Robert G. Robinson, Sergio Paradiso, Romina Mizrahi,Daves J. Moser

University of Lowa

AbstractAmostra de 26 sujeitos adultos idosos (média de 54 anos),

normais (não apresentam diagnóstico psiquiátrico ou neurológico).

Exposição de slides coloridos com imagens não-familiares, com figuras diversas e com o objetivo de provocar; tristeza, medo e felicidade.

Foi mensurada a taxa de intensidade de cada emoção através de auto-relato.

Sujeitos que experenciaram emoções negativas mais intensamente mostraram algum prejuízo nos testes de carta da bateria WISCONSIN.

AbstractSujeitos que experenciaram emoções positivas mais

intensamente foram associados com baixa performance no teste da FIGURA DE REY.

O volume das estruturas frontais do cérebro não foram associadas com respostas emocionais, mas foram mensuradas .

Indícios de emoções mais intensas (quando induzidas) em sujeitos amostrais com associação de disfunção executiva específica.

Esta pesquisa pretende investigar o papel destas diferenças de intensidade emocional, assim como o prejuízo da função executiva em questão.

Pressupostos Existem diferenças individuais que devem ser levadas em

consideração em relação às respostas emocionais. Alguns sujeitos experenciam a emoção de maneira mais intensa do que outros.

Existem dois processos que podem afetar a experiência das emoções ao longo da vida:

1. A aquisição de “experiência emocional” e conseqüentemente a habilidade para manipular e controlar emoções extremas.

2. Mudanças funcionais e estruturais em áreas de processamento emocional, incluindo o córtex frontal, as estruturas mediais temporais (amígdala e hipocampo)

A relação entre esses dois fenômenos pode levar a uma maior variabilidade de regulação em adultos idosos.

Dois blocos de fMRI demonstraram as diferenças de percepção de expressões (emoções) faciais distintas em adultos idosos, confirmando uma diminuição funcional na amígdala, hipocampo e nas redes do córtex frontal.

Os tipos de personalidade “neurótica” (sujeitos mais propensos a emoções negativas) ou “extrovertidos”(sujeitos mais propensos a emoções positivas) puderam influenciar na reação emocional quando expostos aos estímulos utilizados na pesquisa.

O presente estudo tem como objetivo avaliar a reação emocional e as correlações estruturais cerebrais em adultos idosos nas suas diferenças individuais, porém com o mesmo estímulo.

Foi examinado a extensão das dominâncias cerebrais dos hemisférios antes das testagens neuropsicológicas para avaliação da função executiva. Pode haver associação da intensidade da resposta emocional com uma maior atividade das estruturas do lobo frontal.

Hipótese: Existe uma diminuição da performance cognitiva (medida através de testagem) ou diferença no volume da massa cinzenta no córtex órbito-frontal lobo frontal, esses dados podem ser associados com níveis de respostas emocionais?

Adultos idosos saudáveis usado como grupo de controle. N=26

Critérios de exclusão: retardo mental, dificuldade severa de aprendizado, demência, histórico de danos cerebrais, vítimas de derrame, doenças físicas que interfiram no cotidiano, abuso de substancias, ou uso de medicamentos psicotrópicos

Os participantes foram recrutados por anuncio no jornal e foram pagos para participar da pesquisa.

Metodologia

Avaliação psiquiátrica e neurológicaOs sintomas depressivos foram medidos através da escala

para depressão de Hamilton de 17 itens (0-55)Os sintomas de ansiedade foram medidos através da escala

para ansiedade de Hamilton (0-25)Estas escalas foram selecionadas para determinar quando a

ansiedade ou a depressão podem estar interferindo na indução emocional

Foi também utilizado uma entrevista clínica estruturada para diagnósticos do DSM-IV uma entrevista semi-estruturada para avaliação do grupo de controle.

Avaliação socioeconômicaQuestionário socioeconômico para avaliação de classe

social.Avaliação de relacionamento social. IdadeSexoRaçaStatus socioeconômicoEscolaridadeLateralidade

Escalas e testes A Escala de Toronto Alextimia, (reconhecimento de

expressões faciais) foi administrada com os sujeitos conscientes de suas emoções para medir sua habilidade em identificá-los. O escore igual ou menor de 60 é considerado na faixa de normalidade para habilidade de sentir e expressar emoções.

