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1 Borboletas frugívoras do centro oeste do Rio Grande do Sul, Brasil (Lepidoptera: Nymphalidae) A. L. G. Paz, H. P. Romanowski & A. B. B. Morais Resumo A fragmentação e a perda de habitat ocasionadas pelas atividades antrópicas são as principais ameaças à diversidade biológica. No Rio Grande do Sul (RS), principalmente no bioma Pampa ao sul do estado, a crescente demanda de produção e consequente expansão das atividades de agricultura, pecuária e silvicultura e a carência Unidades de Conservação, acrescem sua vulnerabilidade. As borboletas frugívoras, amostradas com armadilhas com iscas, consistem em boa ferramenta para monitoramento ambiental. Este estudo tem por objetivo fornecer uma lista de espécies de borboletas frugívoras do centro oeste do RS. As borboletas foram amostradas bimestralmente de janeiro de 2010 a dezembro de 2011, nos municípios de Jaguari, São Francisco de Assis e São Vicente do Sul. No total de 2160 armadilhas/dia de amostragem, foram registrados 3288 indivíduos, pertencentes a 44 espécies e subespécies. Satyrinae foi a subfamília com maior número de espécies (57%), seguida de Biblidinae (23%), Charaxinae (18%) e Nymphalinae (2%). Narope panniculus Stichel, 1904 é novo registro para o RS. Manataria hercyna (Hübner, [1821]) é considerada rara e indicadora de ambiente preservado e merecedor de conservação. Este estudo demonstrou que o bioma Pampa abriga uma fauna rica e peculiar de borboletas frugívoras que deve ser conservada. É importante a criação de medidas de incentivo ao uso sustentável do solo, bem como de políticas públicas que visem conservação da biodiversidade, especialmente em áreas que não são legalmente protegidas, para garantir a sobrevivência das espécies e dos ambientes que as abrigam. PALAVRAS-CHAVE: Lepidoptera, Nymphalidae, riqueza de espécies, bioma Pampa, conservação, Brasil. Fruit-feeding butterflies from midwestern Rio Grande do Sul State, Brazil (Lepidoptera: Nymphalidae) Abstract Fragmentation and habitat loss caused by human activities are the main threats to biodiversity. In Rio Grande do Sul State (RS), mainly in the Pampa biome in the southern part the growing demand for production and consequent expansion of agriculture and forestry activities plus the lack of Conservation Unit, increases its vulnerability. Fruit-feeding butterflies can be sampled with bait traps and represent good tools for environmental monitoring. This study aims to provide a list of fruit-feeding butterfly species of midwestern RS. Butterflies were sampled bimonthly from January 2010 to December 2011 in the municipalities of Jaguari, São Francisco de Assis and São Vicente do Sul. After 2160 trap/days, 3288 individuals, belonging to 44 species and subspecies of Nymphalidae, were recorded. Satyrinae showed the greatest number of species (57%), followed by Biblidinae (23%), Charaxinae (18%) and Nymphalinae (2%). Narope panniculus Stichel, 1904 is a new record for Rio Grande do Sul. Manataria hercyna (Hübner, [1821]) is considered rare and an indicator of a well preserved environment. This study demonstrated that the Pampa biome harbors a rich and peculiar fauna of fruit-feeding butterflies that deserves to be preserved. It is important to create incentives for sustainable land use and public policies aiming towards biodiversity conservation to ensure the survival of species and their environments, especially in areas that are not legally protected. KEY WORDS: Lepidoptera, Nymphalidae, species richness, Pampa biome, conservation, Brazil. SHILAP Revta. lepid., 41 (164), diciembre 2013: 14 eISSN: 2340-4078 ISSN: 0300-5267

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Borboletas frugívoras do centro oeste doRio Grande do Sul, Brasil

(Lepidoptera: Nymphalidae)

