universidade estadual de campinas instituto de...

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

ANDRÉ NUNES MARTINEZ

Padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas de Cerrado em

diferentes escalas espaciais e filogenéticas

Phylogenetic pattern of Cerrado shrub-tree communities on different spatial and

phylogenetic scales

Campinas

2018

ANDRÉ NUNES MARTINEZ



Phylogenetic pattern of Cerrado shrub-tree communities on different spatial and

phylogenetic scales

Orientador: Dr. Fernando Roberto Martins

Campinas

2018

Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da

Universidade Estadual de Campinas como parte dos

requisitos exigidos para a obtenção do título de

Mestre em Ecologia

Este arquivo digital corresponde a versão final da

dissertação pelo aluno André Nunes Martinez e

orientado pelo Professor Doutor Fernando Roberto

Martins

Dissertation presented to the Institute of Biology of

the University of Campinas in partial fullfilment of

the requirements for the degree of Master in

Ecology

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof. Dr. Fernando Roberto Martins

Dra. Lilian Patricia Sales Macedo

Dr. Leandro Cardoso Pederneiras

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no

processo de vida acadêmica do aluno.

À minha mãe, Vania, minha maior inspiração

À todos meus irmãos de quatro patas, por todo seu amor.

“Down Bend the trees quietly witnessing

Man’s journey into himself”

Lorenna McKennitt, Ages Past, Ages Hence

AGRADECIMENTOS

Primeiramente gostaria de agradecer a minha família por todos suporte e apoio que me deram

ao longo dos anos em que esta tese foi desenvolvida. Agradeço em especial meus pais, Vania

e Celso pela confiança, pelos ínumeros incentivos nós momentos difíceis e por todo suporte

que me deram nos estudos. Também agradeço muito a minha tia e madrinha Walkiria e meus

avós Aurora, Ana, Demerval e Domingos, pelos ínumeros encorajamentos ao longo deste

período.

Agradeço o meu orientador, Fernando Roberto Martins, por toda paciência, orientações e

pelas inúmeras conversas e conselhos ao longo destes anos em que desenvolvi minha

iniciação ciéntifica e o mestrado sobre sua supervisão.

Agradeço aos colegas de laboratório Everton, Lucirene e Anninha pela ajuda em diversos

momentos deste trabalho, bem como pelas conversas ao longo do dia a dia do laboratório. Ao

Everton faço um agradecimento em especial por toda ajuda na construção do banco de dados

e mapas e pelas discussões sobre diversos pontos abordados neste trabalho.

Aos todos meus amigos sou muitíssimo grato pela amizade e pelo carinho que ajuda a torna a

vida mais feliz, mas gostaria de deixar alguns agradecimentos em especial aqui registrados.

Ào Vinícius e a Natassha por terem tornado o dia a dia do mestrado em algo muito mais

alegre e memorável. Ào Felipe, Renan, João e Júlio por me acolherem ao longo deste período

e pelas inúmeras e coversas sobre a vida, universo e tudo mais nós cafés da manhã e até tarde

da noite. Ào Ricardo, Taís, Maria e Matheus por todos os finais de semana que ajudaram a

fugir da correria da vida cotidiana. À Aninha, Letícia, Vanessa e Plínio pela amizade de longa

data, pelas inúmeras conversas, jogatinas e rizadas. À Marina e a Camila sou muitíssimo grato

por todo carinho, todos os cafés, conversas no ônibus e pelos inúmeros conselhos e incentivos

ao longo destes anos. Por fim, mas nem um pouco menos importante, sou muitíssimo grato ao

Luiz por todo o companheirismo, paciência e apoio nos bons e nos maus momentos e por

todas as suas correções das inúmeras versões dos textos que culminaram nesta dissertação.

Agradeço a todos os professores e pesquisadores que avaliaram este trabalho nas diversas

etapas até sua conclusão. Às professoras Maria Fernanda Calío e Anete Pereira de Souza que

integraram meu Comitê de Acompanhamento pelas críticas e sugestões feitas ao longo do

desenvolvimento deste trabalho. À professora Maria Fernanda, juntamente com a professora

Samantha Koehler, pelas inúmeras sugestões e discussões sobre o projeto inicial desta tese

durante a disciplina de projetos ciéntificos. À Daniella Zappi, Marco Batalha e João Meira-

Neto, membro da pré-banca pelos comentários e sugestões que certamente contribuíram muito

para melhorar este trabalho.

Agradeço a UNICAMP e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia por toda a estrutura

fornecida ao longo de minha formação acadêmica. Ào CNPq e a CAPES pela bolsa de

estudos concedida para a realização desta tese.

RESUMO

O fogo tem um papel muito importante nas formações savânicas ao controlar a colonização e o

estabelecimento de especies arbóreas, como, por exemplo no Cerrado, a mais rica formação

savânica mundial. A flora arbustivo-arbórea (silvestre) do Cerrado teria se originado a partir da

flora arbórea de florestas vizinhas e hoje apresenta um forte padrão geográfico, distribuindo-se

em seis províncias florísticas. Investigamos a hipótese de que esse forte provincialismo pode

decorrer do processo de surgimento e diversificação das linhagens que compõem a flora

silvestre do Cerrado. Para isso, analisamos a riqueza e o padrão filogenético das comunidades

arbustivo-arbóreas do Cerrado em diferentes escalas. Se o fogo age como uma barreira

adaptativa ao impedir o estabelecimento de algumas linhagens de plantas, apenas alguns clados

vindos das florestas vizinhas teriam capacidade de especiar-se no Cerrado, de modo que as

comunidades arbustivo-arbóreas do Cerrado deveriam apresentar um padrão filogenético não

aleatório. Montamos uma árvore filogenética de trabalho a partir da construção de um banco de

dados com 530 comunidades em toda a extensão do Cerrado. Calculamos os índices

filogenéticos NRI e NTI para dois conjuntos de escalas espaciais (províncias e bioma) e três

escalas filogenéticas (relações entre espécies, famílias e gêneros) e comparamos a riqueza e a

divergência filogenética das comunidades por meio das métricas de betadiversidade

filogenética PhyloSor, Comdist e Comdistnt. Em todas as escalas, as comunidades não

apresentaram estrutura filogenética, predominando o padrão aleatório. A predominância do

padrão filogenético aleatório aponta para a relevância de processos aleatórios na montagem das

comunidades arbustivo-arbóreas do Cerrado. Isso sugere ausência de seleção das linhagens e

colonização inicial do Cerrado por vários gêneros e famílias de muitos clados diferentes. O

provincialismo atual da flora silvestre do Cerrado manifesta-se principalmente no nível de

espécie, havendo muitos gêneros e famílias comuns. Propomos que (1) o fogo na floresta agiria

como uma barreira que não seleciona linhagens, mas indivíduos; (2) o fogo na savana

representaria o principal controlador da especiação dos indivíduos sobreviventes que

evoluiriam adaptações de resistência ao fogo; (3) a persistência dos indivíduos na savana

dependeria também de fatores locais, como características dos solos e interações bióticas; e (4)

fatores locais e limitação da dispersão das especies teriam levado ao provincialismo das

espécies observado atualmente.