De acordo com estimativas americanas recentes, a cada sete pessoas pelo menos uma preenche os critérios de um transtorno chamado "alexitimia". O termo vem do grego: a = não, lexis = a leitura, thymos = ânimo ou disposição. Os homens são os que mais manifestam o distúrbio

Escala de Alextimia La escala de alexitimia de Toronto fue desarrollada por Taylor y

cols.1,2, procede de dos versiones anteriores del mismo autor3,4, con mayor número de ítems (26 y 23).

El concepto de alexitimia incluye una serie de rasgos que se presentan en enfermos psicosomáticos: pobre conciencia emocional, dificultad para expresar verbalmente los sentimientos, escasa vida imaginativa, pensamiento concreto centrado en detalles externos y con poca creatividad y distorsión de la autoevaluación. La característica más importante de la alexitimia es la incapacidad para expresar las vivencias internas en palabras, ensueños y fantasías.

Escala de Inteligência de Wechsler (1997)Teste de cartas do Wisconsin (1993): 64 /128 cartas,

medição da função executiva ( HE- área frontal)Figura Complexa de Rey (1944): medição das funções viso-

espacial e estratégias de planejamento ( função executiva) no HD.

Teste de associação de palavras (Benton, 1968): iniciação verbal e manutenção de esforço.

Todos os testes neuropsicológicos e psicopatológicos foram administrados de maneira padronizada, por pesquisadores treinado e aplicados muitas horas antes da ativação emocional.

Wisconsin: teste de cartasEste é um teste um pouco diferente, porque eu não posso

lhe dizer muito a respeito do que fazer. Você vai ser solicitado a associar cada uma das cartas desses baralhos, com uma dessas quatro cartas-chave. Você sempre deve pegar a carta de cima do baralho e colocá-la abaixo da carta-chave com a qual você acha que ela combine. Eu não posso lhe dizer como associar as cartas, mas lhe direi, cada vez, se você está certo ou errado. Se você estiver errado, deixe simplesmente a carta onde você a colocou e tente posicionar a próxima carta corretamente. Não há limite de tempo neste teste.

O que o WCST avalia? Função executiva do lobo frontalModulção de respostas impulsivasHabilidade em desenvolver e manter uma estratégia de

solução de problemaFlexibilidade cognitivaPlanejamentoOrganizaçãoConceitualizaçãoPensamento abstratoNível de perseveração

Figura complexa de Rey

No processo da cópia, o examinador deve ter 5 ou 6 lápis de cor diferente, e deve dar ao sujeito uma folha em branco ao examinando (deve ser do mesmo tamanho que a folha que contém o desenho) dizendo:

“Tem aqui um desenho; vai copiá-lo nesta folha; não é necessário fazer uma cópia rigorosa; é preciso, no entanto, ter atenção as proporções e sobretudo não esquecer de nada. Não é necessário trabalhar a pressa. Comece por este lápis.”.

Em seguida, entrega-se um lápis ao sujeito para este iniciar o processo de cópia (colocando o cronômetro a contabilizar o tempo); entretanto vai-se trocando de lápis pedindo ao sujeito para ir continuando a desenhar (o examinador deve ter sempre em atenção que tem que anotar a sucessão das cores). No fim deve ser anotado o tempo de prova.

No processo de reprodução de memória, posterior a uma pausa não superior a 3 minutos, deve-se pedir ao sujeito para reproduzir de memória a figura anteriormente copiada. Aqui deve ser apenas utilizado um lápis e, como no processo anterior, não há limite de tempo. Depois 930 minutos) repete-se a cópia do desenho sem a figura como modelo.

Ativação emocionalAs tarefas de ativação emocional utilizas foram:A utilização de imagens imóveis numa tela de vídeo,

contendo figuras não-familiares de faces, cenas e objetos. Estes estímulos foram escolhidos através do Sistema Internacional de Imagens Afetivas (Internacional Affective Pictures System)-IAPS (Lang et al, 1995).

Os sujeitos ficaram expostos a 7 conjuntos de estímulos preparados para induzir emoções.