A. L. G. Paz, H. P. Romanowski & A. B. B. Morais

Resumo

A fragmentação e a perda de habitat ocasionadas pelas atividades antrópicas são as principais ameaças àdiversidade biológica. No Rio Grande do Sul (RS), principalmente no bioma Pampa ao sul do estado, a crescentedemanda de produção e consequente expansão das atividades de agricultura, pecuária e silvicultura e a carênciaUnidades de Conservação, acrescem sua vulnerabilidade. As borboletas frugívoras, amostradas com armadilhascom iscas, consistem em boa ferramenta para monitoramento ambiental. Este estudo tem por objetivo fornecer umalista de espécies de borboletas frugívoras do centro oeste do RS. As borboletas foram amostradas bimestralmentede janeiro de 2010 a dezembro de 2011, nos municípios de Jaguari, São Francisco de Assis e São Vicente do Sul.No total de 2160 armadilhas/dia de amostragem, foram registrados 3288 indivíduos, pertencentes a 44 espécies esubespécies. Satyrinae foi a subfamília com maior número de espécies (57%), seguida de Biblidinae (23%),Charaxinae (18%) e Nymphalinae (2%). Narope panniculus Stichel, 1904 é novo registro para o RS. Manatariahercyna (Hübner, [1821]) é considerada rara e indicadora de ambiente preservado e merecedor de conservação.Este estudo demonstrou que o bioma Pampa abriga uma fauna rica e peculiar de borboletas frugívoras que deve serconservada. É importante a criação de medidas de incentivo ao uso sustentável do solo, bem como de políticaspúblicas que visem conservação da biodiversidade, especialmente em áreas que não são legalmente protegidas,para garantir a sobrevivência das espécies e dos ambientes que as abrigam.PALAVRAS-CHAVE: Lepidoptera, Nymphalidae, riqueza de espécies, bioma Pampa, conservação, Brasil.

Fruit-feeding butterflies from midwestern Rio Grande do Sul State, Brazil(Lepidoptera: Nymphalidae)

Abstract

Fragmentation and habitat loss caused by human activities are the main threats to biodiversity. In Rio Grandedo Sul State (RS), mainly in the Pampa biome in the southern part the growing demand for production andconsequent expansion of agriculture and forestry activities plus the lack of Conservation Unit, increases itsvulnerability. Fruit-feeding butterflies can be sampled with bait traps and represent good tools for environmentalmonitoring. This study aims to provide a list of fruit-feeding butterfly species of midwestern RS. Butterflies weresampled bimonthly from January 2010 to December 2011 in the municipalities of Jaguari, São Francisco de Assisand São Vicente do Sul. After 2160 trap/days, 3288 individuals, belonging to 44 species and subspecies ofNymphalidae, were recorded. Satyrinae showed the greatest number of species (57%), followed by Biblidinae(23%), Charaxinae (18%) and Nymphalinae (2%). Narope panniculus Stichel, 1904 is a new record for Rio Grandedo Sul. Manataria hercyna (Hübner, [1821]) is considered rare and an indicator of a well preserved environment.This study demonstrated that the Pampa biome harbors a rich and peculiar fauna of fruit-feeding butterflies thatdeserves to be preserved. It is important to create incentives for sustainable land use and public policies aimingtowards biodiversity conservation to ensure the survival of species and their environments, especially in areas thatare not legally protected.KEY WORDS: Lepidoptera, Nymphalidae, species richness, Pampa biome, conservation, Brazil.

SHILAP Revta. lepid., 41 (164), diciembre 2013: 14 eISSN: 2340-4078 ISSN: 0300-5267

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Mariposas frugívoras del centro-oeste de Rio Grande do Sul, Brasil(Lepidoptera: Nymphalidae)

Resumen

La fragmentación y la pérdida de hábitat por las actividades antrópicas son las amenazas principales para ladiversidad biológica. En el estado de Rio Grande do Sul (RS), principalmente en el biotopo Pampa al sur, lademanda creciente de producción y la consiguiente expansión de las actividades agrícolas, la ganadería y lasilvicultura además de la carencia de Unidades de Conservación, aumentan su vulnerabilidad. Las mariposasfrugívoras, evaluadas mediante un muestreo con trampas con frutas, son buenas herramientas para el monitoreoambiental. Este estudio proporciona una lista de las especies de mariposas frugívoras del occidente y centro delestado. Las mariposas fueron muestreadas bimensualmente de enero de 2010 a diciembre de 2011, en los distritosmunicipales de Jaguari, São Francisco de Assis y São Vicente do Sul. Después de 2.160 trampas/día, se registraron3.288 ejemplares, pertenecientes a 44 especies y subespecies. Satyrinae fue la subfamilia con mayor cantidad deespecies (57 %), seguida por Biblidinae (23 %), Charaxinae (18 %) y Nymphalinae (2 %). Narope panniculusStichel, 1904 es un nuevo registro para RS. Manataria hercyna (Hübner, [1821]) es considerada rara e indicadorapara la conservación del medio ambiente. Este estudio demostró que el biotopo de la Pampa protege una rica ypeculiar fauna de mariposas frugívoras que debe ser conservada. Es importante crear incentivos para elmantenimiento de los hábitats, promoviendo políticas públicas que animen a la conservación de la biodiversidad yaseguren la supervivencia de las especies y de su medio ambiente, especialmente en áreas que no están protegidaslegalmente.PALABRAS CLAVE: Lepidoptera, Nymphalidae, riqueza de especies, bioma Pampa, conservación, Brasil.