Palavras-chave: seleção de linhagens, savana, diversificação de táxons, distribuição

geográfica, papel do fogo

ABSTRACT

Fire plays a very importante role in savanic formations by controlling the colonization and

establishment of tree species, such as, for example, in the Cerrado, the richest savanic formation

in the world. The Cerrado shrub-tree (sylvan) flora would have originated from the tree flora of

neighbor florests and today has a strong geographic pattern, being distributed in six floristic

provinces. We investigated the hypothesis that this strong provincialism may have resulted from

the process of emergence and diversification of the lineages that compose the Cerrado sylvan

flora. We analyzed the phylogenetic richness and the phylogenetic pattern of Cerrado sylvan

communities on diferente scales. If fire acts like an adaptative barrier by preventing the

establishment of some plant lineages, only a few clades from the neighbor forests would be able

to speciate in the Cerrado, so the Cerrado sylvan communities should have a non-random

phylogenetic pattern. We built a phylogenetic work tree after the construction of a database of

530 communities throughout the Cerrado. We calculated the phylogenetic indices NRI and NTI

for two sets of spatial scales (provinces and biome) and three phylogenetic scales (relationship

between species, families and genera), and compared phylogenetic richness and phylogenetic

divergence through the phylogenetic beta diversity metrics Phylosor, Comdist and Comdistnt.

In all scales, the communities did not show any phylogenetic structure, the random pattern

predominating. The predominance of the random phylogenetic pattern on all the scales points

to the importance of random processes in the assembly of the Cerrado sylvan communities.

This suggests the absence of lineage selection and an initial colonization of the Cerrado by

several genera and families of diferente clades. The current provincialism of the Cerrado sylvan

flora manifests itself mainly at the species level, while many genera and families are common.

We propose that (1) forest fires would have acted as a barrier that did not select lineages, but

individuals; (2) savanna fires would be the main controller of the speciation of surviving

individuals, which would evolve fire resistance adaptations; (3) after surviving the fire, the

persistence of individuals in the savana would also depend on local factors, such as soil

characteristics and biotic interactions; and (4) local factors and limitations of species dispersal

would have lead to the current provincialism of species.

Keywords: Lineage selection, savanna, taxon diversification, geographic distribution, fire role

SUMÁRIO

Introdução .................................................................................................................................12

Material e Métodos .................................................................................................................. 16

Resultados ................................................................................................................................ 19

Discussão ................................................................................................................................. 24

Referências Bibliográficas ..................................................................................................... 29

Apêndices ............................................................................................................................... 38

Apêndice 1: Combinações de palavras-chaves ............................................................ 38

Apêndice 2: Trabalhos que compõem o banco de dados ............................................. 40

Apêndice 3: Dados das comunidades que compõem o banco de dados ...................... 49

Apêndice 4: Mapa de distribuição das comunidades ................................................... 71

Apêndice 5: Lista florística .......................................................................................... 72

Apêndice 6: Trabalhos utilizados para construção das árvores de trabalho ................139

Apêndice 7: Árvore de trabalho de relação entre as famílias ..................................... 145

Apêndice 8: Árvore de trabalho de relação entre gêneros ............................................146

Apêndice 9: Trabalhos utilizados para construção da árvore no nível de espécie........ 147

Apêndice 10: Árvore de trabalho de relação entre espécies ........................................ 150

Anexos ................................................................................................................................... 151

Anexo 1: Declação Bioética ...................................................................................... 151

Anexo 2: Deaclaração de Direito Autorais ............................................................... 152

12



André N. MARTINEZ, Fernando R. MARTINS

Introdução

O fogo é uma perturbação recorrente em muitos ecossistemas ao redor do mundo e

presente ao longo de toda a evolução das plantas terrestres (Pausas & Keeley, 2009; Pausas et

al., 2017). O calor produzido pelo fogo é danoso para muitos órgãos e tecidos vegetais, tanto

pela sua intensidade quanto pela especificidade de seu efeito, representando uma perturbação

muito severa (Pausas et al., 2018). Como seu efeito destrutivo muitas vezes atinge estruturas,

como os meristemas, que não costumam ser afetadas por outras perturbações, seria de grande

valor adaptativo a existência de estruturas ou estratégias que permitissem aos indivíduos

sobreviverem em ambientes em que eventos de fogo são recorrentes. Uma vez que a presença

de tais estruturas tende a aumentar o fitness dos indivíduos nesses ambientes (Pausas et al.,

2017, 2018), o fogo pode ser entendido como um fator seletivo que influencia a evolução das

espécies nesses locais.

As savanas são uma das formações vegetais em que a ocorrência de incêndios é

recorrente e representa uma das características dessas formações (Beerling & Osborne, 2006;

Ratnam et al., 2011). Formações savânicas ocorrem em toda a região tropical, ocupando uma

área total de 33 milhões de km², distribuída entre África, América do Sul, America Central e

Austrália (Beerling & Osborne, 2006; Murphy & Bowman, 2012), onde geralmente correm em

solos antigos pobres em nutrientes e clima com uma estação seca definida (Bond et al., 2005).

A fisionomia da vegetação é uma das características mais marcantes das formações savânicas,

consistindo de um estrato de árvores esparsas com copas descontinuas sobre um estrato

praticamente contínuo de gramíneas, sobretudo gramíneas C4 (Lehmann et al., 2011; Ratnam

et al., 2011). A ampla ocorrência das gramíneas C4 está associada ao processo de expansão e

manutenção das formações savânicas.

O surgimento das gramíneas C4 provavelmente se deu nas mesmas regiões em que

atualmente ocorrem as formações savânicas (Sage, 2004), ou seja, em áreas de temperaturas

mais elevadas, que favorecem seletivamente essa via fotossintética em relação à via C3 (Keeley

& Rundel, 2005). Sua alta capacidade fotossintética em ambientes abertos geralmente leva ao

13

acúmulo rápido de biomassa que, durante a estação seca, se converte em combustível disponível

para o fogo (Pausas & Keeley, 2009; Murphy & Bowman, 2012). Embora os eventos de fogo

acabem por destruir boa parte do corpo aéreo das gramíneas C4, a forma hemicriptofítica e o

ciclo de vida curto dessas plantas reduzem o impacto que o fogo tem sobe elas a longo prazo.

