille des prés, suggérant que les bisons
laissaient plus de végétation hautement profitable lorsqu’ils quittaient les grands prés que
42
lorsqu'ils quittaient les petits. Ce résultat va à l’encontre de certains principes de la théorie
d'approvisionnement optimal visant la maximisation des gains énergétiques (Charnov 1976,
Stephens et Krebs 1986, Fortin et al. 2002). En effet, selon la théorie, un individu devrait se
nourrir dans une parcelle aussi longtemps que la disponibilité de la ressource ne tombe pas
sous un certain seuil. Toutefois, ce seuil ne semble pas être atteint dans le cas du bison.
Cette dernière observation est cohérente avec de précédents résultats qui montrent que le
bison consomme seulement une petite proportion de C. atherodes, une ressource hautement
profitable, avant de quitter un pré (Courant et Fortin 2012). L'augmentation dans la quantité
de végétation de haute profitabilité restante dans le pré avec la taille du pré indiquerait que
les bisons quittent le pré trop rapidement pour maximiser leur taux de gain énergétique à
long terme. Ce départ précipité des prés de grande taille peut refléter les déplacements
fréquents et relativement imprévisibles qui caractérisent le jeu de passe-passe entre une
proie et son prédateur (Mitchell et Lima 2002, Laundré 2010).
PERSPECTIVES
Cette étude offre une contribution scientifique originale sur les facteurs influençant
l'effort d'approvisionnement des grands herbivores et donc sur les interactions plante-
herbivore. En effet, elle permet d'établir un lien entre l'intensité de ce type d'interaction et
l'échelle spatiale utilisée par un grand herbivore pour déterminer la qualité de sa nourriture,
en plus d'identifier le jeu spatial qui prend place entre celui-ci et son prédateur, deux
aspects encore peu étudiés. Néanmoins, certaines perspectives de recherche restent encore à
explorer. Par exemple, il m'a été possible d'identifier le jeu spatial entre le bison et le loup,
mais en hiver seulement. Labbé (2012) a trouvé qu'il y avait une variation durant l’année
dans le jeu spatial entre le caribou forestier et le loup gris sur la Côte-Nord. Il est donc
possible que ce soit également le cas pour le bison des plaines dans le parc national de
Prince Albert, et que la stratégie anti-prédatrice qu'il adopte en hiver soit différente durant
le reste de l’année. Ce même genre d'étude en automne serait particulièrement intéressant
puisqu'à cette saison, les bisons font des excursions à l'extérieur du parc, sur les terres
agricoles voisines. Ce problème est récurrent et peut mener à des conflits entre les bisons et
les humains.
43
Il serait également intéressant d'étudier comment la relation entre C, MOC et P et
l'effort d'approvisionnement pourrait être modulée par la taille de groupe. Nous savons que
la taille de groupe peut influencer plusieurs aspects de l'écologie du bison (Fortin et Fortin
2009, Courant et Fortin 2012), que ce soit par la compétition, la perception du risque de
prédation et l'apport d'informations sociales sur la répartition des ressources. De telles
études permettraient de mieux comprendre la perception que le bison a de son habitat,
offrant ainsi une information utile à la gestion de la population du parc national de Prince
Albert en clarifiant ce que l’espèce recherche au cours de ses déplacements.
Il est important toutefois de préciser que le fait que la taille de groupe n'a pas été
prise en compte dans mon étude ne l'invalide pas pour autant. En effet, plusieurs des
résultats obtenus ne semblent pas être influencés par la taille de groupe, telle que la
probabilité qu'un pré soit utilisé par les bisons et la cooccurrence entre les loups et les
bisons dans les mêmes sites. En effet, puisque la présence d’un seul cratère signifie que le
pré est considéré comme ayant été utilisé, le nombre d’individus devrait avoir peu d’impact
sur les résultats de cette analyse. Ensuite, le résultat de la cooccurrence loup-bison ressort
dans plusieurs analyses. Ces analyses se basant également sur l'existence d'un seul signe de
présence des bisons à un site (p. ex., présence d'un seul cratère ou présence d'une
localisation GPS), le résultat de cooccurrence spatiale semble également être robuste.
La biomasse de végétation consommée en moyenne dans un cratère (en g/m2)
pourrait être influencée par la taille de groupe (Fortin et Fortin 2009), mais cet effet serait
simplement additif à ceux observés des divers types de coûts étudiés (C, MOC et P). En
effet, les études réalisées indiquent que le bison fait des choix alimentaires qui maximisent
ses gains énergétiques rapides, peu importe la taille de groupe (Fortin et al. 2002, Fortin et
al. 2003, Fortin et Fortin 2009, Courant et Fortin 2010, Babin et al. 2011, Courant et Fortin
2012b, Courant et Fortin 2012a), la taille de groupe ayant simplement un effet additif aux
autres relations observées (Fortin et Fortin 2009, Courant et Fortin 2012). L’aire totale
couverte par les cratères dans un pré est également une relation susceptible d’être
influencée par la taille de groupe. Néanmoins, mes conclusions devraient être robustes aux
variations possibles de cette variable. Par exemple, les grands groupes demeurent plus
longtemps dans les prés (Fortin et al. 2009) et sont plus susceptibles d’être retrouvés dans
44
un grand pré que dans un petit pré. Sur cette base, on pourrait s’attendre à ce que les grands
prés soient utilisés d’une façon plus intensive (c.-à-d., surface inutilisée des prés
proportionnellement plus petite) que les petits prés. Mes résultats montrent toutefois le
contraire, en plus de montrer que les bisons laissent plus de nourriture dans les grands prés
que ce que la théorie prédit, représentant un départ relativement hâtif et appuyant la thèse
du jeu de passe-passe entre les bisons et les loups. Ainsi, considérer la taille de groupe dans
l'étude n'aurait probablement pas changé la direction des relations observées, mais aurait
certainement permis de comprendre encore mieux les relations bison-plante en milieu
naturel.
45
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