Introdução

Listas locais e regionais de espécies fornecem material base para estudos ambientais (UEHARA-PRADO et al., 2004), informando sobre a diversidade taxonômica, genética e ecológica (MOTTA,2002). Além disso, podem proporcionar uma avaliação geral da biodiversidade, mesmo em pequenasescalas (LEWINSOHN & PRADO, 2005) e subsidiar decisões de manejo e conservação de áreas(BALMER, 2002). Os insetos formam um grupo muito diverso e apesar do vasto número de espéciesconhecidas, estima-se que muitas ainda venham a ser descritas. Deste modo, documentar os insetos eoutros invertebrados em ambientes particulares, bem como o esclarecimento da sua ecologia, sãomedidas importantes para a compreensão e conservação da biodiversidade (HAWKSWORTH, 2011).Particularmente, inventários de borboletas são úteis para caracterizar ambientes pouco conhecidos eregiões não inventariadas, podendo revelar propriedades importantes das comunidades locais(BONEBRAKE & SORTO, 2009; BELLAVER et al., 2012). Nesse sentido, as informações sobre ariqueza e composição das comunidades, função ecológica, endemismo e abundância das espécies podemauxiliar no estabelecimento de estratégias e prioridades de conservação (FLEISHMAN et al., 2006).

As borboletas neotropicais são muito diversificadas e proporcionalmente pouco conhecidas emrelação às espécies de áreas temperadas (BONEBRAKE et al., 2010). Entretanto, por estaremenvolvidas em processos ecológicos, as borboletas necessitam de medidas de conservação,principalmente em virtude das ameaças (e.g. fragmentação, perda de habitat e mudanças climáticas) àsquais as espécies vêm sendo crescentemente expostas (BONEBRAKE et al., 2010). A guilda deborboletas frugívoras compreende entre 40 e 55% das espécies de Nymphalidae (DE VRIES &WALLA, 2001) e utiliza frutas em decomposição, excrementos de animais e seiva como recursoalimentar dos adultos (DE VRIES, 1987). Essas borboletas são atraídas e amostradas com armadilhascom iscas (FREITAS et al., 2003) e tem sido utilizadas em estudos ecológicos para avaliação de efeitode borda, estratificação de florestas e fragmentação ou perda de habitat, principalmente em áreastropicais (FERMON et al., 2000, 2003; UEHARA-PRADO et al., 2005; BOSSART & OPUNI-FRIMPONG, 2009; MARÍN et al., 2009; SAFIÁN et al., 2011; RIBEIRO et al., 2008; 2012), noentanto, em regiões subtropicais as informações ainda são precárias.

O Pampa é uma biorregião que ocorre no sul da América do Sul, abrangendo parte do Brasil e da

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Argentina e todo o território do Uruguai (MARTINO, 2004). Grande parte de sua área, originalmentecoberta por vegetação campestre, se encontra modificada, principalmente pelas atividades de pecuáriaintensiva e cultivos agrícolas para exportação (MARTINO, 2004, MEDAN et al., 2011). No entanto,faltam informações a respeito das consequências da transformação dos campos nativos sobre abiodiversidade (BILENCA & MIÑARRO, 2004) e a situação das áreas protegidas é crítica,necessitando ações conjuntas dos três países que abrigam o Pampa (MARTINO, 2004).Adicionalmente, o conhecimento da fauna é extremamente incompleto, principalmente sobre osinvertebrados (MEDAN et al., 2011).

No Brasil, o Pampa corresponde a um bioma, que ocorre exclusivamente no estado do Rio Grandedo Sul (RS), cobrindo aproximadamente 63% do território (IBGE, 2004), com vegetaçãopredominantemente campestre e florestas ripárias (MARCHIORI, 2004; BOLDRINI & LONGHI-WAGNER, 2011). Os campos sulinos, que são as formações predominantes neste bioma, abrigam umagrande riqueza de espécies de plantas, e podem sustentar uma ampla diversidade biológica (BOLDRINI& LONGHI-WAGNER, 2011). Paralelamente, contém uma fauna rica e diferenciada de outras regiõesdo país, com muitas espécies endêmicas e ameaçadas de extinção, porém, o conhecimento sobre osinvertebrados também é extremamente precário (BENCKE, 2009). Atualmente, a crescente demandade produção e consequente expansão das atividades de agricultura, pecuária e silvicultura, somadas àcarência de proteção legal dos ambientes (MARTINO, 2004; HOEKSTRA et al., 2005; OVERBECK etal., 2007; MEDAN et al., 2011), vem aumentando a vulnerabilidade do bioma.

