universidade federal do rio grande do norte centro …€¦ · jÚlia fanny de jesus resende...

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA

DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA

JÚLIA FANNY DE JESUS RESENDE

AVALIAÇÃO DO DESEMPENHO DA MACROALGA Gracilariopsis

tenuifrons EM UM SISTEMA DE AQUICULTURA MULTITRÓFICA COM

RECIRCULAÇÃO

NATAL/RN

NOVEMBRO, 2019




RECIRCULAÇÃO

Monografia apresentada ao Departamento de Ecologia,

da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como

requisito para obtenção do título de Bacharel em

Ecologia.

ORIENTADORA: PROFª. DRª. ELIANE MARINHO SORIANO

CO-ORIENTADORA: DRª. MARCELLA ARAÚJO DO AMARAL CARNEIRO

NATAL/RN

2019

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson -

Centro de Biociências - CB

Resende, Júlia Fanny de Jesus.

Avaliação do desempenho da macroalga Gracilariopsis tenuifrons

em um sistema de aquicultura multitrófica com recirculação /

Júlia Fanny de Jesus Resende. - Natal, 2019. 48 f.: il.

Monografia (Graduação) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Graduação em Ecologia. Orientadora: Profa. Dra. Eliane Marinho Soriano.

Coorientadora: Dra. Marcella Araújo do Amaral Carneiro.

1. Algas marinhas - Monografia. 2. Biorremediação -

Monografia. 3. Qualidade de água - Monografia. 4. Sistema de Aquicultura Recirculante (RAS) - Monografia. I. Soriano, Eliane

Marinho. II. Carneiro, Marcela Araújo do Amaral. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 582.272

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351




RECIRCULAÇÃO

Monografia apresentada ao Departamento de Ecologia,

da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como

requisito para obtenção do título de Bacharel em

Ecologia.

Aprovada em: 29/11/ 2019

MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA

_________________________________________________________________

Profª. Drª. Eliane Marinho Soriano (Orientadora)

Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL) – Centro de Biociências

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

_________________________________________________________________

Prof. Dr. Marcos Rogério Câmara (Membro)

Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL) – Centro de Biociências


_________________________________________________________________

MSc. Felipe de Oliveira Fernandes (Membro externo)

Departamento de Ecologia – Centro de Biociências


AGRADECIMENTOS

À minha orientadora, a professora Eliane Marinho Soriano, pela paciência, pela

amizade e pelo conhecimento compartilhado ao longo de sua orientação.

À minha co-orientadora, Marcella Araújo do Amaral Carneiro, pela paciência,

amizade, conselhos e por todo tempo que dedicou a me ajudar para realização deste

trabalho.

A Sérgio Oliveira, pelo ensino e por todo tempo que dedicou a me ajudar para

realização deste trabalho.

Aos amigos do Laboratório de Macroalgas (Beatriz, Felipe, Henrique, Marcelle)

pela amizade, companheirismo, paciência, conselhos e ajuda a desenvolver esse

trabalho.

À minha amiga de curso, Raiane Vital, por ser além de amiga, ser psicóloga,

aguentar meus dramas e me ajudar nos momentos que mais precisava.

À minha família, em especial, à minha tia Marlene por toda força e toda ajuda

durante minha vida.

Aos professores do curso de Ecologia e aos professores e funcionários,

principalmente ao Bruno, do Departamento de Oceanografia e Limnologia pela

formação acadêmica.

RESUMO

O uso de um sistema de aquicultura recirculante, integrando macroalgas, vem

sendo utilizado como uma ferramenta para tornar os cultivos mais produtivos,

sustentáveis e com menos risco para saúde dos animais. Diante desse contexto, o

objetivo desse estudo foi verificar o desempenho de Gracilariopsis tenuifrons em um

sistema de cultivo com Litopenaeus vannamei, utilizando recirculação de água. Para

isso, as espécies foram cultivadas durante 4 semanas, sendo avaliadas as variáveis

físico-químicas da água (temperatura, salinidade, pH, material em suspensão, NO2-,

NO3-, NH4

+, PO43-) bem como o desenvolvimento dos organismos testados (biomassa e

TCR). O modelo experimental foi composto por um tanque de cultivo (220 L) com

camarões adultos (45 ind.m-2) interligados, por gravidade, a um tanque de sedimentação

(190 L) e, em sequência, a quatro tanques (100 L) contendo a macroalga (500 g.m-2).

Um reservatório com uma bomba submersa foi utilizado para promover a recirculação

da água no sistema. Foram utilizados três tanques de algas como controle (água do mar

sem enriquecimento). Como resultados alcançados, dentre as variáveis físico-químicas

da água, as concentrações de NH4+ foi o que mais influenciou o desenvolvimento da

alga. As concentrações mais elevadas foram registradas nos tanques de camarão (39,81

mol. L-1 ± 6,16), com reduções significativas nas saídas dos tanques das algas em

todos os períodos amostrais. Desta forma, o enriquecimento da água favoreceu o

desenvolvimento da alga, promovendo um aumento de 39,42% de sua biomassa na

primeira semana (697,1 g.m-2 ± 20,9), além de taxas de crescimentos de até 4,08 %.d-1 ±

0,38. Além disso, essa espécie foi capaz de aumentar cerca de 4,8 vezes o seu conteúdo

de N tecidual durante o experimento. Quando comparados os resultados obtidos no

controle, constatamos que o desempenho de Gp. tenuifrons foi significativamente

superior no cultivo multitrófico em todos os aspectos. O camarão não foi afetado pelo

tipo de cultivo, sendo registrado uma evolução constante nos valores de biomassa, com

taxa de sobrevivência de 100% ao final do experimento. Deste modo, podemos concluir

que Gp. tenuifrons pode ser considerada uma excelente candidata como integrante de

cultivos multitróficos utilizando recirculação de água, apresentando elevado potencial

biorremediador dos principais metabólitos produzidos pelo cultivo de camarão.

Palavras-chaves: Algas marinhas. Biorremediação. Qualidade de água. Sistema de

Aquicultura Recirculante (RAS).

ABSTRACT

The use of a recirculating aquaculture system, integrating seaweeds, has been

used as a tool for making cultivations more productive, sustainable and with less risk to

animal health. Given this context, this study aimed to verify the performance of

Gracilariopsis tenuifrons in a cultivation system with Litopenaeus vannamei using

water recirculation. For this purpose, the species were cultivated for 4 weeks, evaluating

the physicochemical variables of water (temperature, salinity, pH, suspended material,

NO2-, NO3

-, NH4+, PO4

3-) as well as the development of the tested organisms (biomass

and RGR). The experimental model was composed of a cultivation tank (220 L) with

adult shrimps (45 ind.m-2) connected by gravity to a sedimentation tank (190 L) and, in

sequence, to four tanks (100 L) containing the seaweeds (500 g.m-2). A tank with a

submerged pump was used to recirculate water in the system. Three seaweed tanks were

used as control (seawater without enrichment). As results obtained, among the

physicochemical variables of water, the NH4+ concentrations were the one that mostly

influenced the seaweed development. The highest concentrations were recorded in

shrimp tanks (39,81 mol. L-1 ± 6,16), with significant reductions in seaweed tank

outlets at all sampling periods. Thus, the water enrichment enhanced the seaweed

development, promoting a 39,42% increase of its biomass in the first week (697,1 g.m-2

± 20,9), as well as growth rates of up to 4,08 %.d-1 ± 0.38. Furthermore, this species was

able to increase its N content in tissue by 4,8 times during the experiment. When

comparing the results obtained in the control, we found that the performance of Gp.

tenuifrons was significantly superior in multitrophic cultivation in all aspects. The

shrimp was not affected by the type of cultivation, being registered a gradual increase in

biomass values, with survival rate of 100% at the end of the experiment. Thus, we can

conclude that Gp. tenuifrons can be considered an excellent candidate as a component

of multitrophic systems using water recirculation, exhibiting high potential for

bioremediation of the main metabolites produced by shrimp culture.

Keywords: Seaweeds. Bioremediation. Water quality. Recirculating Aquaculture

System (RAS).

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Foto da macroalga Gracilariopsis tenuifrons utilizada no experimento.......17

Figura 2 - Foto da espécie do camarão Litopenaeus vannamei utilizada no experimento.