Embora não exista uma definição unânime para o termo "emoção", a maioria dos autores concorda que ela constitui um fenômeno complexo, o qual exerce uma influência poderosa sobre o comportamento, facilita a adaptação ao ambiente, envolve múltiplas respostas e é altamente variável em sua composição psicofisiológica. Devido a essa complexidade nas manifestações das emoções, particularmente no homem, estudos recentes têm enfatizado a necessidade de se encontrar medidas e estímulos confiáveis para a investigação controlada de processos afetivos.

Os procedimentos apropriados para induzir estados emocionais em laboratório devem ser caracterizados com base em um construto teórico subjacente e pelo uso de estímulos estandardizados. O mais completo conjunto de estímulos que satisfaz a esses requisitos é o International Affective Picture System (IAPS).

O IAPS inclui centenas de fotografias coloridas de alta resolução que representam vários aspectos da vida real (esportes, moda, paisagens, violência, etc.) capazes de induzir uma gama de estados emocionais que podem ser facilmente apresentados no contexto experimental do laboratório, permitindo, desta forma, um controle preciso sobre o momento e a duração da exposição. Respostas emocionais a esses e outros estímulos podem ser avaliadas subjetivamente com o uso de escalas, ou então graduadas objetivamente através de medidas fisiológicas, tais como expressão facial, reação visceral ou respostas comportamentais.

A avaliação afetiva utilizada para a classificação subjetiva das emoções em resposta às fotografias do IAPS consiste na avaliação de valência ou prazer (prazeroso/não-prazeroso) e alerta (alerta/relaxado). Uma terceira dimensão, a dominância, está altamente correlacionada com a dimensão prazer e também tem sido utilizada para avaliar esses estímulos. Essas três dimensões têm sido descritas desde há muito tempo como cruciais na forma como os seres humanos organizam suas respostas avaliativas a um amplo grupo de estímulos perceptivos.

Conjuntos de imagens

Antes que os sujeitos fossem expostos aos conjuntos de imagens, foram mostradas algumas imagens (diferentes) com conteúdo emocional, onde era pedido que eles relatassem seus sentimentos espontaneamente (alegria/felicidade, tristeza, raiva, medo, surpresa). Como se fosse um treinamento, realizado antes da testagem propriamente dita.

Os sentimentos foram avaliados numa escala de 0 a 10. As Médias das respostas positivas (sentimentos positivos:

felicidade, 2 conjuntos de imagens com e sem faces) e negativas (sentimentos negativos: tristeza (1 conjunto com face) e medo (2 conjuntos com e sem face) foram calculadas.

Não foi levado em consideração as emoções de raiva e surpresa.

MRI: aquisição e processamento de imagens Os estudos de imagem cerebral foram feitos antes da

ativação emocional (vídeos) e da avaliação neuropsicológica.

As imagens da ressonância magnética foram analisados através de um programa específico (BRAIN) para estudos deste tipo.

Houve um alinhamento paralelo de todos os cérebros na posição ântero-posterior ( comissura central e fissura interhemisférica) para assegurar a comparação entre as posições de cabeças de todos os sujeitos. Os alinhamentos também foram feitos dentro de um padrão de espaçamento.

Imagens em 3D. A análise das estruturas do lobo frontal (nos 2 hemisférios)

foram feitas individualmente, com o método de Crespo-Facorro: usa a combinação de 2 tipos de tecnologia para calcular a massa branca e a massa cinzenta, uma delas é automática e a outra é manual.

As estruturas do lobo frontal, incluem: a área superior, medial, giro inferior frontal, giro reto, córtex frontal-orbital, cíngulo anterior caudal e rostral anterior.

Análise de dadosO método estatístico utilizado para analisar os dados foi

análise correlacional de Spearman (rank).Foram realizadas análises com dados nas respostas

emocionais para a performance cognitiva/ativação emocional (neutra ou não).

Dados do imageamento cerebral foram utilizados, analisando-se a massa cinzenta de cada estrutura do lobo frontal.

“Na estatística, o coeficiente de correlação de postos de Spearman, chamado assim devido a Charles Spearman e normalmente denominado pela letra grega ρ (rho), é uma medida de correlação não-paramétrica, isto é, ele avalia uma função monótona arbitrária que pode ser a descrição da relação entre duas variáveis, sem fazer nenhumas suposições sobre a distribuição de frequências das variáveis”.