No Pampa, existem poucos trabalhos sobre borboletas, sendo principalmente listas de espécies dafauna total (CANALS, 2000; BENTANCUR-VIGLIONE, 2009; LAZZERI et al., 2011; MORAIS etal., 2007; NÚÑEZ-BUSTOS, 2007; 2008; 2009; 2010; NÚÑEZ-BUSTOS & VOLKMANN, 2011) enão há estudos sistematizados sobre as borboletas frugívoras. No RS, a maioria dos inventários deborboletas frugívoras, utilizando amostragem padronizada com armadilhas com iscas, se concentra naregião norte do estado, no bioma Mata Atlântica. Foram conduzidos estudos em Floresta OmbrófilaDensa (SANTOS et al., 2011), Floresta Ombrófila Mista (PEDROTTI et al., 2011; SANTOS et al.,2011), Restinga e Mata Paludosa na Planície Costeira Norte (BELLAVER et al., 2012). O únicotrabalho realizado dentro da abrangência do bioma Pampa foi realizado no sul do Estado, em área detransição entre Floresta Estacional Semidecidual e Formações Pioneiras (SILVA et al., 2013),caracterizando que, no Pampa, o conhecimento sobre as borboletas frugívoras ainda é incipiente. Opresente estudo tem por objetivo fornecer uma lista de espécies de borboletas frugívoras da regiãocentro oeste do RS, visando contribuir para o conhecimento da fauna de borboletas do Estado eacrescentar informações sobre a biodiversidade do Pampa, provendo subsídios para sua conservação.

Material e Métodos

ÁREA DE ESTUDO

Este estudo foi realizado nos municípios de Jaguari (JGR) (29º 29’ 51” S; 54º 41’ 24” O; altitude:112 m), São Francisco de Assis (SFA) (29º 33’ 01” S; 55º 07’ 52” O; altitude: 151 m) e São Vicente doSul (SVS) (29º 41’ 30” S; 54º 40’ 46” O; altitude: 129 m) (Figura 1). Os três municípios estão inseridosno bioma Pampa, mas JGR e SFA situam-se em área limítrofe, com influência do bioma MataAtlântica. O clima é Temperado Úmido, com temperatura média anual de 17,9º C e precipitação médiaanual de 1534 mm (MALUF, 2000). De acordo com Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2007), essaregião é classificada de extrema importância biológica, no entanto essa região é classificada de extremaimportância biológica, no entanto ainda é pouco estudada e não contém nenhuma Unidade deConservação.

AMOSTRAGEM

As borboletas frugívoras foram amostradas bimestralmente de janeiro de 2010 a dezembro de

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2011, com o uso de armadilhas com iscas atrativas, em nove sítios amostrais, três por município,distantes pelo menos 2 km um do outro. Cada sítio se situou em um fragmento de mata nativa próximoa campo preservado e utilizado, principalmente para pecuária extensiva e/ou a agricultura familiar.

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Figura 1.– Mapa da área de estudo. Os círculos pretos indicam a localização dos sitios amostrais nosmunicípios. JGR: Jaguari; SFA: São Francisco de Assis; SVS: São Vicente do Sul, Rio Grande do Sul, Brasil.

As armadilhas para captura seguiram modelo adaptado de UEHARA-PRADO et al. (2005). Aisca, uma mistura de caldo de cana com bananas maduras, fermentada por 48 h, foi colocada em pratosdescartáveis fixados na base de PVC. Cada armadilha foi fixada a aproximadamente 1,5 m do solo. Emcada sítio amostral, foram dispostas 10 armadilhas, agrupadas em duas unidades amostrais (UA),distantes 50 m, situadas paralelamente, uma na borda e outra no interior da mata. Cada UA consistiunum conjunto de cinco armadilhas, dispostas linearmente, distantes 20 m entre si. As armadilhas foramrevisadas em 24 e 48 h a cada ocasião amostral. Foram amostradas 240 armadilhas/dia por sítio,totalizando, 2160 armadilhas/dia.