O maior impacto do fogo acaba incidindo sobre indivíduos arbustivos e arbóreos, que têm suas

partes aéreas destruídas e dependem de uma capacidade de rebrota eficiente que restabeleça tais

órgãos (Hoffmann et al., 2012; Pausas et al., 2018). Eventos recorrentes de fogo podem impedir

o crescimento de arbustos e árvores e mantê-los em um estádio juvenil, impedindo que

alcancem o estádio reprodutivo e participem da cobertura do dossel (Hoffmann & Franco, 2003;

Hoffmann et al., 2009). Portanto, o fogo reduz a capacidade de indivíduos arbóreos de

colonizarem as áreas de savana, mantendo uma vegetação de dossel aberto que favorece o

estabelecimento de gramíneas (Staver et al., 2011). Esse processo cria uma dinâmica de estados

alternativos estáveis entre as formações savânicas e florestais, na qual o fogo age como a

perturbação central que mantém e define os limites variáveis entre essas duas formações

(Hoffmann et al., 2012; Murphy & Bowman, 2012; Dantas et al., 2016).

Na região neotropical, as formações savânicas são representadas pelos Cerrados no

Brasil, os Lhanos de Moxos na Bolívia, as disjunções de savana na Amazônia, no Paraguai e

na Argentina, a Gran Sabana na Guiana e na Venezuela, os Lhanos na Colômbia e Venezuela

e as savanas costeiras na Guiana e no Suriname. A maior área é ocupada pelo Cerrado,

aproximadamente 2 milhões de quilômetros quadrados, equivalentes a 23% do território

brasileiro, além de ser a formação savânica com maior riqueza de espécies no mundo (Ratter,

1997; Furley, 1999; Kier et al., 2005). No domínio fitogeográfico do Cerrado há várias

formações, como a Floresta Estacional Semidecídua, a Floresta Estacional Decídua, as florestas

de galeria, entre outras, mas a formação predominante é a savana, chamada de Cerrado ou

Cerrado sensu lato (Graeff, 2015). A riqueza da flora das formações inseridas no domínio

fitogeográfico do Cerrado é estimada em torno de 10.000 (Myers et al., 2000) a 12.600

(Machado et al., 2008) espécies de plantas vasculares, das quais cerca de 1.000 a 2.000 espécies

compõem a flora silvestre (constituída por árvores e arbustos) do Cerrado (Castro et al., 1999;

Ratter et al., 2003).

A flora silvestre do Cerrado é relativamente bem estudada. Estima-se que 35% das

espécies sejam endêmicas, sendo muitas restritas a locais delimitados, representando um forte

provincialismo (Ratter et al., 2006). Esse provincionalismo se manifesta na existência de seis

províncias florísticas que representam as variações regionais da distribuição de espécies

14

silvestres no domínio do Cerrado (Ratter et al., 2003; Bridgewater et al., 2004). Embora o

padrão de distribuição da flora silvestre do Cerrado seja bem conhecido, ainda não há clareza

sobre como essa flora se originou.

Uma das explicações da origem da flora silvestre do Cerrado considera que este seria

uma formação primitiva que sofreu degradação por ações antrópicas, tendo ocupado no passado

uma área mais extensa (Cole, 1960; Ratter, 1997). Em contraponto, a explicação de Rizzini-

Lund-Aubréville (Rizzini, 1997; Ratter et al., 2006; Graeff, 2015) propõe que o Cerrado seria

uma formação mais recente, originariamente dominada por uma fitofisionomia florestal

(cerradão), que teria sido degradada por conta de eventos recorrentes de fogo e acrescida de

espécies das formações florestais vizinhas. Estudos mais recentes de datação com base em

filogenias e genética de populações apoiam tanto um surgimento mais recente do Cerrado

quanto uma derivação de sua flora silvestre a partir de espécies existentes nas florestas vizinhas

(Simon et al., 2009; Duputié et al., 2011; Souza-Neto et al., 2016). Estudos de formações

savânicas do continente africano também apresentaram resultados similares (Maurin et al.,

2014). Atualmente, portanto, os estudos reforçam a ideia de uma origem múltipla da flora

silvestre do Cerrado, com espécies das formações florestais mais antigas colonizando a savana

e nela originando outras espécies num processo de especiação in situ (Simon et al., 2009).

Alguns autores afirmam que, no processo de colonização e expansão da savana, o fogo

seria a barreira seletiva principal a ser superada, selecionando os indivíduos capazes de superar

ou escapar de seus efeitos, fazendo com que apenas algumas poucas linhagens com essas

características fossem capazes de se estabelecer (Pennington et al., 2006; Simon & Pennington,

2012). Esse processo tende a ter consequências diretas na composição de espécies arbustivo-

arbóreas do Cerrado, uma vez que apenas algumas linhagens teriam sido capazes de superar a

barreira imposta pelo fogo e estabelecer-se no novo ambiente da savana.

Analisar o padrão filogenético das comunidades do Cerrado é uma das maneiras pelas

quais é possível avaliar se de fato houve um processo de filtragem que afetou a composição

dessas comunidades. O padrão filogenético é uma ferramenta que fornece informações sobre

como a história evolutiva das espécies pode influenciar a montagem de uma comunidade

(Losos, 1996; Webb et al., 2002; Pausas & Verdú, 2010). Para avaliar o padrão filogenético, as

relações de parentesco entre as espécies que compõem a comunidade são investigadas (Tucker

et al., 2016). O padrão filogenético pode ser usado para realizar comparações entre diferentes

comunidades, permitindo avaliar se há diferenças entre suas histórias evolutivas e como essas

15

diferenças podem estar associadas a diferentes processos ecológicos (Graham & Fine, 2008;

Gerhold et al., 2015).

A abordagem filogenética de comunidades já foi empregada em alguns estudos

buscando esclarecer o processo de origem e diversificação da flora silvestre do Cerrado (Silva

& Batalha, 2009, 2010; Batalha et al., 2011; Cássia-Silva, 2016; Souza-Neto et al., 2016). Esses

estudos consideraram um pequeno número de comunidades muito próximas no espaço, ou

restringiram suas análises a apenas algumas linhagens. Os efeitos da escala, tanto espacial

quanto taxonômica, sobre o padrão filogenético são bastante conhecidos (Swenson et al., 2006;

Cavender-Bares et al., 2009), sendo recomendável conduzir estudos em diferentes escalas para

compor um panorama dos processos que ocorrem em cada uma delas (Cavender-Bares et al.,

2006). Comparar diferentes escalas é particularmente importante no caso do Cerrado, pois sua

grande extensão geográfica implica numa grande heterogeneidade de fatores abióticos que

podem afetar suas comunidades (Ratter, 1997; Furley, 1999). A grande área geográfica e o forte

provincialismo da flora silvestre do Cerrado levam à necessidade de considerar escalas

diferentes quando se compara o padrão filogenético entre suas comunidades.