................................................................................................................................... 17

Figura 3 - Mapa mostrando o local de coleta de Gracilariopsis tenuifrons - área de

captação de água da empresa Salinor, Salinas do Nordeste SA., Macau, RN. .............. 18

Figura 4 – Delineamento experimental dos diferentes compartimentos utilizados no

sistema de cultivo multitrófico (camarão/algas) com recirculação. .............................. 19

Figura 5 – Disposição dos diferentes compartimentos utilizados no experimento

(DOL-UFRN), mostrando a estrutura de proteção (tela de poliamida). ........................ 20

Figura 6 – Variação dos dados de temperatura ao longo das semanas de experimento e

nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores

correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias;

preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque

controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas

na Tabela 1. ................................................................................................................ 24

Figura 7 – Variação dos dados de salinidade ao longo das semanas de experimento e





na Tabela 1. ................................................................................................................ 25

Figura 8 – Valores de pH ao longo das semanas de experimento e nos diferentes

compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos

períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e

amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram

utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 26

Figura 9 – Valores de NO3- ao longo das semanas de experimento e nos diferentes










Figura 11 – Valores de NH4+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes





Figura 12 – Valores de PO43+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes





Figura 13 – Concentração das partículas em suspensão ao longo das semanas de

experimento e nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos

marcadores correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias;

verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos

registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos

compartimentos mostradas na Tabela 1. ...................................................................... 31

Figura 14 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registrados para Gracilariopsis

tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e nos tanques

controle. As médias representadas com letras iguais não diferem estatisticamente (Teste

de Tukey; p<0,05). ...................................................................................................... 33

Figura 15 – Comparação do aspecto visual de Gracilariopsis tenuifrons no (A)

Controle e no (B) Cultivo multitrófico. ....................................................................... 34

Figura 16 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registradas para a espécie

Litopenaeus vannamei cultivada em sistema multitrófico. As médias representadas por

letras iguais representam semelhanças estatísticas (Teste de Tukey; p<0,05). .............. 35

Figura 17 – Variação das concentrações de nitrogênio (A) e fósforo (B) registradas para

Gracilariopsis tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e

nos tanques controle. As médias representadas com letras iguais não diferem

estatisticamente (Teste de Tukey; p<0,05). (**) não apresentou biomassa excedente

para análise de N e P tecidual. ..................................................................................... 37

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Valores médios ± desvio padrão das variáveis abióticas (temperatura,

salinidade, pH, NH4+, NO2

-, NO3- e PO4

-3) registradas ao longo do experimento, para os

diferentes compartimentos de cultivo. ......................................................................... 23

Tabela 2 – Coeficientes de correlação linear de Pearson entre as variáveis abióticas e

variáveis bióticas......................................................................................................... 39

LISTA DE ABREVIAÇÕES

ANOVA – Análise de Variância

CONTROL – Tanques de cultivo de algas com água do mar (controle)

N – Nitrogênio

NH4+ – Íon Amônio

NO2- – Nitrito

NO3- – Nitrato

P – Fósforo

pH – Potencial Hidrogeniônico

PO4-3 – Ortofostato

RAS – Sistema de Aquicultura Recirculante

SEDIM – Tanque de sedimentação

T. ALGAS – Tanque de cultivo de algas em sistema multitrófico

T. CAM – Tanque de cultivo dos camarões

TCR – Taxa de Crescimento Relativo

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 13

2. OBJETIVOS DA PESQUISA ............................................................................... 15

2.1. OBJETIVO GERAL .......................................................................................... 15

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................. 15

3. MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................................. 16

3.1. DESCRIÇÃO DAS ESPÉCIES ESTUDADAS .................................................. 16

3.1.1. Gracilariopsis tenuifrons C. J. Bird & E. C. Oliveira (1986) ................... 16

3.1.2. Litopenaeus vannamei Boone (1931) ........................................................ 17

3.2. PROCEDÊNCIA DOS ORGANISMOS ............................................................ 17

3.3. DELINEAMENTO EXPERIMENTAL ............................................................. 18

3.4. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA ............................... 20

3.5. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS ............................................................................. 20

3.5.1. Biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons.................. 20

3.5.2. Biomassa e taxa de crescimento de Litopenaeus vannamei ..................... 21

3.5.3. Composição química tecidual - N e P ....................................................... 21

3.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS ............................................................................ 21

4. RESULTADOS ..................................................................................................... 22

4.1. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA ............................... 22

4.1.1. Temperatura ............................................................................................. 24

4.1.2. Salinidade.................................................................................................. 24

4.1.3. pH .............................................................................................................. 25

4.1.4. Nutrientes dissolvidos ............................................................................... 26

4.1.5. Material particulado em suspensão ......................................................... 30

4.2. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS ............................................................................. 31

4.2.1. Biomassa e Taxa de Crescimento de Gracilariopsis tenuifrons ............... 31

4.2.2. Biomassa e Taxa de Crescimento de Litopenaeus vannamei ................... 34

4.2.3. Composição química N e P ....................................................................... 36

4.2.4. Análise de correlação ................................................................................ 38

5. DISCUSSÃO ......................................................................................................... 40

6. CONCLUSÃO ....................................................................................................... 44

REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 45

13

1. INTRODUÇÃO

A aquicultura é considerada uma das atividades relacionadas à produção de

alimento que apresenta o maior crescimento nas últimas décadas (FAO, 2018). No

entanto, o crescimento excessivo desta atividade vem acarretando pressões nos recursos

naturais, resultando em impactos ambientais severos, os quais podem comprometer as

gerações futuras. Um desses impactos negativos é a descarga de resíduos da aquicultura

nos corpos de água, sem tratamento adequado, provenientes da excreção dos

organismos e da ração não consumida. O aumento das concentrações de nitrogênio e

fósforo no ambiente pode acarretar em eutrofização, levando a um desequilíbrio

ambiental, com crescimento excessivo de algas nocivas, processos de anóxia e

proliferação de doenças (NEORI et al., 2004; MARINHO-SORIANO et al., 2011;

AZMAN et al., 2014).

Para continuar crescendo, o setor de aquicultura precisou desenvolver práticas

mais tecnológicas com o intuito de serem responsáveis, sustentáveis e rentáveis em

todos os âmbitos. Desde a década de 1990, a procura por essas novas tecnologias vem

crescendo cada vez mais (HE et al., 2014; ABREU et al., 2011a; CHOPIN, 2010),

demonstrando que o cultivo integrado utilizando organismos de níveis tróficos

diferentes, no mesmo ambiente, pode ser uma alternativa viável para conseguir alcançar

esse objetivo.

Essa metodologia visa a uma produção intensificada e diversificada, com um

caráter inovador e sustentável. Para isso, é proposto o uso de culturas de diferentes

níveis tróficos interagindo entre si, onde uma espécie utiliza os resíduos excretados da

outra para sua alimentação (Integrated Multi Trophic Aquaculture - IMTA). Esse co-

cultivo traz vários benefícios, pois, além de aumentar a diversidade de organismos

comercializados no mesmo espaço físico, há a bio-mitigação dos dejetos produzidos

pelo cultivo principal (BUCHHOLZ et al., 2012; CHOPIN et al., 2013). Nesse sentido,

espécies sequestradoras de nutrientes, como as macroalgas marinhas, podem ser usadas

para remover o excesso de nutrientes, além de fixar o CO2 e aumentar os níveis de O2.

Consequentemente, esses organismos representam um excelente exemplo de

ecotecnologia, demonstrando um grande progresso para a aquicultura marinha em se

tornar ambientalmente amigável e sustentável (ZANG et al., 2018). Em adição, os

modelos de IMTA em terra podem ser constituídos por sistemas fechados ou

parcialmente fechados, no qual permitem que a água possa ser reaproveitada (RAS –

14

Recirculating Aquaculture System). Essa abordagem tem como intuito economizar

energia e reduzir o consumo de água e liberação de nutrientes, evitando os processos de

eutrofização e desequilíbrio nos ecossistemas marinhos (HE et al., 2014).

Várias estratégias de cultivo de algas em interação com organismos marinhos

vêm demonstrando um ótimo desempenho (TROELL et al., 2009; AZMAN et al., 2014;

SAMOCHA et al., 2015). Espécies dos gêneros Gracilaria e Ulva vêm sendo

frequentemente utilizadas nos sistemas multitróficos devido à eficiência de absorção dos

nutrientes que são produzidos pelo cultivo, resultando em uma diminuição significativa

desse impacto ao meio ambiente (AZMAN et al., 2014; OLIVEIRA, 2014; WU et al.,

2015; HE et al., 2014). Além disso, a seleção das espécies de macroalgas como

biofiltros nesses cultivos depende de alguns parâmetros importantes, tais como,

produção de biomassa, atrelada às taxas de crescimento, bem como o valor econômico

agregado (BARRINGTON; CHOPIN; ROBINSON, 2009). Nesse sentido, a espécie

escolhida pode apresentar várias aplicações econômicas, servindo de matéria-prima para

a extração de diversos compostos, com aplicações nas áreas farmacêuticas, cosméticas e

alimentícias.

As algas vermelhas pertencentes à família Gracilariaceae (Gracilaria,

Gracilariopsis, Hydropuntia) possuem uma ampla distribuição em águas tropicais e

dispõe de um grande valor econômico por serem produtoras de ágar (TORRES et al.,

2019) e compostos bioativos (TOMAZ, 2012; SANTOS, 2015). Aliado a isso, trabalhos

desenvolvidos em sistemas de cultivo integrado têm demonstrado a eficiência de

espécies do gênero Gracilariopsis na remoção de nutrientes, com absorção de até 62,2%

e 93,2% para fosfato e amônia, respectivamente (HERNÁNDEZ et al., 2006). Isso se

deve às características das algas em conseguir armazenar grandes quantidades desses

nutrientes em seus tecidos. Após serem absorvidos, o N e P podem ser utilizados em

diversas vias metabólicas, os qual podem influenciar, de forma positiva, em seu

desempenho (HARRISON; HURD, 2001; MARINHO-SORIANO et al., 2009). Diante

desse contexto, vê-se a necessidade, cada vez maior, de estudos que conciliem o sistema

de aquicultura recirculante com o uso de espécies de macroalgas que apresentem

desempenho satisfatório, tanto em relação ao seu crescimento como em sua capacidade

de armazenar os nutrientes oriundos dos cultivos. Aliado a isso, torna-se imprescindível

identificar as espécies que possuam um valor agregado maior e que possam fornecer

vantagens econômicas para o produtor.