As borboletas capturadas foram identificadas, marcadas com caneta permanente. Se necessário,foram coletados espécimes para posterior montagem e identificação. Pelo menos um exemplartestemunho de cada espécie foi depositado na coleção de referência do Laboratório de InteraçõesInseto-Planta do Departamento de Biologia, Centro de Ciências Naturais e Exatas, UniversidadeFederal de Santa Maria, Santa Maria. A taxonomia seguiu LAMAS (2004) e WAHLBERG (2009). Ascoletas foram executadas com amparo da licença expedida pelo ICMBio (Licença de coletaICMBio/SISBIO 22328-1).

ANÁLISE DOS DADOS

As assembléias amostradas foram analisadas quanto à composição, riqueza (S), abundância (N) efrequência relativa (Fr) das espécies registradas. Foram consideradas dominantes as espécies comfrequência relativa maior que 0,10 (DESSUY & MORAIS, 2007).

A suficiência amostral foi mensurada através de curvas de acumulação de espécies e dosestimadores analíticos de riqueza de espécies Bootstrap e Ice, gerados com 500 randomizações, paracada município estudado, através do software EstimateS (COLWELL, 2007).

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A riqueza entre os três municípios foi comparada através do método de rarefação baseada emindivíduos (GOTELLI & GRAVES, 1996), com 1000 randomizações, através do programa EcoSim700(GOTELLI & ENTSMINGER, 2003, 2011).

Para a verificação de novas ocorrências para o estado foram utilizados os estudos realizados commesma metodologia, anteriormente citados na introdução, e consulta a trabalhos anteriores, realizadoscom outras metodologias, mencionados em ISERHARD et al. (2010).

Revisões taxonômicas recentes (FREITAS et al., 2012; N. SERAPHIM com. pess.) e consultas àcoleção de Lepidoptera do Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Rio Grande do Sul,concluídas após o término das amostragens, ocasionaram alterações na identificação inicial dasespécies. Consequentemente, a abundância das espécies dos gêneros Hermeuptychia Forster, 1964 eYphthimoides Forster, 1964 (ambas Satyrinae) e Memphis Hübner, [1819] (Charaxinae), o equivalente a28 % do total amostrado, não foram incluídas na análise estatística.

Resultados e Discussão

Foram registrados 3822 indivíduos, pertencentes a 44 espécies e subespécies, distribuídos emquatro subfamílias e 12 tribos de borboletas (Tabela I). Até o momento, essa foi a maior riqueza deborboletas frugívoras registrada no RS, comparado com trabalhos que utilizaram a mesma metodologiado presente estudo (PEDROTTI et al., 2011; SANTOS et al., 2011; BELLAVER et al., 2012; SILVA etal., 2013; R. SPANIOL, região central do RS, dados não publicados). No entanto a diferença entre osesforços amostrais inviabiliza comparações mais detalhadas. Recentemente, no estado vizinho de SantaCatarina, foram registradas 20 espécies de borboletas com este mesmo método, em Floresta OmbrófilaDensa, no Parque Estadual da Serra do Tabuleiro (CORSO & HERNÁNDEZ, 2012).

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Tabela I.– Abundância de espécies de borboletas frugívoras amostradas com armadilhas com iscas entre janeiro de2010 e dezembro de 2011, nos municípios de Jaguari (JGR), São Francisco de Assis (SFA) e São Vicente do Sul(SVS), no centro oeste do Rio Grande do Sul, Brasil. X espécies registradas fora das armadilhas; 3 novo registropara o Rio Grande do Sul; - espécies com abundância indeterminada.

JRG SFA SVSSATYRYNAE (S=25)MorphiniMorpho epistrophus (Fabricius, 1796) 5Morpho helenor achillides C. Felder & R. Felder, 1867 XBrassoliniBlepolenis batea batea (Hübner, [1821]) 2 1Brassolis astyra philocala Stichel, 1904 XCaligo brasiliensis (C. Felders, 1862) 1Caligo illioneus (Cramer 1775) 1Catoblepia amphirhoe (Hübner, [1825]) 1Eryphanis reevesii (Doubleday, [1849]) 9 1 1Narope cyllastros Doubleday, [1849] 13Narope panniculus Stichel 1904 1Opsiphanes invirae remoliatus Fruhstorfer, 1907 11 13ElymniiniManataria hercyna hercyna (Hübner, [1821]) 18 2SatyriniCapronnieria galesus (Godart, [1824]) 1 3Carminda paeon (Godart, 1804) 5 2Forsterinaria necys (Godart, [1824]) 6 7Hermeuptychia atalanta (Butler, 1867) – – –Moneuptychia soter (Butler, 1877) 37 293 75Paryphthimoides phronius (Godart, [1824]) 97 380 364Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) 108 399 191Pharneuptychia sp 1