Aqui utilizamos análises do padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas

com o objetivo de investigar como se deu o processo de diversificação das linhagens da flora

silvestre do Cerrado, tanto na escala do bioma como um todo quanto na escala de suas

províncias florísticas. Seguindo as teorias mais atuais que explicam a origem da flora silvestre

do Cerrado, esperamos que o fogo tenha desempenhado o papel de uma barreira adaptativa,

prevenindo o estabelecimento de linhagens incapazes de resistir ao seu impacto. Se o fogo teve

um papel seletivo na origem da flora silvestre do Cerrado, então apenas algumas linhagens

teriam sido capazes de sobreviver e especiar-se no Cerrado. Em consequência, esperamos

encontrar um padrão filogenético não aleatório, ou seja, que as comunidades apresentem uma

estrutura filogenética agregada, que é considerada indicativa da atuação de filtros ambientais

(Webb et al., 2002; Pausas & Verdú, 2010). Esperamos também que as diferentes províncias

florísticas do Cerrado apresentem diversidades filogenéticas e padrões filogenéticos diferentes

entre elas, uma vez que cada uma delas teria recebido linhagens diferentes de cada uma das

formações florestais vizinhas.

16

Material e Métodos

Obtenção dos dados

Para testarmos nossas hipóteses, construímos um banco de dados com levantamentos

quantitativos da flora das Savanas Neotropicais. Para isso, buscamos e selecionamos trabalhos

na literatura que se enquadrassem nos seguintes critérios: 1) a amostragem foi realizada em

áreas na província fitogeográfica do Cerrado ou em outras áreas de savana dentro do território

brasileiro; 2) o hábito de crescimento das plantas amostradas foi informado detalhadamente,

possibilitando distinguir árvores e arbustos dos demais hábitos de crescimento; 3) foram

fornecidas informações sobre a localização geográfica da área estudada ou que permitissem

saber sua localização; 4) os dados relativos ao estudo foram publicados até o final do ano de

2016. Não estabelecemos um tamanho mínimo do indivíduo amostrado, uma vez que nosso

interesse foi a ocorrência das espécies nas diferentes regiões.

Com estes critérios, realizamos buscas nas seguintes bases: Web of Science, Scielo,

Scopus e Lilacs. Para as buscas utilizamos uma série de combinações de palavras-chave

(Apêndice 1) em português e em inglês. Além das buscas na literatura, incluímos também dados

não publicados ou de difícil acesso, como trabalhos muito antigos ou teses não catalogadas

digitalmente. Para isso, entramos em contato com pesquisadores que trabalham ou tenham

trabalhado nas regiões descritas anteriormente (Apêndice 2).

Organização do banco de dados

Uma vez selecionados os trabalhos, extraímos as informações referentes à área de

amostragem e às espécies ocorrentes nessa área. Para cada área amostrada, atribuímos um

código composto de duas letras e dois números, sendo as letras referentes à abreviatura do

estado onde está localizada a área. Dessa forma, cada código tinha um conjunto de coordenadas

e uma lista de espécies associadas a ele. Nos casos em que as coordenadas não eram fornecidas

no trabalho, utilizamos as coordenadas do município no qual a área estava localizada.

Utilizamos as coordenadas para separar cada uma das áreas em cada uma das seis províncias

florísticas propostas por Ratter et al. (2003) (Apêndice 3 e 4).

A lista das espécies arbustivo-arbóreas que compõem o banco de dados foi revisada,

sendo os nomes atualizados e corrigidos segundo as listas de espécies online dos portais Flora

do Brasil (disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br) e do Missouri Botanical Garden

(disponível em http://tropicos.org). Feitas as correções, as espécies foram organizadas em suas

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respectivas ordens e famílias, seguindo a classificação proposta pelo APG IV (2016) (Apêndice

5).

Construção da árvore de trabalho

Para a construção de todas as árvores de trabalho, utilizamos apenas os registros que

foram identificados completamente até o nível de espécie. Estabelecemos as relações entre as

famílias conforme Stevens (2001). Construímos as relações entre os gêneros seguindo as

relações mais atuais aceitas para cada gênero na literatura (Apêndice 6) e o princípio da

parcimônia quando os gêneros eram considerados polifiléticos. Nos casos em que as relações

de um gênero com o restante dos gêneros da família ainda não haviam sido elucidadas,

colapsamos o ramo daquele gênero na árvore de trabalho. Estabelecidas as relações

filogenéticas, construímos três árvores de trabalho, uma até o nível de família, uma até o nível

de gênero, e outra até o nível de espécie, utilizando o software Mesquite (Maddison &

Maddison, 2001) (Apêndices 7 e 8). Para ambas as árvores filogenéticas, os nós foram datados

tomando por base os valores propostos por Magallón et al. (2015). Para a árvore de gêneros,

utilizamos a datação proposta por outros trabalhos que avaliaram as relações dentro de famílias

especificas (Apêndice 6), caso a datação proposta por esses trabalhos não conflitasse com a

proposta por Magallón et al. (2015). O comprimento dos ramos foi estimado com auxílio do

módulo BLADJ do software PHYLOCOM 4.1 (Webb et al., 2008).

Para a árvore no nível de espécies, utilizamos o pacote S.PhyloMaker desenvolvido por

Qian & Jin (2016) para construir uma árvore inicial. Posteriormente, melhoramos a resolução

dessa árvore utilizando dados da literatura, seguindo o mesmo procedimento que adotamos para

os gêneros e as famílias (Apêndices 9 e 10).

Análise dos dados

Utilizamos duas escalas de agrupamento das comunidades: 1) a escala das províncias,

seguindo o esquema de agrupamento em seis províncias (Ratter et al. 2006); e 2) a escala do

bioma, agrupando todas as comunidades de todas as províncias. Na escala das províncias,

realizamos comparações par a par dos índices de diversidade filogenética de cada província. Na

escala do bioma, avaliamos o padrão geral da diversidade filogenética das províncias como

parte de um todo. Utilizamos essas escalas para as análises da árvore de famílias e da árvore de

gêneros. Optamos por trabalhar com duas escalas espaciais e três escalas filogenéticas para ter

uma ideia mais completa dos processos que podem ocorrer em cada uma delas, uma vez que o

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padrão filogenético tende a ser influenciado pela resolução dessas duas escalas (Cavender-

Bares et al., 2009).

Calculamos dois índices de diversidade filogenética: o Nearest Relative Index (NRI) e

o Nearest Taxon Index (NTI). Estes índices diferem na forma como consideram a topologia da

árvore filogenética. O NRI considera a porção mais basal da árvore, avaliando a distância entre

todos os táxons que compõem a comunidade. O NTI considera a parte mais terminal da árvore,

realizando comparações apenas entre ramos terminais próximos. Valores positivos ou negativos

para esses índices indicam que a árvore apresenta uma estrutura filogenética agregada ou

dispersa, respectivamente (Weeb et al. 2002). Em conjunto, os dois índices fornecem uma boa

caracterização do padrão filogenético da árvore de trabalho. Para o cálculo desses índices,

utilizamos a fórmula proposta por Webb et al. (2002).

