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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA
TESIS
SISTEMÁTICA DE LAS ESPECIES DE ALGAS CORALINAS
(CORALLINOPHYCIDAE, RHODOPHYTA) FORMADORAS DE MANTOS DE
RODOLITOS EN EL PACÍFICO TROPICAL ORIENTAL
QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRO EN CIENCIAS MARINAS Y COSTERAS CON ORIENTACIÓN EN
BIOLOGÍA MARINA
PRESENTA:
BIOL. NÉSTOR MANUEL RUIZ ROBINSON
DIRECTOR:
DR. RAFAEL RIOSMENA RODRÍGUEZ
LA PAZ, BAJA CALIFONIA SUR, OCTUBRE 2013
'
BIOLOGiA MARINA CIMACO
Posgrado en Ciencias Marinas y Cos teras
PNP
UNIVERSIDAD AUTONOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
Fecha: 26 septiembre 2013
DR. ENRIQUE ALEJANDRO GOMEZ GALLARDO UNZUETA JEFE DEL DEPARTAMENTO ACADEMICO DE BIOLOGfA MARINA PRESENTE.
Los abajo firmantes, Miembros de Ia Comisi6n Revisora del Proyecto de tesis completamente terminado, titulado:
SISTEMATICA DE LAS ESPECIES DE ALGAS CORALINAS (CORALLINOPHYCIDAE, RHODOPHYTA) FORMADORAS DE RODOLITOS EN
EL PACIFICO TROPICAL ORIENTAL Y PENINSULA DE BAJA CALIFORNIA
que present6: Bioi. Nestor Manuel Ruiz Robinson
Otorgamos nuestro voto aprobatorio y consideramos que dicho Trabajo esta listo para su defense, a fin de obtener el Grado de Maestria en Ciencias Marinas y Costeras, con Orientaci6n en Biologfa Marina.
Comisi6n Revisora:
Dr. Rafael Riosmena Rodriguez Titular- Director
Dr. Cindy Fernandez Garda Titular
Dr. Yuri Okolodkov
Titular FIRMA
C.c.p. C.c.p
Dr. Jorge Urban Ramfrez, Responsable de CIMACO. Expediente del alumno (CIMACO)
Catretera al Sur Km . 5.5 La Paz, BCS.
Tels. 01 (612) 12 38800 ext. 2002 Fax: 01 (612) 12 38819
Apartado postal 19-B C6digo postal 23080
ii
DEDICATORIA
“En biología nada tiene sentido, si no es a la luz de la evolución”
Theodosius Dobzhansky
AGRADECIMIENTOS
A Rafael Riosmena Rodríguez por la gran amistad y todo el apoyo brindado durante
estos dos años; a los apoyos otorgados por parte del CONACyT, SEP y SEMARNAT para
el desarrollo de los proyectos de investigación en el Golfo de California, a la Universidad
de Costa Rica, a la Universidad Autónoma de León, Nicaragua, a la Universidad de El
Salvador y al Instituto Smithsonian de Panamá por el apoyo otorgado a Cindy Fernández
García para realizar la colecta de material; a los compañeros e integrantes del Laboratorio
de Botánica Marina (Juan Manuel, Jorge, Betzabé, Josué, Carmen, Pamela, Alvín, Gaby,
Mónica, Samir, Carolina, Bía, Laurie); a Line Le Gall y Viviana Peña por las grandes
enseñanzas durante la estancia en el Museo de Historia Natural en Paris, a Jazmín
Hernández Kantún y Svenja Heesch por el apoyo durante el desarrollo del trabajo
molecular en el Irish Seaweed Research Group en la Universidad Nacional de Irlanda,
Galway. A CONACyT por los programas de beca nacional y beca mixta (CVU/Becario):
418923/263807 otorgados para el desarrollo del trabajo de investigación. A la Biol. Citlalli
Galicia García por ayudarme y guiarme en mis primeros pasos dentro del campo de la
Ficología. Con sumo respeto y aprecio al Dr. Yuri B. Okolodkov por incitarme a continuar
mi desarrollo en el área de las ciencias marinas. A mi familia por ser la piedra angular en
mi desarrollo como ser humano. Finalmente a la vida, ¡Que siempre me ha dado tanto!