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Trinta e três espécies (1975 indivíduos) foram amostradas em SFA, 30 espécies (1074indivíduos) em JGR e 24 espécies (773 indivíduos) em SVS. As curvas de suficiência amostral semostraram ascendentes para a amostra total e por município, (Figura 2), indicando que,provavelmente, com um maior esforço amostral, mais espécies deverão ser adicionadas. Este resultadofoi corroborado pelos estimadores analíticos de riqueza, que resultaram, respectivamente, em 41,03 +0 (Bootstrap) e 47+ 0,02 (Ice) para a amostra total, 26,68 + 0 e 26,92 + 0,01 para JGR, 31,33 + 0 e36,76 + 0,03 para SFA, 21,65 + 0 e 24,9 + 0,03 para SVS. De acordo com os resultados da rarefação, ariqueza de borboletas frugívoras registrada em SVS diferiu significativamente da riqueza registradaem JGR e SFA (Figura 3).

Uma espécie de Satyrinae amostrada unicamente em interior de mata preservada em Jaguari énovo registro para o Rio Grande do Sul: Narope panniculus Stichel, 1904 (Chapadão, 26-IX-2010,Casagrande det., Paz leg.). Esta espécie se distribui desde o norte da América do Sul até a Argentina, eno Brasil o registro mais ao sul tinha sido no estado do Paraná (CASAGRANDE 2002; DOLIBAINAet al., 2011). Outro Satyrinae que merece destaque é Manataria hercyna (Hübner, [1821]), amostradaem JGR e SFA, considerada rara na região noroeste do RS (BIEZANKO, 1960; GIOVENARDI et al.,2008) e na Argentina (NUÑEZ-BUSTOS, 2010). Possui hábitos crepusculares, sendo encontrada emlocais sombrios e úmidos (NUÑEZ-BUSTOS, 2010) e é considerada indicadora de ambientepreservado em áreas de Mata Atlântica no sudeste do Brasil (BROWN & FREITAS, 2000).

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Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) 1Splendeuptychia libitina (Butler, 1870) 1Taygetis ypthima Hübner, [1821] 28 3Yphthimoides celmis (Godart, [1824]) – – –Yphthimoides ordinaria Freitas, Kaminski & Mielke 2012 – – –CHARAXINAE (S=8)AnaeiniMemphis acidalia victoria (H. Druce, 1877) –Memphis moruus stheno (Prittwitz, 1865) – – –Zaretis strigosus (Gmelin 1790) 9 45 17PreponiniArchaeoprepona chalciope (Hübner, [1823]) 52 14 8Archaeoprepona demophon thalpius (Hübner, 1814) 4 1Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) 3 1Prepona laertes laertes (Hübner, [1811]) 1Prepona proschion Fruhstorfer 1904 1BIBLIDINAE (S=10)BiblidiniBiblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer, 1909) 310 260 62CatonepheliniEunica eburnea Fruhstorfer, 1907 26 4Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908 17AgeroniiniHamadryas amphinome amphinome (Linnaeus, 1767) 15 13Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder, 1867) 221 149 25Hamadryas februa februa ( Hübner, [1823]) 50 156 5EpiphiliniEpiphile hubneri Hewitson, 1861 24 63Temenis laothoe meridionalis Ebert, 1965 10 1CatagramminiCallicore pygas eucale (Fruhstorfer, 1916) 23 44 6Diaethria candrena candrena (Godart, [1824]) 3NYMPHALINAE (S= 1)CoeiniSmyrna blomfildia (Fabricius, 1781) 36 71 2