Para avaliar se o valor dos índices difere de um padrão filogenético aleatório, é

necessário comparar seu resultado com modelos nulos. Para isso, utilizamos o modelo nulo

independentswap presente nas funções ses.mpd (NRI) e ses.mntd (NTI) do pacote picante

(Kembel et al., 2010). Utilizamos esse modelo, uma vez que Hardy (2008) já demonstrou por

meio de simulações que ele apresenta um baixo erro do tipo I (falso positivo). Uma comunidade

possui uma estrutura filogenética quando os valores dos índices calculados estiverem abaixo de

2,5% ou acima de 97,5% dos valores obtidos com os modelos nulos; caso contrário, a

comunidade não possui estrutura filogenética, e o padrão de sua árvore é aleatório. Realizamos

essas análises no ambiente estatístico “R” (R core team 2016).

A análise descrita acima foi feita para cada uma das comunidades isoladamente. Então,

para avaliar o padrão filogenético predominante em cada uma das escalas que adotamos, foi

necessário testar quão significativo foi o número de comunidades que apresentaram um dado

padrão naquela escala. Para isso, aplicamos um teste binomial utilizando a função binom.test

do pacote stats (R core team 2016) para testar se a proporção de comunidades com um dado

padrão filogenético naquela escala foi maior do que 0.5 (50%). Nos casos em que a proporção

de comunidades filogeneticamente estruturadas foi menor do que 50%, consideramos que um

padrão aleatório era o que predominava naquela escala.

Para avaliar se havia diferenças entre as províncias, utilizamos algumas métricas de beta

diversidade filogenética. Utilizamos a metríca PhyloSor para avaliar a riqueza filogenética

compartilhada entre as comunidades e as métricas de divergências Comdist e Comdistnt para

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avaliar as diferenças do padrão filogenético entre as comunidades (Tucker et al., 2016). A

métrica PhyloSor é um análogo do índice de Sorensen utilizado na diversidade taxonômica. Ela

avalia a fração partilhada de comprimento de ramos entre duas comunidades: quanto maior a

fração compartilhada entre as comunidades, mais próximo de 1 o índice se aproxima. As

métricas Comdist e Comdistnt avaliam as distâncias par a par entre as espécies da mesma forma

que as métricas NRI e NTI, mas compara a distância par a par entre as espécies de uma

comunidade com as de outra comunidade. Para essas análises utilizamos as funções phylosor,

comdist e comdistnt todas do pacote picante (Kembel et al., 2010).

Resultados

Encontramos 166 estudos, que levantaram 530 comunidades assim distribuídas em cada

uma das seis províncias: Centro (C) com 78 comunidades; Centro-Ocidental (CW) com 132

comunidades; Amazônica Disjunta (DA) com 66 comunidades; Ocidental Mesotrófica (FWM)

com 12 comunidades; Nordeste (NE) com 210 comunidades; e Sudeste (S) com 32

comunidades. Juntando os dados dessas comunidades, obtivemos uma lista com 1731 espécies

de 502 gêneros e 101 famílias diferentes (Apêndice 5). Desses táxons, 21 famílias (21%), 206

gêneros (41%) e 1060 espécies (61%) ocorreram em apenas uma das seis províncias, ao passo

que 41 famílias (41%), 66 gêneros (13%) e 38 espécies (2%) ocorreram em todas as seis

províncias (Tabela 1).

Diferentemente do que esperávamos, encontramos um padrão filogenético aleatório

tanto na escala das províncias quanto na escala do bioma, indistintamente para espécies, gêneros

e famílias. Na escala do bioma, e apenas no nível de gênero, uma das 530 comunidades

apresentou estrutura filogenética, e nenhuma das comunidades apresentou qualquer estrutura

no nível de espécie ou família. Na escala das províncias, poucas comunidades apresentaram

uma estrutura agregada ou dispersa, a proporção de comunidades com alguma estrutura

filogenética não passou de 20% em qualquer província (teste binomial p>0.05; Tabelas 2, 3, e

4). Portanto, consideramos que o padrão aleatório foi o predominante em cada uma das

províncias e no bioma do Cerrado como um todo, independentemente da escala filogenética

avaliada.

As análises de betadiversidade filogenética indicaram que o conjuto de comunidades

que compõem cada província possui uma riqueza filogenética nem muito similar, nem muito

20

diferente entre si (Figura 1). Quanto à riqueza filogenética, há uma aparente separação em dois

grupos, um formado pelas províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental, no qual as

comunidades são mais similares entre si; e outro formado pelas províncias Ocidental

Mesotrófica, Amazônica Disjunta e Nordeste, onde as comunidades de cada província são

menos similares entre si. A distribuição das métricas de divergência tambem mostraram um

agrupamento similar: as províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental apresentaram uma

distribuição de valores muito similares entre si. Das demais províncias, a Amazônica Disjunta

foi a província na qual as comunidades apresentaram maiores diferenças entre si, o que pode

ser evidenciado pelo tamanho de seu intervalo de confiança e seu posicionamento em relação

às outras províncias.

Tabela 1. Número de gêneros, famílias e espécies compartilhados entre as províncias florísticas do Cerrado:

Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica

Disjunta (DA). Os valores nas intercecções de uma província com ela mesma correspondem ao número de gêneros,

famílias ou espécies que ocorrem exclusivamente naquela província (em negrito). O total de gêneros, famílias e

espécies encontrados em cada província esta indicado na ultima linha.

Gêneros Famílias Espécies

Províncias S C CW FWM NE DA S C CW FWM NE DA S C CW FWM NE DA

S 30 3 215

C 161 4 61 0 235 80

CW 109 182 20 64 61 0 263 316 141

FWM 183 111 133 14 53 51 59 0 96 110 148 38

NE 196 175 233 135 122 64 59 73 59 14 246 311 393 148 509

DA 109 99 127 90 136 16 54 49 57 52 57 4 78 78 111 70 114 77

Total 257 208 293 159 411 163 74 64 78 62 92 66 560 484 656 215 1014 223

21

Tabela 2. Resultados das análises do padrão filogenético considerando as relações filogenéticas até o nível de

espécie para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-

Ocidental (CW), Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Os resultados estão

apresentados considerando o índice calculado (NRI, índice de parente mais próximo e NTI, índice do táxon mais

próximo), o tipo de padrão filogenético (agregado, disperso ou aleatório). N indica o número de comunidades

amostradas e Médio indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.

Espécies

Província N NRI NTI

Agregado Disperso Aleatório Médio Agregado Disperso Aleatório Médio

S 32 3 2 27 0.2058 2 0 30 0.2860

C 78 1 0 77 0.1301 0 0 78 0.0521

CW 132 1 0 131 0.0907 0 0 132 0.1392

FWM 12 0 0 12 -0.0306 0 0 12 -0.0137

NE 210 0 0 210 0.0760 1 0 209 0.1150

DA 66 1 1 64 0.2180 4 1 61 0.2770

Cerrado 530 0 0 530 0.0978 0 0 530 0.1048


gênero para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-



próximo), o tipo de padrão filogenético (agregado, disperso ou aleatório) e a porcentagem de comunidades com

uma estrutura filogenética considerada significativa (%). N indica o número de comunidades amostradas e Médio

indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.