15

2. OBJETIVOS DA PESQUISA

2.1. OBJETIVO GERAL

O presente estudo teve como objetivo verificar o desempenho da macroalga

Gracilariopsis tenuifrons e do camarão Litopenaeus vannamei em um sistema de

aquicultura recirculante (RAS).

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

(1) avaliar a biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons e

Litopenaeus vannamei;

(2) identificar as relações entre o desempenho da alga (biomassa, TCR e N e P

tecidual) e as variáveis físico-químicas do sistema de cultivo.

16

3. MATERIAIS E MÉTODOS

3.1. DESCRIÇÃO DAS ESPÉCIES ESTUDADAS

3.1.1. Gracilariopsis tenuifrons C. J. Bird & E. C. Oliveira (1986)

A macroalga escolhida para este estudo foi a Rhodophyta Gracilariopsis

tenuifrons (C. J. Bird & E. C. Oliveira) Fredericq & Hommersand. Esta espécie

encontra-se distribuída desde o estado do Ceará até São Paulo (BIRD; OLIVEIRA,

1986; COSTA, 2013) (Figura 1), e apresenta a seguinte classificação:

Filo: Rhodophyta

Classe: Florideophyceae

Ordem: Gracilariales

Família: Gracilariaceae

Gênero: Gracilariopsis

Espécie: Gracilariopsis tenuifrons (C. J. Bird & E.

C. Oliveira)

Essa espécie é uma alga de baías protegidas e águas turvas e às vezes habita

áreas sujeitas à poluição orgânica. Ocorre a cerca de 1m de profundidade, apresentando

uma estrutura vegetativa caracterizada por ramos de até 40cm de comprimento e talos

com 1mm de largura, fixos ao disco basal, podendo ser encontrado sob sedimentos

finos. Os talos são livres e vagamente ramificados para duas a quatro ordens e às vezes

são enrolados e emaranhados. Em relação à cor, pode variar do marrom avermelhado-

escuro ao marrom pálido, dependendo do grau de exposição à luz (BIRD; OLIVEIRA,

1986).

17

Figura 1 – Foto da macroalga Gracilariopsis tenuifrons utilizada no experimento.

Fonte: Eliane Marinho Soriano

3.1.2. Litopenaeus vannamei Boone (1931)

O camarão marinho Litopenaeus vannamei (Figura 2) pertence à família

Penaeidae e é conhecido popularmente na região Nordeste do Brasil por camarão-cinza.

A espécie é originária das águas do leste do Oceano Pacífico, na Província de Sonora,

México, até o Sul de Thumbes no Peru (MEDEIROS, 2015). Esta espécie apresenta

preferência por fundos de lama, sendo encontrada desde a região do infralitoral até

profundidades de 72 metros. É uma espécie ectotérmica, que suporta um faixa de

temperatura entre 15°C e 35°C (VAN WYK; SCARPA, 1999).

Figura 2 - Foto da espécie do camarão Litopenaeus vannamei utilizada no experimento.

Fonte: Marcella Amaral

3.2. PROCEDÊNCIA DOS ORGANISMOS

O presente estudo foi desenvolvido na área externa do Centro de Tecnologia em

Aquicultura (CTA), localizado no Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL)

da UFRN. As macroalgas utilizadas no experimento foram coletadas próximas ao local

de captação de água da empresa Salinor – Salinas do Nordeste SA (5°6′23,87″S,

18

36°36′11,07″W) – que fica localizada às margens do estuário do Rio Piranhas-Açu,

litoral norte do Rio Grande do Norte (SOARES et al., 2018) (Figura 3). Os camarões

utilizados nesse experimento foram fornecidos pela Fazenda Samisa – UFRN, com um

peso médio inicial de 8g, sendo alimentados com ração comercial duas vezes ao dia (3%

da biomassa/dia).

Figura 3 - Mapa mostrando o local de coleta de Gracilariopsis tenuifrons - área de

captação de água da empresa Salinor, Salinas do Nordeste SA., Macau, RN.

Fonte: Marcella Amaral (CorelDraw)

3.3. DELINEAMENTO EXPERIMENTAL

O experimento foi elaborado utilizando um sistema de recirculação de água, sem

renovação, com duração de quatro semanas (10 de outubro a 08 de novembro de 2018).

O conjunto experimental foi constituído por um tanque de cultivo (220 L) com

camarões adultos da espécie Litopenaeus vannamei (densidade de estocagem = 45

camarões.m-2), um tanque de sedimentação (190 L), quatro tanques (100 L) com

macroalga Gracilariopsis tenuifrons (densidade de estocagem inicial = 500 g.m-2) e um

reservatório com uma bomba hidráulica submersa (100 L). Os compartimentos

utilizados neste experimento foram inicialmente preenchidos com água do mar filtrada,

fornecida pelo CTA.

Os tanques foram posicionados em alturas diferentes e interligados por tubos de

PVC, ao qual permitiu a circulação da água por fluxo gravitacional. A água oriunda do

cultivo dos camarões era inicialmente transferida para o tanque de sedimentação, de

19

forma que material particulado ficasse retido. A água, contendo os nutrientes

dissolvidos, era distribuída nos tanques das macroalgas para a realização do processo de

biofiltração e, em seguida, acumulada no reservatório para ser reintroduzida ao início do

sistema, com ajuda de uma bomba hidráulica (Figura 4).

Figura 4 – Delineamento experimental dos diferentes compartimentos utilizados no

sistema de cultivo multitrófico (camarão/algas) com recirculação.

Fonte: Marcella Amaral (CorelDraw)

Posicionadas paralelamente ao sistema, encontravam-se instaladas as réplicas do

controle, sendo constituída por três tanques (100 L) contendo Gp. tenuifrons na mesma

densidade de estocagem do sistema recirculante. Nesses tanques de cultivo, a água do

mar era trocada diariamente, sem adição de nutrientes. Todos os compartimentos do

sistema experimental foram cobertos por uma tela de poliamida para proteção e redução

da incidência da luz (Figura 5).

20

Figura 5 – Disposição dos diferentes compartimentos utilizados no experimento

(DOL-UFRN), mostrando a estrutura de proteção (tela de poliamida).

Fonte: Julia Resende

3.4. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA

As variáveis ambientais (temperatura, salinidade e pH) foram registradas

diariamente e em todos os compartimentos do cultivo, utilizando um medidor

multiparâmetros (HANNA HI 9828). A cada dois dias, amostras de água foram

coletadas e refrigeradas em frascos plásticos (100 mL) para análises dos nutrientes

dissolvidos (NH4+, NO3

-, NO2- e PO4

3-). As análises foram realizadas de acordo com

Grasshoff et al. (1983) e Clesceri et al. (1999).

Para a análise do material particulado em suspensão, amostras de água (400 mL)

foram coletadas semanalmente e filtradas através de filtros de papel de fibra de vidro

(Watman GF/C), com peso seco pré-determinado (STRICKLAND; PARSONS, 1972).

A concentração final do material particulado (mg/L) presente nas amostras foi calculada

a partir da relação entre a diferença dos pesos iniciais e finais dos filtros secos e o

volume de água utilizado.

3.5. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS

3.5.1. Biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons

A biomassa e a Taxa de Crescimento Relativo (TCR) foram determinadas

semanalmente. Para remoção do excesso de água e obtenção do peso úmido, as

macroalgas foram secadas utilizando uma centrífuga manual e, em seguida, pesadas em

21

balança analítica (Marte científica AY220). A TCR foi estimada através da fórmula:

TCR = [ln (Pf / Pi) / (Tf - Ti) x 100], em que Pi é o peso inicial, Pf corresponde ao peso

final e Tf - Ti representa o intervalo de tempo entre as duas medidas (MARINHO-

SORIANO et al., 2009). Após a pesagem, amostras de macroalgas eram retiradas

quando excediam o peso inicial, sendo posteriormente utilizadas para as análises de N e

P nos tecidos algais.

3.5.2. Biomassa e taxa de crescimento de Litopenaeus vannamei

Assim como as algas, os camarões foram pesados semanalmente. Para isso, foram

escolhidos aleatoriamente cinco indivíduos e pesados com auxílio de uma balança

analítica (Marte cientifica AY220). Com os dados obtidos, foram determinados o ganho

de peso e a TCR. A taxa de sobrevivência dos animais (%) foi calculada a partir da

contagem dos animais presentes no tanque de cultivo.

3.5.3. Composição química tecidual - N e P

Para realizar a análise da composição química tecidual (N e P) de Gp.

tenuifrons, os talos oriundos do experimento foram lavados com água destilada e depois

liofilizados (Liofilizador LIOTOP L108). O material foi pesado (g), macerado com

nitrogênio líquido e armazenado em tubos eppendorf até o momento da análise. As

determinações do nitrogênio e fósforo total foram realizadas de acordo com os métodos

colorimétricos descritos por Bataglia et al. (1983), submetendo inicialmente as amostras

a um processo de digestão em ácido sulfúrico com catalisadores.

3.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS

As análises estatísticas consistiram do cálculo de média e desvio padrão semanal

das variáveis analisadas, correlação linear de Pearson e análise de variância (ANOVA).