N total 1074 1975 773

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Satyrinae foi a subfamília com maior número de espécies (57 %), seguida de Biblidinae (23 %),Charaxinae (18 %) e Nymphalinae (2 %) corroborando o padrão de riqueza observado na FlorestaOmbrófila Densa do RS (Santos et al., 2011), único trabalho com esforço amostral equivalente ao dopresente estudo. Do total de espécies registradas, 15 (sete Satyrinae, três Charaxinae, quatro Biblidinaee uma Nymphalinae) ocorreram nos três municípios, 13 (sete Satyrinae, duas Charaxinae e quatroBiblidinae) em dois municípios e 16 (11 Satyrinae, três Charaxinae e duas Biblidinae) em apenas umdos municípios (Figura 4). Destas últimas, cinco espécies - Caligo illioneus (Cramer, 1775), Naropecyllastros Doubleday, [1849], N. panniculus, Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) eSplendeuptychia libitina (Butler, 1870) - utilizam Poaceae na alimentação dos seus imaturos(BECCALONI et al., 2008), podendo estar associadas à vegetação campestre nativa. Catoblepiaamphirhoe (Hübner, [1825]) também utiliza monocotiledôneas das famílias Musaceae e Palmae(BECCALONI et al., 2008) e no presente estudo foram observadas em áreas antropizadas, fora doperíodo amostral. Finalmente, Morpho epistrophus (Fabricius, 1796), Diaethria candrena candrena(Godart, [1824]) e Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908, são características de interior de matasúmidas (NÚÑEZ-BUSTOS, 2010; NÚÑEZ-BUSTOS & VOLKMANN, 2011). Esta última ocorreu emsítios amostrais caracterizados por vegetação relictual de Podocarpus lambertii Klotzsch ex. Endl.(BOLDRINI, 2009). O maior número de espécies compartilhadas foi entre SFA e JGR, possivelmente,relacionado à maior semelhança fitofisionômica entre esses municípios. Em SVS as matas são maisbaixas e secas, e, adicionalmente, o relevo da região é mais plano, possivelmente, tendo influenciadotambém na menor riqueza de espécies observada. Assim, o padrão observado de distribuição dasespécies exclusivas, associadas a determinados ambientes, corrobora a influência das variáveisambientais e espaciais nas assembleias de espécies frugívoras (PAZ et al., 2013).

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Figura 2.– Curvas de suficiência amostral para a região centro oeste do Rio Grande do Sul, Brasil, dasassembleias de borboletas frugívoras, amostradas com armadilhas com iscas atrativas, em três municípios,entre janeiro de 2010 e dezembro de 2011. As linhas pontilhadas indicam o intervalo de confiança (95%).JGR: Jaguari; SFA: São Francisco de Assis; SVS: São Vicente do Sul.

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As cinco espécies mais abundantes na região de estudo e dominantes na amostra total, foram:Paryphthimoides phronius (Godart, [1824]), P. poltys (Prittwitz, 1865), Biblis hyperia nectanabis(Fruhstorfer, 1909), Moneuptychia soter (Butler, 1877) e Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder,1867) (Figura 5). Em geral, todas apresentam hábitos generalistas (BROWN, 1992) e são comumenteencontradas (MORAIS et al., 2007; TESTON & CORSEUIL, 2008a, b; NUÑEZ-BUSTOS, 2010).Quatro espécies foram dominantes em SFA e três em JGR e SVS (Figura 5). P. phronius representou47% do número total de indivíduos em SVS. Apesar das características do entorno de todas as áreasamostradas terem sido equivalentes, a agricultura intensiva, proporcionalmente, é a atividadeeconômica preponderante em SVS (IBGE, 2006). Possivelmente, essa característica pode terinfluenciado a composição da fauna e favorecido a alta dominância de uma única espécie, visto que aintensificação da agricultura pode afetar a qualidade da matriz e a persistência das espécies que habitam

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Figura 3.– Rarefação baseada em indivíduos para a riqueza de espécies de borboletas frugívoras, amostradascom armadilhas com iscas atrativas, entre janeiro de 2010 e dezembro de 2011, em três municípios do centrooeste do Rio Grande do Sul, Brasil. As linhas pontilhadas indicam o intervalo de confiança (95%).

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os fragmentos de mata nela inseridos (MARÍN et al., 2009). Por outro lado, a pecuária e a agriculturatradicional ou familiar, que predominam em SFA e JGR, respectivamente (IBGE, 2011, 2006) parecemexercer menor impacto na manutenção de comunidades ricas em espécies. Considerando que oslepidópteros são afetados principalmente pelos impactos das atividades agrícolas (BONEBRAKE et al.,2010), para as borboletas em especial, o modo como a matriz influencia a fauna pode variar entrediferentes espécies ou assembleias, assim em geral, os distúrbios beneficiam as espécies generalistas eprejudicam as especialistas (LITTLEWOOD et al., 2011).

Apesar da proeminente riqueza de espécies e peculiaridade da fauna de borboletas frugívorasregistrada no presente estudo, o seu conhecimento ainda pode ser ampliado, pois a sistemática do gruponão se encontra completamente definida. Nesse sentido, estudos recentes de revisão de Satyriniresultaram em novas espécies para o RS: Prenda clarissa Freitas & Mielke, 2011 (FREITAS et al.,2011) e Yphthimoides ordinaria Freitas, Kaminski & Mielke, 2012 (FREITAS et al., 2012).