Gêneros



S 32 4 3 25 0.3551 2 0 30 0.3689

C 78 2 2 74 0.1609 0 0 78 0.1854

CW 132 2 0 130 0.1424 0 0 132 0.1866

FWM 12 0 0 12 -0.0042 0 0 12 0.1789

NE 210 1 0 209 0.1299 3 0 207 0.2457

DA 66 4 0 62 0.2399 5 1 60 0.3351

Cerrado 530 0 0 530 0.0889 1 0 529 0.1754

22


família para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-



próximo), o tipo de estrutura filogenética (Agregado, Disperso e Aleatório) e a porcentagem de comunidades com

uma estrutura filogenética considerada significante (%).N indica o número de comunidades amostradas e Médio

indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.

Famílias



S 32 3 0 29 0.1395 2 1 29 0.2705

C 78 7 4 67 0.0945 2 0 76 0.1715

CW 132 1 2 129 0.0770 1 2 129 0.0724

FWM 12 1 1 10 -0.0154 0 0 12 0.0538

NE 210 2 1 207 0.1051 2 2 206 -0.0365

DA 66 1 0 65 0.0052 2 0 64 0.1175

Cerrado 530 0 0 530 0.0819 0 0 530 0.0316

23

Figura 1. Bloxplots da distribuição dos valores obtidos nas análises de betadiversidade filogenética: Phylosor (A),

Comdist (B) e Comdistnt (C) considerando a relações filogenéticas das comunidades ao nível de espécie em cada

uma das seis províncias florísticas do Cerrado: Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Ocidental

Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Nenhuma província apresentou uma riqueza

A

B

C

24

filogenética igual às demais, porém as províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental são formadas por

comunidades com uma riqueza filogenética mais similar entre si. O padrão filogenetico aleatório predomina em

todas as seis províncias, mas as comunidades que compõem as províncias Nordeste, Ocidental Mesotrófica e

Nordeste apresentam uma divergência maior entre si, ao passo que as comunidades das províncias Sudeste, Centro

e Centro-Ocidental apresentam uma divergência muito similiar.

Discussão

Em nossas análises, não encontramos uma estrutura filogenética em nenhuma das

escalas espaciais ou filogenéticas, mas predomínio do padrão aleatório nas escalas de província

florística e do Cerrado como um todo e em todas as escalas filogenéticas. No padrão

filogenético aleatório, as distâncias filogenéticas entres os táxons não diferem das que seriam

esperadas ao acaso. Isso indica que, embora haja um bom número de clados compartilhados

entre as comunidades, não há predomínio de qualquer clado na flora silvestre do Cerrado, pois

o predomínio de grupos de espécies de poucos clados levaria a um padrão filogenético

estruturado, diferente do aleatório. A ausência de estrutura filogenética em diferentes escalas

advoga contra o papel do fogo como agente seletivo de linhagens a partir da flora arbórea de

florestas vizinhas. O encolhimento da área ocupada por florestas nos episódios de expansão da

savana teria decorrido da morte de indivíduos ou de topkill das árvores e não da seleção de

linhagens pelo fogo. Mas, no novo ambiente da savana, o fogo seria o principal controlador da

evolução de estratégias de resistência nos indivíduos sobreviventes, levando à sua especiação

in situ. Fatores locais, como características dos solos e interações bióticas poderiam atuar como

forças seletivas secundárias, que, em sinergia com limitações da dispersão, poderiam restringir

a ocorrência de espécies, gerando o provincialismo observado atualmente no Cerrado.

De maneira geral, um padrão filogenético aleatório pode indicar a ação de diferentes

processos na montagem da comunidade. Seguindo a explicação clássica proposta por Webb et

al. (2002), o padrão aleatório indicaria que a exclusão competitiva seria a força estruturadora

central. Porém, esta não é a única intepretação possível. Considerando o grande número de

táxons (102 famílias, 502 gêneros e 1731 espécies) com que trabalhamos, é possível que o

padrão aleatório seja um resultado de processos distintos atuando em linhagens distintas que,

quando analisadas em conjunto, não mostram a predominância de nenhum desses processos

(Kembel & Hubbell, 2006; Pausas & Verdú, 2010), levando à falta de estrutura filogenética.

Uma terceira interpretação seria a de que os processos estocásticos, como os relacionados à

25

capacidade de dispersão e a eventos estocásticos, seriam os preponderantes na montagem das

comunidades (Swenson et al., 2006; Cavender-Bares et al., 2009).

Julgamos que, no caso do Cerrado, é pouco provável que a ausência de estrutura

filogenética pudesse decorrer da exclusão competitiva. Se a exclusão competitiva fosse o fator

central na montagem das comunidades do Cerrado, seria esperado que as espécies que

coexistem na mesma comunidade diferissem em seus caracteres como resultado do

deslocamento de seus nichos por exclusão competitiva. Porém, no Cerrado a grande maioria

das espécies da flora silvestre apresenta caracteres muito similares, que podem ser entendidos

como convergências evolutivas que surgiram múltiplas vezes em várias linhagens diferentes

(Simon & Pennington, 2012; Laureto & Cianciaruso, 2015). Para avaliar se a ausência de

estrutura filogenética nas comunidades arbustivo-arbóreas do Cerrado decorre de processos

distintos agindo sobre muitas linhagens diferentes ou da atuação de processos estocásticos, é

necessário investigar linhagens especificas e como estão distribuídas dentro das comunidades.

Ainda há poucos trabalhos que avaliaram o padrão filogenético de diferentes linhagens

do Cerrado tomadas isoladamente. Isso torna difícil avaliar a possibilidade de que o padrão

aleatório que encontramos seja devido a processos distintos atuando em diferentes linhagens.

Souza-Neto et al. (2016) avaliaram o padrão filogenético da subfamília Caesalpinioideae

(Fabaceae) e encontraram que duas das três fisionomias de Cerrado estudadas apresentaram

estrutura filogenética agregada. Considerando que Fabaceae foi a família com maior número

de espécies e gêneros em nosso banco de dados, podemos supor que muitas das demais

linhagens que ocorrem no Cerrado deveriam ter estrutura filogenética dispersa, de modo que a

contraposição entre as estruturas filogenéticas agregadas de Fabaceae e as estruturas dispersas

de muitas outras linhagens resultasse numa estatística indicando um padrão aleatório para a

comunidade. Mas, essa é apenas uma especulação, pois não há informação sobre o padrão

filogenético de outras linhagens do Cerrado além das da subfamília Caesalpinioideae.