A correlação de Pearson foi utilizada para verificar a existência de relações

significativas entre as variáveis bióticas e abióticas durante o experimento de cultivo. A

ANOVA teve como finalidade a constatação de variações estatisticamente significativas

de cada variável durante o período de estudo que obedeceram às premissas de

normalidade e homocedasticidade. Quando as diferenças eram confirmadas, as

comparações entre as médias eram obtidas utilizando o teste a posteriori de Tukey

(p<0,05). Todas as análises foram realizadas utilizando o programa RStudio (versão

3.6.0).

22

4. RESULTADOS

4.1. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA

Os valores médios para as variáveis ambientais e qualidade da água

(temperatura, salinidade, pH, NH4+, NO2

-, NO3- e PO4

-3) registradas ao longo das

semanas de experimento, nos diferentes compartimentos de cultivo, podem ser

visualizados na Tabela 1.

23

Tabela 1 – Valores médios ± desvio padrão das variáveis abióticas (temperatura, salinidade, pH, NH4+, NO2

-, NO3- e PO4

-3) registradas ao longo

do experimento, para os diferentes compartimentos de cultivo.

Temp. (°C) Salin. (PSU) pH

NO3-

(mol.L-1)

NO2-

(mol.L-1)

NH4+

(mol.L-1)

PO4-3

(mol.L-1)

0 dias

T. CAM

27,5 ± 0,50 42,0 ± 0,00 8,23 ± 0,17 50,68 ± 2,91 0,96 ± 0,0 24,97 ± 1,39 0,16 ± 0,02 SEDIM

T. ALGAS

CONTROL

8 dias

T. CAM 27,33 ± 0,43 42,90 ± 1,08 8,15 ± 0,00 81,49 ± 16,83 1,58 ± 0,89 39,81 ± 6,16 1,07 ± 0,47

SEDIM 28,15 ± 0,70 42,88 ± 0,78 8,13 ± 0,00 83,47 ± 7,77 1,41 ± 0,87 31,76 ± 4,06 0,80 ± 0,38

T. ALGAS 27,38 ± 0,43 43,20 ± 0,93 8,08 ± 0,00 80,90 ± 11,95 0,98 ± 0,73 20,60 ± 7,19 0,80 ± 0,46

CONTROL 27,2 ± 0,41 39,65 ± 1,04 8,11 ± 0,07 62,59 ± 4,88 0,35 ± 0,34 17,39 ± 7,59 0,62 ± 0,47

15 dias

T. CAM 28,04 ± 0,80 44,79 ± 0,89 8,08 ± 0,10 90,06 ± 15,28 3,88 ± 1,07 25,44 ± 4,93 1,18 ± 0,40

SEDIM 28,10 ± 0,97 45,11 ± 1,16 8,08 ± 0,10 87,25 ± 9,24 2,82 ± 0,51 22,06 ± 4,49 2,02 ± 0,69

T. ALGAS 27,64 ± 0,77 45,14 ± 1,26 8,22 ± 0,05 85,87 ± 5,61 2,75 ± 0,77 18,48 ± 4,88 2,07 ± 0,49

CONTROL 27,2 ± 0,80 37,40 ± 0,19 8,20 ± 0,06 57,59 ± 2,92 0,26 ± 0,41 19,58 ± 9,35 1,31 ± 0,20

22 dias

T. CAM 28,27 ± 0,66 48,97 ± 1,22 8,25 ± 0,13 124,74 ± 4,13 4,93 ± 1,22 24,61 ± 7,27 2,59 ± 0,14

SEDIM 28,34 ± 0,90 48,95 ± 1,23 8,27 ± 0,07 114,67 ±5,14 4,12 ± 0,36 32,24 ± 2,87 3,41 ± 0,27

T. ALGAS 27,90 ± 0,77 49,05 ± 1,17 8,33 ± 0,06 110,28 ± 1,65 4,33 ± 0,45 22,25 ± 2,39 2,28 ± 0,07

CONTROL 27,38 ± 0,69 37,52 ± 0,35 8,15 ± 0,13 54,52 ± 1,64 0,33 ± 0,38 18,31 ± 11,76 1,71 ± 0,40

29 dias

T. CAM 28,32 ± 0,67 54,09 ± 2,44 8,46 ± 0,07 127,06 ± 14,29 4,82 ± 0,15 30,41 ± 5,82 3,42 ± 0,95

SEDIM 28,78 ± 1,12 53,16 ± 1,30 8,49 ± 0,05 119,56 ± 13,07 1,36 ± 0,28 29,38 ± 6,87 3,41 ± 0,99

T. ALGAS 27,83 ± 0,57 53,30 ± 1,18 8,50 ± 0,05 124,21 ± 14,36 1,27 ± 0,32 18,05 ± 1,13 2,94 ± 0,57

CONTROL 27,24 ± 0,53 37,57 ± 0,31 8,10 ± 0,10 56,26 ± 5,77 0,69 ± 0,38 18,80 ± 2,68 1,65 ± 0,45

T. CAM = tanque de cultivo dos camarões; SEDIM = tanque de sedimentação; T. ALGAS = tanque de cultivo de algas em sistema multitrófico; CONTROL = tanques de cultivo de algas com água do mar (controle).

Fonte: Elaborado pelo autor (2019)

24

4.1.1. Temperatura

No sistema multitrófico, a temperatura apresentou pequenas oscilações ao decorrer

do experimento (mín. = 27,5°C ± 0,50; máx. = 28,8°C ± 0,57), as quais não foram

consideradas significativas (Fcal=2,35; p=0,125). Semelhante ao sistema multitrófico, o

controle não apresentou variações significativas (Fcal=1,59; p=0,182), registrando um

valor médio de 27,2° C ± 0,13 (Figura 6).

Figura 6 – Variação dos dados de temperatura ao longo das semanas de experimento e





na Tabela 1.


4.1.2. Salinidade

No que diz respeito à salinidade, os valores entre os compartimentos do sistema não

apresentaram diferenças significativas (Fcal=0,019; p=0,981), uma vez que estavam em

recirculação constante de água (Tabela 1, Figura 7). Porém, quando analisado o tempo

de cultivo, pode-se observar que ocorreu um aumento significativo (Fcal=566,58;

p<0,001), variando de 42 PSU, na primeira semana, e atingindo valores acima de 50

PSU ao final do experimento. Em relação ao controle, mesmo com à renovação diária

da água, a salinidade registrou variações significativas (Fcal=2373; p<0,001), oscilando

entre 37 e 40 PSU, valores equivalentes a salinidade do mar.

25

Figura 7 – Variação dos dados de salinidade ao longo das semanas de experimento e





na Tabela 1.


4.1.3. pH

Os valores de pH obtidos no sistema multitrófico apresentaram uma pequena

oscilação em relação ao tempo de cultivo (Fcal=30,71; p<0,001), com os valores mais

baixos obtidos na 2a e 3a semana (8,12 ± 0,05) e mais elevados ao final do experimento

(8,49 ± 0,02). No controle, os valores obtidos variaram entre 8,10 a 8,20, sendo

considerado significativo (Fcal=46,5; p<0,001) (Figura 8).

26

Figura 8 – Valores de pH ao longo das semanas de experimento e nos diferentes




utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.


4.1.4. Nutrientes dissolvidos

Nitrato (NO3-)

A forma nitrogenada que apresentou maiores concentrações no cultivo foi o

nitrato (NO3-) (Tabela 1). A concentração inicial foi de 50 ± 2,91 mol. L-1,

aumentando gradualmente no decorrer do experimento e atingindo seu valor máximo na

última semana (127,06 ± 14,29 mol. L-1 - tanque dos camarões) (Figura 9). Embora

esse aumento tenha sido significativo entre as semanas (Fcal=637,4; p<0,001), não

foram detectadas diferenças nas suas concentrações entre os compartimentos do sistema

multitrófico (Fcal=1,83; p=0,174), indicando que a recirculação de água garantiu a sua

homogeneização. Em relação aos tanques controle, as concentrações variaram entre 50

± 2,91 mol. L-1 e 62,59 ± 4,88 mol. L-1, sendo consideradas significativas entre os

períodos amostrais (Fcal=33,65; p<0,001).

27


compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos períodos

amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas

siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.


Nitrito (NO2-)

As concentrações de nitrito (NO2-) apresentaram um aumento significativo

(Fcal=31,50; p<0,001), a partir da segunda semana do experimento. Esse nutriente

exibiu um padrão semelhante entre os períodos amostrais, sendo registrado valores mais

elevados no tanque de camarão, seguido de reduções nos tanques de sedimentação e

algas. As concentrações mais elevadas foram registradas no tanque dos camarões (3ª

semana – 4,93 ± 1,22 mol. L-1), enquanto que a redução mais significativa foi

observada nos tanques das algas (1,27 ± 0,32 mol. L-1). Na última semana do

experimento, nesse compartimento, as concentrações NO2- chegaram próximo aos dados

registrados na água dos tanques controle (Figura 10), que por sua vez apresentou valores

baixos, com pequenas oscilações (Fcal=2,663; p<0,001). A menor concentração

registrada foi de 0,26 ± 0,41 mol. L-1 (2ª semana) sendo o valor máximo de 0,96 ±

0,00 mol. L-1 (início do experimento).