Conclusão

O presente estudo indicou que a guilda de borboletas frugívoras pode se constituir em uma boaferramenta para monitoramento ambiental (FREITAS et al., 2003) e que os padrões de riqueza,composição e distribuição das assembleias podem ser utilizados na tomada de decisões de manejo econservação de áreas (UEHARA-PRADO et al., 2004). Nossos resultados revelaram que, mesmo emuma pequena escala espacial, existe composição distinta de espécies entre os municípios, destacandoinclusive um novo registro para o estado do RS. Os dados obtidos ressaltam a necessidade deconhecimento e valorização da biodiversidade do Pampa, cuja paisagem muitas vezes tem sidoconsiderada homogênea, e consequentemente, subestimada em termos de conservação. Provavelmente,com o incremento de estudos em regiões ainda não inventariadas, mais espécies venham a seremdescobertas. Lembrando que a maior ameaça à fauna nativa do Pampa tem sido a perda de habitat pelasubstituição dos campos nativos por agricultura, silvicultura ou pastagens exóticas (BENCKE, 2009), apecuária extensiva, com pastagens nativas, tem sido recomendada para o manejo eficiente destescampos, por apresentar menor impacto sobre a sua biodiversidade (NABINGER et al., 2009; PILLAR& VÉLEZ, 2010).

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Figura 4.– Diagrama de Venn para a riqueza de espécies de borboletas frugívoras exclusivas ecompartilhadas, amostradas com armadilhas com iscas atrativas, entre janeiro de 2010 e dezembro de 2011,em três municípios do centro oeste do Rio Grande do Sul, Brasil. JGR: Jaguari; SFA: São Francisco deAssis; SVS: São Vicente do Sul.

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Por fim, salientamos que a área de estudo sustentou uma expressiva fauna de borboletasfrugívoras, rica e diferenciada que precisa ser conservada, assim como seus habitats associados. Destemodo, são necessárias medidas de apoio ao uso sustentável do solo, bem como de políticas públicas emlongo prazo que visem conservação e manejo da biodiversidade, em especial, a criação de Unidades deConservação, assim como o incentivo e conscientização da população local para garantir asobrevivência das espécies e dos ambientes que as abrigam.

Agradecimentos

Aos proprietários das áreas amostrais pela permissão do acesso e apoio logístico. Aos Drs. A. V. L.Freitas e M. Casagrande, e aos biólogos J. P. Santos, N. Seraphim, M. O. Teixeira e J. M. Bellaver, pelaidentificação de espécies de borboletas frugívoras. Aos alunos do curso de Licenciatura em CiênciasBiológicas do IFF-SVS, em particular, D. V. Valente, G. O. Silveira e L. R. Teixeira e colegas dolaboratório de Interação Inseto-Planta da UFSM pela ajuda em campo. À CAPES e CNPq (Rede Nacionalde Pesquisa e Conservação de Lepidópteros /SISBIOTA, processo 563332/2010-7) pelo apoio financeiro.

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Figura 5.– Distribuição das freqüências relativas (fr) das espécies de borboletas frugívoras amostradas comarmadilhas com iscas atrativas, entre janeiro de 2010 e dezembro de 2011, no total e por município, em trêsmunicípios do centro oeste do Rio Grande do Sul, Brasil. JGR: Jaguari; SFA: São Francisco de Assis; SVS:São Vicente do Sul.

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*A. L. G. P.Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, CCNEUniversidade Federal de Santa MariaFaixa de Camobi, km 997105-900, Santa Maria, RSBRASIL / BRAZIL

y / and

Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia FarroupilhaCampus São Vicente do Sul97420-000 Campus São Vicente do SulBRASIL / BRAZILE-mail: [email protected]

H. P. R.Programa de Pós-Graduação em Biologia AnimalInstituto de Biociências Universidade Federal do Rio Grande do SulAv. Bento Gonçalves 9500, prédio 43435, sala 22991501-970, Porto Alegre, RSBRASIL / BRAZILE-mail: [email protected]

A. B. B. M.Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, CCNEUniversidade Federal de Santa Maria, Faixa de Camobi, km 997105-900, Santa Maria, RS BRASIL / BRAZILE-mail: [email protected]

*Autor para correspondencia / Corresponding author

(Recibido para publicación / Received for publication 12-VIII-2013)(Revisado y aceptado / Revised and accepted 27-IX-2013)(Publicado / Published 30-XII-2013)

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