“Em teoria da probabilidade e estatística, correlação, também chamada de coeficiente de correlação, indica a força e a direção do relacionamento linear entre duas variáveis aleatórias. No uso estatístico geral, correlação ou co-relação se refere a medida da relação entre duas variáveis, embora correlação não implique causalidade. Neste sentido geral, existem vários coeficientes medindo o grau de correlação, adaptados à natureza dos dados “.

Resultados Tabela 1: características individuais, avaliação psiquiátrica e

respostas emocionais foram analisadas. Não houve correlação significativa entre respostas emocionais

positivas ou negativas nos 26 sujeitos avaliados quanto:idade, sexo, raça, escolaridade, status socioeconômico e destreza manual. (Embora apareça uma discreta associação entre as respostas emocionais mais elevadas e sujeitos mais idosos).

Não houve correlação entre a reação emocional e estados de ansiedade, depressão ou outras patologias (instrumentos já mencionados anteriormente).

Houve correlação entre respostas positivas e negativas: sujeitos que experenciaram as emoções positivas mais intensamente, também o faziam nas emoções negativas . (p=o,0603) (p=0,001)

TABLE 1

SD or (%) rho/F p rho/F p

  Age (mean) 54 16,3 0,042 0,838 0,378 0,057  Sex (#) female 17 65,40% F2,12 0,163 F2,43 0,137  Handedness (#) right 19 73,10% F0,80 0,464 F0,25 0,779  Race (#) Caucasian 24 92,30% F0,37 0,550 F0,09 0,771  SES (#) Class III–V 18 69,20% F1,38 0,281 F1,84 0,176  Education (mean y) 15,1 3,4 −0,065 0,754 −0,062 0,764

Mean SD

Psychiatric assessment  SCID 84,1 6,3 −0,146 0,476 −0,110 0,593  PSE 3,2 2,3 −0,088 0,668 0,034 0,870  Ham-A 6,3 4,3 −0,161 0,431 0,032 0,878  Ham-D 4,3 3,4 −0,158 0,442 −0,241 0,236  SFE 0,07 0,075 −0,083 0,688 −0,287 0,155  STC 2,7 1,2 0,061 0,767 0,094 0,649  TAS-R 46,8 11,8 −0,029 0,889 −0,291 0,149

Emotion responses  NRs to neutral stimulation 0,8 0,9 0,675 0,0002 0,68 0,0001  NRs to negative stimulation 6,1 2,3 — — 0,603 0,001  PRs to neutral stimulation 3,9 2,3 0,494 0,010 0,591 0,001  PRs to positive stimulation 7,4 1,8 0,603 0,001 — —

Dimensional Analyses of Background Characteristics, Psychiatric Assessment Scores, and Emotion Responses

Positive Emotion Spearman’s

HAM-A, Hamilton Anxiety Scale; HAM-D, Hamilton Depression Scale; NR, negative response; PR, positive response; PSE, Present State Examination; SCID, Structured Clinical Interview for DSM-IV; SES, socioeconomic status; SFE, Social Functioning Exam; STC, Social Ties Checklist; TAS-R, Toronto Alexithymia Scale—Revised.

Negative Emotion Spearman’s

Demographics

Testes NeuropsicológicosForam encontradas correlações entre o teste de cartas do

Wisconsin e as respostas de emoções negativas, assim como para outras medidas, exceto para os erros perseverativos (tabela2).

Contudo não houve significância estatística (correlação) entre a intensidade da emoção positiva ou negativa na performance deste teste. No teste da figura de Rey (cópia e memória tardia da figura) houve correlação entre as respostas de emocionais positivas (tabela2).

Não foram achadas outras correlações significativas entre respostas emocionais e medidas cognitivas, incluindo atenção e inteligência geral.