28







Íon Amônio (NH4+)

Os valores registrados para o íon amônio (NH4+) ao longo do experimento

demonstraram variações significativas entre os compartimentos (Fcal=14,64; p<0,001)

(Figura 11). Os valores mais elevados foram registrados durante a primeira semana, no

tanque dos camarões (39,81 mol. L-1 ± 6,16), com redução significativa nos demais

compartimentos (p<0,05). Os valores mais baixos foram registrados nos tanques das

algas (Tabela 1). Em alguns períodos amostrais, as concentrações desse nutriente,

nesses tanques, chegaram a apresentar valores mais baixos do que os registrados no

controle (19,58 mol. L-1 ± 9,35). As concentrações de NH4+ no controle apresentaram

uma pequena variação (Fcal=69,48; p<0,001), onde pode-se observar uma redução na

primeira semana do experimento (17,39 mol. L-1 ± 7,59), mantendo-se constantes até o

final, com uma média de 19,81 mol. L-1 ± 2,99.

29

Figura 11 – Valores de NH4+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes






Ortofosfato (PO43+)

Nesse estudo, o ortofosfato (PO43+) foi o nutriente que apresentou menores

concentrações no cultivo (Tabela 1), sendo observado um aumento significativo ao

decorrer das semanas, tanto no sistema multitrófico (Fcal=720,80; p<0,001) como nos

controles (Fcal=654,5; p<0,001). Quando comparado os compartimentos do sistema

multitrófico, podemos observar que ocorreram pequenas variações (Fcal=5,33;

p<0,001), com uma redução mais evidente na 3ª semana, período em que o tanque com

algas apresentou valores menores do que nos demais (2,28 mol. L-1 ± 0,07) (Figura

12).

30

Figura 12 – Valores de PO43+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes






4.1.5. Material particulado em suspensão

A concentração de material particulado em suspensão apresentou variações entre

os compartimentos do sistema multitrófico a partir da segunda semana do cultivo

(Fcal=7,15; p=0,026). Devido à adição diária de ração, o tanque de camarões foi o

compartimento que manteve as concentrações elevadas até o final do experimento

(167,50 mg. L-1 ± 17,50 a 170 mg. L-1 ± 0,00) (Figura 13). O tanque de sedimentação

desempenhou sua função de forma satisfatória, em especial na 3a e 4a semanas de

cultivo (121,67 mg. L-1 ± 20,21; 127,50 mg. L-1 ± 7,50), onde foi constatada uma

redução significativa das partículas em suspensão presentes na água oriunda do tanque

de camarão (p<0,05). Na sequência, quando a água era transferida para os tanques das

algas, as partículas sólidas, ainda que em baixas concentrações, se mantinham em

suspensão por causa dos difusores de ar presentes nos fundos dos tanques. Na última

semana de cultivo, a água de todo o sistema apresentou uma tonalidade marrom-escuro

e as concentrações de partículas sólidas, entre os compartimentos, foram consideradas

semelhantes entre si (Fcal=0,891; p=0,458). Como já era de se esperar, devido à

renovação diária da água nos tanques controle, não foram detectadas variações

31

significativas na concentração do material particulado durante o experimento

(Fcal=1,03; p=0,438).

Figura 13 – Concentração das partículas em suspensão ao longo das semanas de

experimento e nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos

marcadores correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias;

verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos

registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos

compartimentos mostradas na Tabela 1.


4.2. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS

4.2.1. Biomassa e Taxa de Crescimento de Gracilariopsis tenuifrons

Os resultados obtidos no experimento mostraram que Gracilariopsis tenuifrons

apresentou aumento significativo nos valores de biomassa até a penúltima semana (Fcal

=65,77; p<0,01) (Figura 14A). Na primeira semana, foram observados os valores mais

elevados de biomassa (697,1 g.m-2 ± 20,9), enquanto que, nas semanas seguintes, a

biomassa variou entre 618,2 g.m-2 ± 20,6 e 623,3 g.m-2 ± 32,2, reduzindo para 515,7

g.m-2 ± 10,7, ao final do experimento. Nesse estágio, as algas apresentaram sinais de

epifitismo e deterioração dos talos. O período em que houve o melhor desempenho de

Gp. tenuifrons esteve principalmente relacionado aos registros das menores

concentrações de NH4+ na saída dos tanques das algas. Esse resultado está atrelado ao

aumento de 39% da sua biomassa, o que pode indicar uma alta eficiência de absorção

desta alga ao nutriente em questão (dados não calculados).

32

As taxas de crescimento seguiram a mesma evolução da biomassa, com valores

mais elevados na primeira semana (4,08 %.d-1 ± 0,38), se estabilizando nas semanas

seguintes (2,99 %.d-1 ± 0,45 e 3,08 %.d-1 ± 0,84) e reduzindo, de forma acentuada, ao

final do experimento (0,41 %.d-1 ± 0,29) (Figura 14B).

Em relação aos tanques controle, a espécie não apresentou aumento de biomassa

expressivo (máx. 583,2 g.m-2 ± 51,2), sendo encontrada uma redução significativa ao

longo das semanas (Fcal=12,07; p<0,001), com valores sempre abaixo dos obtidos no

cultivo multitrófico. A partir da segunda semana de cultivo, as algas começaram a

apresentar sinais de enfraquecimento e amarelamento dos talos (Figura 15A). Ao

decorrer das últimas semanas, exibiram sinais de deterioração e não conseguiram se

recuperar, expressando valores mais baixos do que a biomassa inicial e

consequentemente taxas de crescimento nulas (Figura 14B).

33

Figura 14 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registrados para Gracilariopsis

tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e nos tanques

controle. As médias representadas com letras iguais não diferem estatisticamente (Teste

de Tukey; p<0,05).


34

Figura 15 – Comparação do aspecto visual de Gracilariopsis tenuifrons no (A)

Controle e no (B) Cultivo multitrófico.

Fonte: Marcella Amaral

4.2.2. Biomassa e Taxa de Crescimento de Litopenaeus vannamei

Em relação ao ganho de peso e taxa de crescimento para os camarões durante o

cultivo multitrófico, pudemos observar um aumento lento da sua biomassa, obtendo

valores maiores ao final do experimento (12,67g ± 1,38) (Figura 16A). As taxas de

crescimento foram mais elevadas na primeira semana de cultivo (2,44 %.d-1 ± 0,37), se

estabilizando e apresentando valores semelhantes até o final do experimento, sendo

registrado uma média de 1,70 %.d-1 ± 0,10 (Figura 16B).

B A

35

Figura 16 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registradas para a espécie

Litopenaeus vannamei cultivada em sistema multitrófico. As médias representadas por

letras iguais representam semelhanças estatísticas (Teste de Tukey; p<0,05).


36

4.2.3. Composição química N e P

As concentrações de nitrogênio encontrados nos tecidos de Gp. tenuifrons

cultivados no sistema multitrófico apresentaram aumento significativo em seus valores

(Fcal = 63,35; p<0,001). Na última semana do cultivo, essas concentrações chegaram a

ser cinco vezes maiores (5,77 ± 0,84 g.Kg-1) do que as concentrações registradas no

início do experimento (1,20 ± 0,19 g.Kg-1) (Figura 17A).

Em relação às algas do controle, devido aos baixos valores de biomassa

registrados nas últimas semanas, não foi possível obter biomassa excedente para o

penúltimo período amostral, não sendo representados os dados de nitrogênio (N) e

fósforo (P) tecidual para eles.

As concentrações de N tecidual no controle demonstraram reduções

significativas em seu conteúdo (Fcal = 33,82; p<0,001) e coincidiram com a diminuição

da biomassa e TCR registrados para essas algas. Além disso, os valores detectados ao

final do cultivo (0,38 ± 0,06 g.Kg-1) foram significativamente menores do que as

primeiras semanas de crescimento (Figura 17A).

Em oposição ao que foi constatado para o nitrogênio, as concentrações de

fósforo observadas no tecido de Gp. tenuifrons sempre estiveram inferiores aos valores

registrados no início do experimento, tanto para as algas do cultivo multitrófico como

do controle (Figura 17B). Por este motivo, a diferença significativa encontrada entre os

períodos amostrais, para ambos os cultivos (sistema: Fcal=30,25; p<0,001; controle:

Fcal=21,49; p<0,001), se deve a esse valor inicial, não sendo detectadas para mais

nenhum outro período amostral.

37

Figura 17 – Variação das concentrações de nitrogênio (A) e fósforo (B) registradas para

Gracilariopsis tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e

nos tanques controle. As médias representadas com letras iguais não diferem

estatisticamente (Teste de Tukey; p<0,05). (**) não apresentou biomassa excedente

para análise de N e P tecidual.


38

4.2.4. Análise de correlação

Todas as correlações encontradas entre as variáveis físico-químicas da água

(temperatura, salinidade e pH), nutrientes dissolvidos e variáveis biológicas de Gp.

tenuifrons (biomassa, TCR e conteúdo de N e P) são mostradas na Tabela 2. A biomassa

esteve negativamente correlacionada com a concentração de NH4+ registrada na saída

dos tanques das algas (r = -0,56; p<0,01). Além disso, observou-se que a taxa de

crescimento esteve correlacionada negativamente com temperatura (r = -0,53; p<0,05),

salinidade (r = -0,87; p<0,01), nitrato (r = -0,8; p<0,01) e nitrogênio tecidual (r= -0,9;

p<0,01). Em adição, essas duas últimas variáveis mostraram uma correlação positiva

entre si (r = 0,76; p<0,01). O conteúdo de fosforo tecidual também apresentou

correlação negativa com temperatura (r = -0,58; p<0,05), salinidade (r = -0,58; p<0,05)

e nitrato (r = -0,76; p<0,01).