Quanto à distribuição das linhagens entre as comunidades, os resultados das analises de

betadiversidade filogenética mostram que, de maneira geral, as comunidades de cada província

têm similaridade intermediária, isto é, não são muito similares nem muito dissimilares. Isso

indica que as comunidades compartilham um número considerável de espécies e linhagens, o

que torna pouco provável, ao menos para a escala das províncias, que as diferenças entre as

linhagens resultassem num padrão filogenetico não aleatório.

26

Avaliar o efeito de processos estocásticos requer a investigação de outras escalas

espaciais para poder atribuir a ausência de estrutura filogenética a esses processos (Cavender-

Bares et al., 2009). Silva et al. (2009, 2010) encontraram o predomínio do padrão filogenético

aleatório nas comunidades de Cerrado das províncias Sudeste e Central e a presença de estrutura

dispersa em apenas algumas comunidades dentre as mais perturbadas pelo fogo. Cássia-Silva

(2016) comparou o padrão filogenético entre comunidades de Campo Rupestre e comunidades

de Cerrado próximas e obteve uma preponderância do padrão aleatório nas comunidades de

Cerrado. Avaliando nossos resultados em conjunto com os resultados desses autores,

concluímos que as comunidades de Cerrado tendem a apresentar um padrão filogenético

aleatório. Esse fato advoga favoravelmente ao predomínio de processos aleatórios na montagem

das comunidades de Cerrado. Por outro lado, a ocorrência de estrutura filogenética dispersa em

escalas mais finas (Silva et al. 2009, 2010) é um indicativo de que alguns processos ocorrem

apenas localmente, possivelmente por conta de fatores abióticos (como o solo, por exemplo) ou

bióticos (como herbivoria e doenças, por exemplo).

O fato de termos encontrado um padrão aleatório em todas as escalas que analisamos

vai contra o que muitos autores têm encontrado. Outros autores que avaliaram comunidades

vegetais em mais de uma escala geralmente encontraram uma tendência de o padrão

filogenético tornar-se cada vez mais agregado conforme aumenta a escala filogenética ou

espacial (Swenson et al., 2006; Cavender-Bares et al., 2009). À medida que as escalas

aumentam, mais espécies de diferentes clados que tenham surgido e se diversificado naquela

região (especiação in situ) são incluídas, o que tende a gerar um padrão filogenético agregado.

A literatura descarta a especiação in situ nas escalas de famílias e gêneros no Cerrado, mas tal

fenomeno deveria ser dectectado na escala de espécies. No Cerrado, as espécies teriam se

especiado in situ (Simon et al. 2009), mas os gêneros teriam vindo das formações vizinhas,

especialmente de formações florestais atlânticas e amazônicas (Rizzini, 1962; Heringer et al.,

1977; Hoffmann & Franco, 2003; Antonelli et al., 2018). Como resultado, a flora silvestre do

Cerrado apresenta apenas o gênero Camarea (família Malpighiaceae, Vieira et al. 2018, in

press) e nenhuma família exclusiva (Eiten, 1972; Castro et al., 1999). Porém, considerando o

forte provincialismo florístico do Cerrado, seria esperado que o padrão filogenético diferisse

entre as províncias, o que não encontramos em nossos resultados.

A divisão do Cerrado em províncias florísticas foi proposta por Ratter et al. (2003) como

uma forma de separar agrupamentos regionais das várias espécies da flora silvestre do Cerrado.

A divisão proposta por Ratter et al. (2003) foi investigada por Bridgewater et al. (2004) por

27

meio análises de betadiversidade, que confirmaram as diferenças, especialmente da província

Amazônica disjunta em relação às demais. Os resultados de nossas análises de betadiversidade

filogenética também mostram diferenças na composição de espécies entre as províncias, porém,

embora a composição de espécies (Ratter et al. 2003, Bridgewater et al. 2004) e o ambiente (de

Lemos & Pinto, 1976) sejam muito diferentes entre as províncias do Cerrado, todas elas têm

padrão filogenético aleatório: independentemente das espécies que ocorrem em cada província

florística, as distâncias filogenéticas entre as espécies, gêneros ou famílias não são maiores nem

menores das que seriam esperadas ao acaso. Embora ocorra grande diferença de composição de

espécies entre as províncias, há um bom número de linhagens que são compartilhados entre

elas, como indica o número de gêneros e famílias compartilhados. Considerando que um grande

número de espécies da flora silvestre apresenta distribuição restrita a apenas algumas

localidades (Castro et al. 1999, Ratter et al., 2006), mas grande parte dos gêneros e famílias é

comum às províncias, é provável que a origem das linhagens seja politópica, isto é, vinda de

muitos locais. Ao longo do extenso limite da savana com a floresta, indivíduos de diferentes

táxons das formações florestais teriam conseguido colonizar áreas de Cerrado localizadas em

diferentes regiões geográficas. Além de politópica, é também provável que a origem da flora

silvestre do Cerrado seja policrônica, isto é, os eventos de expansão da savana e retração da

floresta teriam ocorrido várias vezes em regiões geográficas diferentes, como demonstrado para

espécies de Eupatorieae (Asteraceae) por Riveira et al. (2016).

Nossos resultados também questionam o papel do fogo como barreira adaptativa. A

ocorrência de estruturas morfológicas e modos de vida semelhantes nas diferentes espécies

silvestres do Cerrado é vista como adaptações evoluídas in situ que promovem resistência aos

impactos do fogo (Ratter, 1997; Simon et al. 2009, Hoffmann et al., 2012; Simon & Pennington

2012, Pausas et al., 2018). Vários estudos têm demonstrado a importância dessas estratégias

para a recuperação dos indivíduos após eventos de fogo (Hoffmann et al., 2003, 2009; Dantas

& Pausas, 2013). Se essas estratégias de resistência ao fogo evoluíram in situ e levaram ao

surgimento das espécies silvestres atuais do Cerrado, então essas espécies não chegaram na

savana vindas de outras formações, mas se especiaram a partir de estoques iniciais (Simon &

Pennington, 2012). De fato, admite-se que a savana se originou em áreas anteriormente

ocupadas por floresta (e.g. Beerling & Osborne 2006), em episódios de alteração do clima para

condições mais secas e de eventos geológicos, durante os quais a floresta se encolhia enquanto

a savana se expandia (e.g. Romero, 1986; Gouveia et al., 2002; Ortiz-Jareguizar & Cladera,

2006; Hughes et al., 2013). O encolhimento da área ocupada por floresta podia ocorrer por

28

morte de árvores (Beerling & Osborne 2006) ou por topkill (Hoffmann et al., 2009). Em ambos

casos, o dossel da floresta se abriria, permitindo a entrada de luz e a colonização por gramíneas.