iii
ÍNDICE
LISTADE TABLAS........................................................................................................iv
LISTA DE FIGURAS………………………………………………………………….v
RESUMEN......………………………………………………………………………….1
INTRODUCCIÓN………………………………………………………….................. 2
Descripción de rodolito/manto de rodolito-maërl………………………………..…3
Clasificación actual de las algas coralinas no geniculadas…………………………4
Importancia de los rodolitos/ maërl a nivel mundial………………………………..6
Registros de especies formadoras de rodolitos en el Pacífico Este………………... 7
Estudios de genética molecular del orden Corallinales…………………………… 14
Biogeografía de las algas coralinas…………………………………………………16
OBJETIVOS……………………………………………………………………………17
MATERIAL Y MÉTODOS…………………………………………………………... 18
Colecta de los especímenes de algas coralinas no geniculadas………………..........18
Procedimientos histológicos……………………………………………………….. 22
Extracción de ADN y amplificación mediante la Reacción en Cadena de la
Polimerasa…………...………………………………………………….………… 23
Reacción en Cadena de la Polimerasa.……...………….….………………….…. 24
Preparación de la mezcla para PCR y secuenciación………………………….……25
Construcción de base de datos genéticos…………………………………………...25
Selección de modelo de sustitución y análisis filogenético………………………...26
Construcción de árboles filogenéticos……………………………………………...27
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos………….……27
Preparación de material para Microscopio Electrónico de Barrido……….………..28
RESULTADOS……………………………………………………………………….. 29
Taxonomía morfológica de las especies formadoras de rodolitos………………….29
Comparación Anatomía del techo del conceptáculo tetrasporangial……………….76
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos….……………78
Información molecular de los grupos de datos de los locus psbA y LSU……….….85
Reconstrucción filogenética de especies formadoras de rodolitos………………….87
DISCUSIÓN………………………….…………………………………………………89
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos.………………88
Diversidad críptica de las algas coralinas no geniculadas en el Golfo de
Califonia……….............................................................................................. 89
Distribución de Lithothamnion muelleri….……………...…………..................... 90
Diferencias en la historia de vida en las poblaciones de Lithothamnion muelleri….92
Especies con distribución restringida……………………………………………….92
Uso de los epítetos para las especies de algas coralinas….……….………………..92
CONCLUSIÓNES……………………………………………………………………...95
BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………………….96
ANEXOS………………………………………………………………………………..107
iv
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Clasificación actual de las algas coralinas no geniculadas, de acuerdo con
Bittner et al. (2011), Guiry & Guiry (2013). ‡= géneros de algas coralinas no
geniculadas que incluyen especies formadoras de rodolitos………………….5
Tabla 2. Funciones del hábitat formado por algas coralinas no geniculadas
(rodolitos/maërl) señaladas en la literatura publicada hasta la fecha…………6
Tabla 3. Registros de especies de algas coralinas no geniculadas, pertenecientes a la
Subclase Corallinophycidae, en el Pacífico Este; reportados desde el Pacífico
de Alaska hasta el Pacífico de Panamá; en base a la literatura publicada…….8
Tabla 4. Sitios de colecta, donde los especímenes de algas coralinas no geniculadas
fueron recolectados, en la región del Pacífico Tropical
Oriental………………………………………………………………………20
Tabla 5. Reactivos utilizados por el Kit de extracción Kit Macherey-Nagel
NucleoSpin 96 las cantidades se muestran en µl por cada muestra…….......24
Tabla 6. Combinación de primers utilizados para la amplificación de ADN en el
presente trabajo……………………………………………………………...24
Tabla 7. Criterios utilizados para la selección del modelo de sustitución de bases para
los dos grupos de datos (psbA, LSU y psbA+LSU). AIC= Criterio de
información de Akaike, BIC= Criterio de Información Bayesiana………….27
Tabla 8 Esquema taxonómico de las especies de algas coralinas no geniculadas,
formadoras de rodolitos que han sido identificadas en el presente estudio. En
base al uso de información morfológica y molecular……………………….30
v
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. a. Lithophyllum sp. Especie formadora de rodolitos. b. Manto de rodolitos
multiespecífico típico de ambientes costeros, Canal de San Lorenzo, Golfo de
California. c. Variación morfológica de especies del genero Lithophyllum en
el Pacífico y Golfo de California…………………………………………...…4
Figura 2. Representación geográfica de las regiones termogeográficas en relación a la
distribución de algas marinas bentónicas (Adey & Steneck 2001)………….17
Figura 3. Regiones en el Pacífico Este donde se colectaron los ejemplares en el presente
estudio: a. Pacífico de Baja California Sur, b. Pacífico Tropical Mexicano, c.
Pacífico de Centroamérica………………………………………………..…19
Figura 4. Diagrama de flujo que muestra la técnica histológica utilizada para la
preparación de láminas permanentes de algas coralinas, modificada de
Riosmena-Rodríguez et al. 1999 por Martínez–Morales (2013)……………22
Figura 5. Microscopio electrónico de barrido (MEB), con el cual se realizó el análisis
de los ejemplares de especies formadoras de rodolitos en la Universidad
Nacional de Irlanda, Galway…………………………………………….......28
Figura 6. Diversidad morfológica de las especies de algas coralinas no geniculadas,
identificadas en el presente estudio; utilizando información morfológica y
molecular. a. Sporolithon sp. GGMX1024b. b. Lithothamnion crispatum,
INMX1068. c. Lithothamnion sp. GGMX1023b. d. Lithothamnion sp.