39

Tabela 2 – Coeficientes de correlação linear de Pearson entre as variáveis abióticas e variáveis bióticas.

Temperatura Salinidade pH PO43+ NO3

- NO2- NH4

+ Biomassa TCR N P

Temperatura

Salinidade 0,64**

pH 0,87** 0,7**

PO43+ 0,74** 0,92** 0,92**

NO3- 0,68** 0,94** 0,65* 0,94**

NO2- 0,56* 0,3 0,57* 0,48* 0,41

NH4+ -0,28 -0,17 0,34 -0,37 -0,37 -0,13

Biomassa 0,03 -0,27 -0,73**

-0,06 0,05 0,28 -0,56*

TCR -0,53*

-0,87**

-0,6*

-0,82**

-0,8**

0,2 -0,18 0,98**

N 0,4 0,88** 0,44 0,73** 0,76** -0,14 0 -0,43 -0,9**

P -0,58*

-0,58*

0,3 -0,66**

-0,76**

-0,25 0,66** -0,5*

0,27 -0,46*

p<0,05* p<0,01**


40

5. DISCUSSÃO

Os sistemas de aquicultura com recirculação de água (RAS) têm sido utilizados

com o intuito de reduzir, de forma significativa, a quantidade de água e energia utilizada

nos cultivos de organismos aquáticos (BADIOLA et al., 2018). Em adição, a utilização

de espécies de níveis tróficos diferentes (IMTA), integrados a esse sistema de cultivo,

tem indicado resultados positivos quanto à capacidade biorremediadora das macroalgas

(CHOPIN, 2010). Nesse sentido, diversos estudos descrevem esses organismos como

biofiltros eficientes, sendo hábeis em absorver os nutrientes dissolvidos na água e

acumulá-los em seus tecidos (NEVEUX et al., 2017; NEORI et al., 2017; SHPIGEL et

al., 2018).

Nos cultivos utilizando recirculação, os nutrientes presentes na água são

acrescentados e acumulados no ambiente a partir da ração não consumida e dos excretas

produzidos pelos animais cultivados. Em geral, a matéria orgânica ao ser decomposta

pelas bactérias presentes no meio libera os íons amônio (NH4+) na água, que por sua vez

pode ser convertido em nitrito (NO2-) e posteriormente em nitrato (NO3

-) (VAN RIJN,

2013; SIMIONOV et al., 2017). Essas formas dissolvidas podem desempenhar um

papel essencial para o desenvolvimento de macroalgas em co-cultivo, fornecendo

substâncias que serão utilizadas para produção de biomassa (WU et al., 2015). No

presente estudo, pudemos observar que a água do sistema de cultivo foi enriquecida

progressivamente pelos nutrientes liberados pelo cultivo de camarão (Tabela 1), sendo o

NO3- a forma nitrogenada presente em maiores concentrações. Em adição, os valores

mais elevados de NO2- e NH4

+ foram registrados no tanque de camarão em todos os

períodos amostrais, indicando uma elevada liberação de nutrientes dissolvidos nesse

compartimento. Resultados semelhantes foram obtidos em experimentos de cultivo de

camarão com recirculação de água associado às macroalgas Gracilaria corticata

(FOUROOGHIFARD et al., 2018) e Gracilaria tikvahiae (SOMACHA et al., 2015).

Esse enriquecimento foi de grande vantagem para o desenvolvimento de Gp.

tenuifrons, indicando uma conversão eficiente dos resíduos metabólicos dos animais em

biomassa algal. O aumento nos valores de biomassa foi significativo ao longo de todo

experimento, com exceção ao último período amostral, onde foram observados sinais de

deterioração e redução acentuada nas taxas de crescimento. Essa diminuição pode estar

relacionada aos vários fatores associados à redução da qualidade da água do cultivo, que

em geral é agravada com o tempo, principalmente quando não há sua renovação (GE et

41

al., 2019). Essas observações foram confirmadas pelas correlações negativas entre a

TCR e algumas variáveis ambientais medidas nesse estudo (ver Tabela 2). A exemplo,

temos a salinidade que, devido ao experimento ter sido realizado em ambiente externo e

sujeito à evaporação, foi registrado um aumento gradual em seus valores, chegando a

atingir 53,3 PSU (tanque das algas) no último período amostral. Embora essa espécie

seja considerada eurialina e apresente uma ampla faixa de tolerância (10 a 45 PSU), o

seu crescimento ótimo gira em torno de 15 a 40 PSU (PLASTINO; URSI;

HEIMBECKER, 1998). Dessa forma, o aumento de salinidade além dos seus limites

pode ter ocasionado um maior direcionamento de energia para osmorregulação em

detrimento do crescimento.

Além dessa variável, o ortofosfato (PO43+) e o nitrato (NO3

+), também indicaram

uma correlação negativa com o crescimento de Gp. tenuifrons, além de apresentarem

um efeito sinérgico entre eles. Ao analisar as concentrações do PO43+ foi possível

observar um pequeno aumento em seus valores no decorrer das semanas de

experimento. Entretanto, os valores de fósforo teciduais não apresentaram a mesma

evolução, indicando que a espécie não estava absorvendo de forma satisfatória o PO43+.

Dessa forma, o crescimento dessa alga foi fortemente limitado pelas baixas

concentrações desse nutriente no meio. De acordo com estudos de cinética, a capacidade

de absorção deste nutriente pelas algas pode estar relacionada a diversos fatores. Dentre

os principais, podemos destacar a sua inibição quando as algas se encontram em

ambientes com elevadas concentrações de nitrato (>100𝝻mol.L-1) (LOBBAN;

HARRISON, 1994; BRITO et al., 2014). De fato, no presente estudo, as concentrações

de NO3- chegaram a atingir valores bastante elevados, tanto no sistema multitrófico

(50,68 – 124,21 mol. L-1) como nos tanques controle (50,68 – 62,59 mol. L-1). Nos

compartimentos utilizados como controle, o desempenho das algas cultivadas foi ainda

mais afetado, sendo constatadas diminuições significativas em seus valores de biomassa

e TCR. Além disso, os conteúdos de N e P em seus tecidos foram reduzidos ao longo do

experimento, indicando que a alga apresentava deficiência na capacidade de absorção e

estocagem desses nutrientes (HARRISON; HURD, 2001).

Como mostrado anteriormente, o NO3- foi a forma nitrogenada com maiores

concentrações no cultivo e, por esse motivo, o nutriente que apresentou maior influência

na redução da qualidade da água do cultivo ao final do experimento. Embora o NO3-

estivesse disponível em grande quantidade na água, Gp. tenuifrons não foi capaz de

42

reduzir suas concentrações no sistema. Segundo Naldi e Wheeler (2002), os vacúolos

intracelulares responsáveis pelo acúmulo de NO3- nas algas são limitados pela

velocidade de conversão do N estocado e depende das concentrações externas desse

nutriente. Dessa forma, uma supressão na absorção de NO3- pode ocorrer quando esse

nutriente se encontra em elevadas concentrações no ambiente. Sob essas condições, a

alga apresenta seus vacúolos saturados e, por esse motivo, direciona o armazenamento

de N para a difusão passiva do NH4+ por um custo energético bem menor (ABREU et

al., 2011b).

De acordo com Roleda e Hurd (2019), algumas espécies de algas marinhas têm a

capacidade de absorver NO3- e NH4

+ simultaneamente e na mesma velocidade. Porém,

muitas algas exibem preferência pelo NH4+ devido a sua composição ser a mais

reduzida e, por esse motivo, mais vantajosa do ponto de vista energético (HARRISON;

HURD, 2001; DU et al., 2013). De fato, as concentrações de NH4+ obtidas nas saídas

dos tanques das algas sempre foram inferiores aos valores nos tanques dos camarões e

sedimentação, mostrando que as macroalgas apresentaram um importante papel na

redução desse nutriente no sistema. Além disso, permitiu que esses valores sempre

estivessem abaixo do limite de segurança recomendado pela resolução do CONAMA

(nº 357/2005). A habilidade das macroalgas em assimilar os nutrientes e estocá-los em

seus tecidos para posterior crescimento tem sido bastante estudada (ver revisão em

ARUMUGAM et al., 2018). Para Gp. tenuifrons, foi possível constatar um incremento

gradativo de nitrogênio em seus tecidos, chegando ao final do experimento a ser cinco

vezes superior às concentrações iniciais. Esses resultados foram superiores ao

encontrado por Samocha e colaboradores (2015) para Gracilaria tikvahiae.

Nos sistemas de aquicultura com recirculação de água, um aspecto importante

que deve ser levado em consideração é a utilização de um compartimento que tenha a

finalidade de reduzir o material particulado oriundo das fezes e ração não consumida

(CHEN et al., 2019). No presente estudo, o tanque de sedimentação desempenhou esse

papel de forma satisfatória, sendo identificada uma redução significativa nas

concentrações de partículas em suspensão provenientes dos tanques de camarão. Os

resultados obtidos corroboram com o estudo realizado por Ramos e colaboradores

(2018), os quais demonstraram que o processo de sedimentação é de grande importância

para reduzir os sólidos suspensos presentes em efluentes de cultivos de camarão. Aliado

a isso, também foram registadas reduções significativas nas concentrações de NO2-

nesse compartimento. Esses valores podem ter sido influenciados pela existência de

43

uma comunidade bacteriana (não analisada) desenvolvida nesse compartimento, a qual

possibilitou o processo de desnitrificação e consequentemente a produção de NO3-

(SIMIONOV et al., 2017).