No caso de morte de árvores, nem todas teriam morrido, restando árvores remanescentes que

teriam constituído os estoques iniciais que se diversificaram especialmente a partir de 10

milhões de anos antes do presente (Simon et al. 2009). No caso de topkill, a penetração de luz

até o chão da floresta permitiria a invasão por gramíneas. Ambos os casos criariam condições

para o surgimento de um novo ambiente: a savana. Nesse novo ambiente, incêndios passaram

a ser recorrentes (Beckage et al., 2009), estações secas tornaram-se mais severas (Cerling et al.,

1997; Bueno et al., 2017), os solos sofreram rápido processo de empobrecimento em nutrientes

e acidificação (e.g. Sarmiento et al., 1985), passou a haver intensa competição entre gramíneas

e plântulas de árvores (Ratajczak et al., 2017) e grande pressão de herbivoria (da Silva &

Batalha, 2011; Verstraete et al., 2017), levando à especiação in situ dos estoques iniciais. Simon

& Pennington (2012) afirmaram que os estoques iniciais da flora silvestre do Cerrado não eram

pré-adaptados contra o fogo e que as adaptações de resistência ao fogo evoluíram depois, isto

é, in situ (Simon et al. 2009).

Então, a questão que se coloca é: que características teriam permitido que algumas

árvores pudessem sobreviver no novo ambiente da savana, se a maioria das árvores estaria

morrendo e provocando o encolhimento da floresta? A ausência de uma estrutura filogenética

em nossos dados sugere que não teria havido seleção de linhagens com atributos específicos de

resistência ao fogo, concordando com Simon et al. (2009) e Simon & Pennington (2012). Diante

disso, surge uma nova questão: se tantas linhagens diferentes foram capazes de desenvolver

atributos relacionados à resistência ao fogo, seria então o fogo de fato uma barreira seletiva?

Apenas nossos dados não são suficientes para responder a essa questão, mas, de maneira geral,

eles parecem concordar com a hipótese de Simon & Pennington (2012) de que o fogo seria uma

barreira seletiva fraca devido à facilidade com que as adaptações relacionadas a ele parecem ter

sido desenvolvidas por diferentes linhagens advindas dos ambientes vizinhos onde não há

ocorrência frequente de fogo.

Em conclusão, sugerimos que o fogo não tenha sido barreira para a mudança de nicho

de espécies da floresta para o cerrado. O fogo teria selecionado indivíduos, matando algumas

árvores e não outras, podendo estas serem ou não da mesma espécie (e.g. Michaletz et al., 2007;

Midgley et al., 2011). O fogo é ubíquo em florestas tropicais (Trenberth & Hoar, 1996), mas

florestas em solos arenosos são mais susceptíveis ao fogo (Peres, 1999)e árvores com maior

disponibilidade de água são menos queimadas (Midgley et al., 2011). O fogo não queima a

29

floresta de modo homogêneo, mas deixa manchas sem queimar (Cochrane & Schulze, 1999).

Durante o fogo, a casca é uma proteção, mas sua espessura e estrutura dependem da espécie e

da idade, isto é, do tamanho da árvore (Uhl & Kauffman, 1990). Quase todas as árvores com

até 2 cm de DBH (diâmetro à altura do peito) morrem durante um incêndio, mas poucas árvores

com DBH ≥ 40 cm são mortas (Peres 1999), embora as árvores possam continuar morrendo

mesmo após dois anos do incêndio (Cochrane & Laurance, 2002). Além disso, espécies com

populações localmente mais abundantes têm maior chance de sobreviver (Balch et al., 2013).

Em conjunto, esses resultados indicam que o fogo seleciona muito mais indivíduos com certas

características biofísicas (Michaletz et al., 2007) que linhagens. Considerando que o Cerrado

ocupa atualmente 22 milhões de quilômetros quadrados e que a savana sul-americana chegou a

ocupar uma área muito maior em certas épocas passadas (Bueno et al., 2017), propomos que

alguns indivíduos de qualquer táxon arbóreo da floresta em retração poderiam sobreviver ao

fogo e sobreviver no novo ambiente da savana. Porém, nesse novo ambiente o fogo seria um

dos fatores de maior importância dirigindo a especiação in situ. Considerando que as adaptações

de resistência ao fogo sejam passos evolutivos relativamente simples de serem tomados, esses

indivíduos teriam se especiado in situ (Simon et al. 2009, Simon & Pennington 2012). Porém,

a sobrevivência ao fogo por si só não garantiria a persistência dos indivíduos no novo ambiente

da savana, pois condições do solo podem ser muito limitantes (Haridasan, 2008), levando à

limitação da distribuição de espécies e às várias fisionomias do Cerrado (Lopes & Cox, 1977;

Oliveira-Filho et al., 1989). Sugerimos que essas limitações sejam pressões locais, que

restringiriam a distribuição das espécies capazes de sobreviver aos episódios de fogo e que

levariam à estruturação filogenética de algumas comunidades locais, explicando os poucos

casos em que encontramos estruturas filogenéticas agregadas. Além do fogo e do solo, devem

ser considerados também os processos estocásticos, como, por exemplo, a limitação da

dispersão e interações bióticas. A ação sinérgica dessas condições levaria tanto ao forte

provincialismo da flora silvestre do Cerrado quanto à ausência de estrutura filogenética em

quase todas as suas comunidades.

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38

APÊNDICES

Apêndice 1: Combinações de palavras chaves

Descrição: Combinações de palavras chaves utilizadas para a busca de trabalhos para a

montagem do banco de dados utilizado neste estudo.

Primeira palavra Segunda palavra Terceira palavra

“cerrado” “stricto sensu e senso”

“restrito”

“vegetação”

“vegetation”

“denso” “dense” “Fitossociologia”

“phytosociology”

“Rupestre” “Vegetação arbórea”

“tree vegetation”

“ralo”

“cerradão”

“savanna” (“savanna”), “savana

gramíneo-lenhosa” (“grassy-woody

savanna”), “savana florestada”

(“Forested savanna”), “savana

arborizada” (“savanna woodland”)

“savana arbóreo-arbustiva”

(“parkland savanna”), “savana

arbustiva” (“shrubland savanna”),

savana parque (“grassland

savanna”), “savana estépica”

(“savanna-steppe”)

“neotropical”

(“neotropic”)

“componente arbóreo”

“arboreal component”

“tropical” (“tropic”) “Árvores” (“tree”)

Sul americana “flora”

39

Primeira palavra Segunda palavra Terceira palavra

Gran-sabana Venezuela “florística”

“floristic”

Colômbia “estrutura” “structure”

Guiana “comunidade”

“community”

Lhanos Venezuelanos

Colombianos

Bolívia

Guiana

Chacos Argentino

Guiana

40

Apêndice 2: Trabalhos que compõem o banco de dados

Descrição: Lista de trabalhos utilizados para a construção do banco de dados de comunidades

do Cerrado. Os dados das comunidades amostradas em cada trabalho podem ser encontrados

no Apêndice 3.

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