TABLE 2

Neuropsychological Tests by Domain Mean SD rho p rho p

Handedness  Edinburgh Handedness Inventory 61,8 55,3 0,065 0,758 −0,180 0,389

Attention  WAIS-R: Digit Span ACSS 10,1 1,89 0,067 0,714 0,036 0,868

General Intellectual Functioning  WAIS-R: VIQ 105,2 13,4 −0,218 0,296 0,061 0,772  WAIS-R: PIQ 115,6 15,3 −0,085 0,687 −0,051 0,808  WAIS-R: FSIQ 110,6 15,2 −0,183 0,382 −0,014 0,949

Visuospatial and perceptual  RCFT: copy raw score 29,7 5,6 −0,265 0,200 −0,657 0,000  RCFT: immediate recall raw score 15,6 5,3 −0,216 0,300 −0,361 0,077  RCFT: delayed recall raw score 14,7 5,8 −0,215 0,302 −0,446 0,025

Frontal executive function  COWAT: total sum (list generation—C/F/L) 34,6 10,9 −0,240 0,247 −0,037 0,862  WCST: categories 3,5 1,4 −0,580 0,002 −0,195 0,350  WCST: correct 48,8 9,6 −0,468 0,018 −0,128 0,543  WCST: errors 15,2 9,6 0,451 0,024 0,122 0,562  WCST: perseverations 8,2 6 0,517 0,008 0,148 0,480  WCST: perseverative errors 7,8 5,2 0,515 0,008 0,146 0,485  WCST: nonperseverative errors 7,4 4,9 0,334 0,102 0,009 0,965

Descriptives and Spearman's Correlations of Emotion Responses Versus Neuropsychological Measures

Positive Emotion Spearman’s

ACSS, Age-corrected scaled scores; COWAT , Controlled Oral Word Association Test; FSIQ , Full-Scale Intelligence Quotient; PIQ , Performance Intelligence Quotient; RCFT , Rey Complex Figure Test; VIQ , Verbal Intelligence Quotient; WAIS-R , Wechsler Adult Intelligence Scale—Revised; WCST , Wisconsin Card Sorting Test. Significant Spearman rho p values are denoted by bold case.

Negative Emotion Spearman’s

A análise da ressonância magnética, relacionando os volumes das massas cinzentas das estruturas do lobo frontal e as respostas emocionais negativas ou positivas não mostraram nenhuma correlação significativa. (tabela 3)

Análise do imageamento cerebral

TABLE 3

Mean SD rho p rho p

  SFG 21,602 4,455 0,197 0,334 0,112 0,587  MFG 19,686 3,751 0,098 0,633 0,149 0,468  IFG 12,362 3,026 0,096 0,64 −0,010 0,96  OFC 17,415 2,182 −0,045 0,826 0,209 0,306  rAC 6,366 2,804 −0,217 0,288 −0,254 0,211  cAC 6,682 1,456 −0,260 0,199 −0,015 0,942  SG 2,536 0,592 0,08 0,699 0,377 0,057

  SFG 23,506 4,783 0,033 0,874 0,147 0,475  MFG 20,362 4,664 0,109 0,596 0,222 0,276  IFG 12,550 2,636 −0,233 0,252 −0,275 0,174  OFC 17,166 2,294 0,136 0,509 0,157 0,445  rAC 6,747 2,500 −0,033 0,872 −0,309 0,125  cAC 7,177 1,213 −0,231 0,256 −0,122 0,551  SG 2,659 0,738 0,151 0,462 0,266 0,189

Relationship Between Emotion Responses and Frontal Lobe ROI Grey Matter Volumes

Positive Emotion Spearman’s

cAC, Caudal-anterior cingulate; IFG , inferior frontal gyrus; MFG , middle frontal gyrus; OFC , orbitofrontal cortex; rAC , rostral-anterior cingulate; ROI , region of interest; SFG , superior frontal gyrus; SG , straight gyrus.

Left frontal structures

Right frontal structures

Negative Emotion Spearman’s

Este experimento visa o estudo das relações entre: respostas da intensidade emocional (com a utilização de estimulação visual), o funcionamento cognitivo e o volume da massa cinzenta do lobo frontal.

A hipótese de que houvesse correlação entre a experiência subjetiva das emoções (intensidade), a função executiva (cognição) e o volume de massa cinzenta do giro frontal não foi confirmada completamente.

Sujeitos com “enfraquecimento” da função executiva, assim como com baixo desempenho no teste de cartas de Wisconsin demonstraram maior intensidade das emoções negativas.

Sujeitos com níveis mais elevados de emoções positivas demonstraram prejuízos nas estratégias de organização viso-espacial (frontal) e na memória, medidos pela figura de REY.