Embora tenha sido registrada uma redução nas taxas de crescimento, o cultivo

foi favorável para o desenvolvimento de Gp. tenuifrons. O mesmo apresentou um bom

desempenho quando comparado aos estudos realizados com efluentes de carcinicultura

na região Nordeste. Pode-se observar que os valores médios de TCR obtidos nesse

trabalho (2,6 %.d-1 ± 0,2) foram semelhantes aos identificados para Gracilaria caudata

(2,6 %.d-1 ± 1,40) (MARINHO-SORIANO et al., 2009) e superior ao encontrado por

Oliveira (2014) em seu estudo com a mesma espécie (1,14 %.d-1 ± 0,21).

Quanto ao desempenho do camarão Litopenaeus vannamei, a redução registrada

em sua taxa de crescimento, a partir da segunda semana de experimento, pode ter sido

influenciada pela aclimatação do organismo ao aumento da salinidade registrado nesse

período. Esses valores estiveram acima dos limites de tolerância da espécie que, de

acordo com Van Wyk e Scarpa (1999), pode variar entre 0 e próximo a 40 PSU. Aliado

a isso, estudos indicam que concentrações elevadas de NO3- também podem interferir

no crescimento dos camarões (FURTADO et al., 2015). Entretanto, essas variáveis não

influenciaram nas taxas de sobrevivência ao longo do experimento, que correspondeu a

100%. Além disso, o valor médio de TCR (1,70 %.d-1 ± 0,10) registrado foi superior ao

apresentado no trabalho de Brito e colaboradores (2014) (1,38 %.d−1± 0,06) para a

mesma espécie cultivada em co-cultura com alga verde Ulva lactuca em sistema

intensivo. Com esses resultados podemos observar novas condições ambientais ao qual

o camarão marinho Litopenaeus vannamei pode ser cultivado com sucesso.

44

6. CONCLUSÃO

De acordo com as condições experimentais observadas nesse estudo, é possível

concluir que a utilização do tanque de sedimentação, conectado com as algas, pode ser

considerada uma excelente alternativa para tratar os dejetos oriundos do cultivo de

camarão Litopenaeus vannamei. Em relação à diminuição dos nutrientes, Gracilariopsis

tenuifrons apresentou elevados níveis de N em seus tecidos e, dessa forma, um ótimo

desempenho biorremediador, diminuindo consideravelmente os principais metabólitos

produzidos pelo cultivo. Com isso, podemos concluir que essa macroalga pode ser

considerada uma excelente candidata como integrante de cultivos multitróficos

utilizando recirculação de água.

45

REFERÊNCIAS

ABREU, M. H.; PEREIRA, R.; YARISH, C.; BUSCHMANN, A. H.; SOUSA-PINTO,

I. IMTA with Gracilaria vermiculophylla: productivity and nutrient removal

performance of the seaweed in a land-based pilot scale system. Aquaculture, v. 312, n.

1-4, p. 77-87, 2011a.

ABREU, M. H.; PEREIRA, R.; BUSCHMANN, A. H.; SOUSA-PINTO, I.; YARISH,

C. Nitrogen uptake responses of Gracilaria vermiculophylla (Ohmi) Papenfuss under

combined and single addition of nitrate and ammonium. Journal of Experimental

Marine Biology and Ecology, v. 407, n. 2, p. 190-199, 2011b.

ARUMUGAM, N.; CHELLIAPAN, S.; KAMYAB, H.; THIRUGNANA, S.,

OTHMAN, N.; NASRI, N. S. Treatment of Wastewater Using Seaweed: A

Review. International journal of environmental research and public health, v. 15,

n. 12, p. 2851, 2018.

AZMAN, S.; SAID, M. I. M.; AHMAD, F.; MOHAMAD, M. Biofiltration potential of

macroalgae for ammonium removal in outdoor tank shrimp wastewater recirculation

system. biomass and bioenergy, v. 66, n. 1, p. 103-109, 2014.

BADIOLA, M.; BASURKO, O. C.; PIEDRAHITA, R.; HUNDLEY, P.; MENDIOLA,

D. Energy use in recirculating aquaculture systems (RAS): A review. Aquacultural

Engineering, v. 81, p. 57-70, 2018.

BARRINGTON, K.; CHOPIN, T.; ROBINSON, S. Integrated multi-trophic aquaculture

(IMTA) in marine temperate waters. Integrated mariculture: a global review. FAO

Fisheries and Aquaculture Technical Paper, v. 1, n. 529, p. 7-46, 2009.

BATAGLIA, O.C.; FURLANI, A.M.C.; TEIXEIRA, J.P.F.; FURLANI, P.R.; GALLO,

J.R. Métodos de análise química de plantas. Campinas: Instituto Agronômico, 48p.

(Boletim técnico, 78), 1983.

BIRD, C. J.; DE OLIVEIRA F, E. C. Gracilaria tenuifrons sp. nov.(Gigartinales,

Rhodophyta), a species from the tropical western Atlantic with superficial spermatangia.

Phycologia, v. 25, n. 3, p. 313-320, 1986.

BRITO, L. O.; ARANTES, R.; MAGNOTTI, C.; DERNER, R.; PCHARA, F.;

OLIVERA, A.; VINATEA, L. Water quality and growth of Pacific white shrimp

Litopenaeus vannamei (Boone) in co-culture with green seaweed Ulva lactuca

(Linaeus) in intensive system. Aquaculture International, v. 22, n. 2, p. 497-508, 2014.

BUCHHOLZ, C. M.; KRAUSE, G.; BUCK, B. H. Seaweed and man. In: Seaweed

biology. Springer, Berlin, Heidelberg, 2012. p. 471-493.

46

CHEN, Z.; CHANG, Z.; ZHANG, L.; JIANG, Y.; GE, H.; SONG, X.; CHEN, S.;

ZHOA, F.; LI, J. Effects of water recirculation rate on the microbial community and

water quality in relation to the growth and survival of white shrimp (Litopenaeus

vannamei). BMC microbiology, v. 19, n. 1, p. 1-15, 2019.

CHOPIN, T. Aquaculture, Integrated Multi-trophic (IMTA). In: CHRISTOU P., SAVIN

R., COSTA-PIERCE B.A., MISZTAL I., WHITELAW C.B.A. (eds) Sustainable Food

Production. Springer, New York, NY, 2013. p. 184-205.

CHOPIN, T. Integrated multi-trophic aquaculture. In: OECD. Advancing the

Aquaculture Agenda: Workshop Proceedings. Paris: OECD Publishing. 2010. p. 195 -

217.

CLESCERI, L. S.; GREENBERG, A. E.; EATON, A. D. Standard methods for the

examination of water and wastewater, 20th edn. American Public Health Association,

American Water Work Association, Water Environment Federation, Washington,

DC. APHA-AWWA-WEF, 1999.

COSTA, E. D. S. Algas gracilarióides (Gracilariaceae, Rhodophyta) na costa

brasileira: uma abordagem morfológica e molecular. 2013. 153 f. Tese (Doutorado em

Ciências Biológicas - Botânica) - Universidade de São Paulo, São Paulo, 2013.

DU, R.; LIU, L.; WANG, A.; WANG, Y. Effects of temperature, algae biomass and

ambient nutrient on the absorption of dissolved nitrogen and phosphate by Rhodophyte

Gracilaria asiatica. Chinese journal of oceanology and limnology, v. 31, n. 2, p. 353-

365, 2013.

FAO. The State of World Fisheries and Aquaculture 2018: Meeting the sustainable

development goals. Roma: FAO, 2018.

FOUROOGHIFARD, H.; MATINFAR, A.; MORTAZAVI, M. S.; ROOHANI

GHADIKOLAEE, K.; ROOHANI GHADIKOLAEE, M. Nitrogen and phosphorous

budgets for integrated culture of whiteleg shrimp Litopenaeus vannamei with red

seaweed Gracilaria corticata in zero water exchange system. Iranian Journal of

Fisheries Sciences, v. 17, n. 3, p. 471-486, 2018.

FURTADO, P. S.; CAMPOS, B. R.; SERRA, F. P.; KLOSTERHOFF, M.; ROMANO,

L. A.; WASIELESKY, W. Effects of nitrate toxicity in the Pacific white shrimp,

Litopenaeus vannamei, reared with biofloc technology (BFT). Aquaculture

international, v. 23, n. 1, p. 315-327, 2015.

GE, H. X.; NI, Q.; LI, J.; LI, J. T.; CHEN, Z.; ZHAO, F. Z. Integration of white shrimp

(Litopenaeus vannamei) and green seaweed (Ulva prolifera) in minimum-water

exchange aquaculture system. Journal of Applied Phycology, v. 31, n. 2, p. 1425-

1432, 2019.

GRASSHOFF, K.; EHRHARDT, M.; KREMLING, K. Methods of seawater analysis.