Discussão

Não houve correlação significativa entre as respostas emocionais e o volume da massa cinzenta.

Limitações do estudo: A população estudada tinha uma alta média de inteligência e de

escolaridade (15 anos). Estes resultados podem ser diferentes com populações com baixa escolaridade. Apesar de ser uma amostra homogênea, observou-se alguma significância entre função executiva e comportamento emocional. Não foi encontrada nenhuma associação entre a alta reatividade emocional e características psicopatológicas e/ou sociais.

Além disso foi utilizado apenas um método de estimulação emocional (visual), entretanto, este é o método mais utilizado em situações deste tipo (avaliação de mais um tipo de emoção).

• A descoberta importante deste estudo foi a correlação entre a experiência de emoções positivas e negativas com o relativo enfraquecimento do desempenho das funções executivas. Coerentemente com os estudos de fundamentação biológica (bioquímica e genética) consideramos as diferenças “normais “ de personalidade.

• Questões relativas ao hemisférios cerebrais:• Porque houve uma correlação entre uma disfunção da função

executiva (hemisfério esquerdo/frontal/dominante), em relação ao teste neuropsicológico do Wisconsin e uma maior experiência de emoções negativas? Porque houve uma correlação entre uma disfunção de organização visual (hemisfério direito/frontal/temporal) em relação ao teste de REY e uma maior experiência de emoções positivas?

Apesar de precisarmos de mais estudos para a explicação deste fenômeno, pode–se inferir que:

A disfunção do hemisfério esquerdo (frontal) pode estar associada com respostas de emoções negativas mais intensas.

A disfunção do hemisfério direito (frontal/parietal/temporal) pode estar relacionada com respostas de emoções positivas mais intensas.

Apesar de haver controvérsias científicas, existe uma vasta literatura que defende a hipótese do sistema límbico estar conectado às estruturas do hemisfério direito fornecendo emoções negativas, enquanto estruturas similares no hemisfério esquerdo estariam gerando emoções positivas.

Neste estudo, pode-se sugerir , a partir dos prejuízos de performance no teste de cartas do Wisconsin em uma amostra com alta média de inteligência, que exista uma disfunção maior no hemisfério esquerdo do que no direito nas áreas frontais do cérebro, já que o teste das cartas requer uma dominância de mediação verbal do hemisfério esquerdo. Prejuízos funcionais no HE frontal podem se manifestar pelo aumento de atividade do HD frontal.

De forma semelhante, a diminuição da função executiva e viso-espacial (HD) medida através do teste da figura de REY, pode levar a um aumento na atividade do lobo frontal esquerdo (HE) e portanto a uma maior experiência quanto às emoções positivas.

Como alternativa, temos a indução intensa de emoções negativas como viabilizadora do neuroticismo (“cognitive noise”), o qual é associado com uma disfunção executiva, diminuição na variabilidade de respostas e no tempo de reação, refletindo nos resultados dos teste de cartas do Wisconsin. Além disso, a indução intensa do afeto positivo é pensado como forma de aumentar a flexibilidade cognitiva e reduzir a perserveração. Talvez isso ocorra em sujeitos com maior atividade no HE, inibindo a atividade do HD e levando ao prejuízo de desempenho no teste da figura de REY.

Outra possibilidade de explicação para esse resultados, seria relacionado a um déficit na atenção. Sujeitos que experenciam menos intensamente as emoções, teriam um nível menor de atenção nas imagens que a induziram.

Conclusão Os achados deste estudo enfatizam a necessidade de explicação

de experiências emocionais entre a população de controle. Estas variações podem esconder ou aumentar as diferenças (no grupo de controle) quando comparadas com uma amostra de pacientes. Por exemplo, grupos de controle contendo um alto número raro de pacientes com “relativa” disfunção no HD ou no HE e com uma elevada sensibilidade para emoções negativas ou positivas podem obscurecer ou aumentar as diferenças entre grupos de controle e pacientes com transtornos de humor. Sujeitos com respostas emocionais mais intensas podem ter também um prejuízo em atividades sociais ou vocacionais por causa da mudança de humor ou associada a um prejuízo neuropsicológico relativo (limítrofe).

Qual a intensidade de emoção?