2. ed. Weinheim: Velarg Chemie, 1983.

47

HARRISON, P. J.; HURD, C. L. Nutrient physiology of seaweeds: application of

concepts to aquaculture. Cahiers de biologie marine, v. 42, n. 1-2, p. 71-82, 2001.

HE, Q.; ZHANG, J.; CHAI, Z.; WU, H.; WEN, S.; HE, P. Gracilariopsis longissima as

biofilter for an Integrated Multi-Trophic aquaculture (IMTA) system with Sciaenops

ocellatus: Bioremediation efficiency and production in a recirculating system. Indian

Journal of Geo-Marine Sciences, v. 43, n. 4, p. 528-537, 2014.

HERNÁNDEZ, I.; PÉREZ-PASTOR, A.; VERGARA, J. J.; MARTÍNEZ-ARAGÓN, J.

F.; FERNÁNDEZ-ENGO, M. Á.; PÉREZ-LLORÉNS, J. L. Studies on the biofiltration

capacity of Gracilariopsis longissima: from microscale to macroscale. Aquaculture, v.

252, n. 1, p. 43-53, 2006.

LOBBAN, C. S.; HARRISON, P. J. Seaweed ecology and physiology. Cambridge

University Press, 1994. 366 p.

MARINHO-SORIANO, E.; AZEVEDO, C. A. A.; TRIGUEIRO, T. G.; PEREIRA, D.

C.; CARNEIRO, M. A. A.; CAMARA, M. R. Bioremediation of aquaculture

wastewater using macroalgae and Artemia. International Biodeterioration &

Biodegradation, v. 65, n. 1, p. 253-257, 2011.

MARINHO-SORIANO, E.; NUNES, S. O.; CARNEIRO, M. A. A.; PEREIRA, D. C.

Nutrients' removal from aquaculture wastewater using the macroalgae Gracilaria

birdiae. Biomass and Bioenergy, v. 33, n. 2, p. 327-331, 2009.

MEDEIROS, P. M. O. C. Desempenho zootécnico dos camarões: Litopenaeus

vannamei e Macrobrachium rosenbergii em tanques rede e aquicultura familiar na

comunidade de Bebida-Velha, RN. 2015. 112 f. Dissertação (Mestrado em

Desenvolvimento e Meio Ambiente). Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

2015.

NALDI, M.; WHEELER, P. A. 15N measurements of ammonium and nitrate uptake by

Ulva fenestrata (chlorophyta) and Gracilaria pacifica (Rhodophyta): comparison of net

nutrient disappearance, release of ammonium and nitrate, and 15N accumulation in

algal tissue. Journal of Phycology, v. 38, p. 135-144, 2002.

NEORI, A.; CHOPIN, T.; TROELL, M.; BUSCHMANN, A. H.; KRAEMER, G. P.;

HALLING, C.; SHPIGEL, M.; YARISH, C. Integrated aquaculture: rationale, evolution

and state of the art emphasizing seaweed biofiltration in modern mariculture.

Aquaculture, v. 231, n. 1-4, p. 361-391, 2004.

NEORI, A.; GUTTMAN, L.; ISRAEL, A.; SHPIGEL, M. Development of polyculture

and integrated multi-trophic aquaculture (IMTA) in Israel: a review. The Israeli

Journal of Aquaculture online, 69.2017.1385, 2017.

48

NEVEUX, N.; BOLTON, J. J.; BRUHN, A.; ROBERTS, D. A.; RAS, M. The

bioremediation potential of seaweeds: Recycling nitrogen, phosphorus, and other waste

products. In: LA BARRE, S.; BATES, S. (Eds.) Blue Biotechnology: Production and

Use of Marine Molecules. Cidade: Hoboken, NJ, USA, 2018. p. 217-241.

Nº, CONAMA Resolução. 357, de 17 de março de 2005, publicada no DOU nº 053.

de 18/03/2005, págs. 58-63. Dispõe sobre a classificação dos corpos de água e diretrizes

ambientais para o seu enquadramento, bem como estabelece as condições e padrões de

lançamento de efluentes, e dá outras providências.

OLIVEIRA, S. R. Fluxo de nutrientes em um sistema de aquicultura orgânica.

2014. 130f. Tese (Doutorado em Ecologia) – Universidade Federal do Rio Grande do

Norte, Natal, 2014.

PLASTINO, E. M.; URSI, S.; HEIMBECKER, A. M. C. Efeito da temperatura e

salinidade no crescimento da Gracilariopsis tenuifrons (Gracilariales, Rodophyta). In:

IV Congresso Latino-Americano, São Paulo. Anais [...]. 1998. p. 359-369.

RAMOS, R.; VINATEA, L.; ANDREATTA, E. R.; COSTA, R. H. Tratamento de

efluentes de tanques de criação de Litopenaeus vannamei por sedimentação e absorção

de nutrientes pela macroalga Ulva fasciata. Boletim do Instituto de Pesca, v. 34, n. 3,

p. 345-353, 2018.

ROLEDA, M. Y.; HURD, C. L. Seaweed nutrient physiology: application of concepts

to aquaculture and bioremediation. Phycologia, v. 58, n. 5, p. 552-562, 2019.

SAMOCHA, T. M.; FRICKER, J.; ALI, A. M.; SHPIGEL, M.; NEORI, A. Growth and

nutrient uptake of the macroalga Gracilaria tikvahiae cultured with the shrimp

Litopenaeus vannamei in an Integrated Multi-Trophic Aquaculture (IMTA) system.

Aquaculture, v. 446, p. 263-271, 2015.

SANTOS, P.S. Potencial Antibiótico, Antioxidante e Teste de Letalidade frente a

Artemia salina de extratos de Gracilaria (Rhodophyta, Gracilariales). 2015. 76 f.

Dissertação (Mestrado em Biotecnologia) – Universidade Federal da Bahia, Salvador.

2015.

SHPIGEL, M.; SHAULI, L.; ODINTSOV, V.; BENEZRA, D.; NEORI, A.;

GUTTMAN, L. The sea urchin, Paracentrotus lividus, in an Integrated Multi-Trophic

Aquaculture (IMTA) system with fish (Sparus aurata) and seaweed (Ulva lactuca):

Nitrogen partitioning and proportional configurations. Aquaculture, v. 490, p. 260-269,

2018.

SIMIONOV, I. A.; CRISTEA, V.; PETREA, S. M.; BOCIOC, E.; PLACINTA, S. The

influence of water and sediments nitrite concentration on chemical fish meat

composition in different aquatic ecosystems. Revue Roumaine de Chimie, v. 62, p.

783-791, 2017.

49

SOARES, R. H. R. M.; ASSUNÇÃO, C. A.; FERNANDES, F.O.; MARINHO-

SORIANO, E. Identification and analysis of ecosystem services associated with

biodiversity of saltworks. Ocean & coastal management, v. 163, p. 278-284, 2018.

STRICKLAND, J. D.; PARSONS, T. R. A practical handbook of seawater analysis. 2.

Ed. Fisheries Research Board of Canada Bulletin, n. 167. 1972.

TOMAZ, A. C. D. A. Substâncias encontradas em algas rodofíceas do litoral

paraibano e do Mar Jônico-Grécia. 2012. 350 f. Tese (Doutorado em Farmacologia) -

Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2012.

TORRES, P.; NAGAI, A.; TEIXEIRA, D. I. A.; MARINHO-SORIANO, E.; CHOW,

F.; DOS SANTOS, D. Y. Brazilian native species of Gracilaria (Gracilariales,

Rhodophyta) as a source of valuable compounds and as nutritional supplements.

Journal of Applied Phycology, v. 31, n. 5, p. 3163–3173, 2019.

TROELL, M.; JOYCE, A.; CHOPIN, T.; NEORI, A.; BUSCHMANN, A. H.; FANG, J.

G. Ecological engineering in aquaculture—potential for integrated multi-trophic

aquaculture (IMTA) in marine offshore systems. Aquaculture, v. 297, n. 1-4, p. 1-9,

2009.

VAN RIJN, J. Waste treatment in recirculating aquaculture systems. Aquacultural

engineering, v. 53, p. 49-56, 2013.

VAN WYK, P.; SCARPA, J. Water Quality Requirements and Management. In: VAN

WYK, P.; DAVIS-HODGKINS; M., LARAMORE, C. R.; MAIN, K. L.; MOUNTAIN,

J.; SCARPA, J. (Eds.) Farming marine shrimp in recirculating freshwater systems.

Florida department of agriculture and consumer services, Tallahassee, 1999, p. 141–

161.

WU, H.; HUO, Y.; HAN, F.; LIU, Y.; HE, P. Bioremediation using Gracilaria chouae

co-cultured with Sparus macrocephalus to manage the nitrogen and phosphorous

balance in an IMTA system in Xiangshan Bay, China. Marine pollution bulletin, v.

91, n. 1, p. 272-279, 2015.

ZHANG, A.; WEN, X.; YAN, H.; HE, X.; SU, H.; TANG, H.; JORDAN, R. W.;

WANG, Y.; JIANG, S. Response of microalgae to large-seaweed cultivation as revealed

by particulate organic matter from an integrated aquaculture off Nan'ao Island, South

China. Marine pollution bulletin, v. 133, p. 137-143, 2018.

universidade federal do rio grande do norte centro …€¦ · jÚlia fanny de jesus resende...

Documents