INMX1073b. e. Lithothamnion sp.1, INMX1073c. f. Lithothamnion sp. 2,
INMX1066. g. Lithothamnion sp. 3, NR0008. h. Mesophyllum engelhartii,
INMX1072. i. Lithothamnion sp. nov., INMX1065. j. Phymatolithon sp.,
EOPA1047a. k. Porolithon castellum, CFCR816. l. Hydrolithon reinboldii,
CFES0124. m. Lithophyllum pallescens, NRMX1090. n. Lithophyllum
okamurae, RRCO0003. o. Lithophyllum margaritae, NRMX1087. p.
Lithophyllum sp. 1, CFPA1022c. q. Lithoporella pacifica, USJA73418…...32
Figura 7. Sporolithon sp: a. Morfología general del talo. b. Soros (flecha) en vista
superficial. c. Células epiteliales (flecha) poligonales. d. Fusiones celulares
(punta de flecha) y conexiones secundarias (flecha) entre las células
adyacentes. e. Área del poro (p) de los compartimentos calcificados en vista
superficial (fotografía MEB). f. Compartimentos calcificados (flecha) en
sección transversal (fotografía MEB)……………………………………….36
Figura 8. Lithothamnion australe: a. Morfología general del talo. b. Fusiones celulares
(flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (poligonales)…..40
Figura 9. Lithothamnion crispatum: a. Morfología general del talo. b. Fusiones
celulares (flechas) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha)
poligonales. d. Anatomía del techo del conceptáculo (flecha) tetrasporangial.
e. Detalle del canal del poro (flecha) en sección transversal. F. Vista
superficial del canal poro en los conceptáculos tetrasporangiales, poro (p) y
células en roseta (r); fotografía MEB………………………………………..42
Figura 10. Sitio de colecta de Lithothamnion sp. nov. La Guanera, Isla Natividad, Baja
California Sur, México………………………………………………………44
vi
Figura 11. Lithothamnion sp. nov.: a. Morfología general del talo. b. Fusiones celulares
(flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha) aplanadas
o redondeadas………………………………………………………………..44
Figura 12. Lithothamnion muelleri: a. Morfología general del talo en diferentes regiones.
b. Fusiones celulares (flechas) entre las células adyacentes. c. Células
epiteliales (flechas) poligonales. d. Conceptáculo tetrasporangial en sección
transversal, mostrando tetrasporangios (flecha). e. Conceptáculo
tetrasporangial en vista superficial, mostrando los poros (flecha) en el techo
del conceptáculo, fotografía MEB. f. Detalle del área del poro (flecha),
fotografía MEB. g. Vista superficial del poro (P) en el techo de los
conceptáculos rodeado por células en roseta (R), Fotografía MEB…………47
Figura 13. Mesophyllum engelhartii: a. Morfología general del talo folioso. b. Fusiones
celulares (flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha),
aplanadas o redondeadas. d. Sección del conceptáculo tetrasporangial en
estado inicial de desarrollo. e. Sección transversal del conceptáculo
gametangial………………………………………………………………….50
Figura 14. Phymatolithon masonianum: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales (flecha) en vista superficial. c. Células epiteliales (flecha) en
sección transversal. d. Fusiones celulares (flecha) entre las células adyacentes.
e. Conceptáculos tetrasporangiales en sección transversal, mostrando células
en estériles (flecha) dentro del conceptáculo. f. Detalle del área del poro en
vista superficial, poro (P) y células en roseta (R) rodeando el área del
poro.…………………………………………………………….……………53
Figura 15. Hydrolithon reinboldii: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
uniporados (flecha) en vista superficial. c. Células epiteliales (flecha)
aplanadas o redondeadas. d. Fusiones celulares (flechas) entre las células
adyacentes. e. Tricocistos solitarios (flecha). f. Conceptáculos
tetrasporangiales mostrando el área del poro (flecha)……………………….56
Figura 16. Lithoporella pacifica: a. Morfología general del talo. b. Organización interna
del talo, formada por capas (flechas) con tipo de crecimiento concéntrico. c.
Células epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. d. Conexiones
secundarias (flecha) entre las células adyacentes. e. Estructura inicial de
crecimiento del talo………………………………………………………….59
Figura 17. Localidad donde se colectaron los especímenes de la especie Porolithon
castellum, Bajo Beltrán, Isla del Caño, Pacífico de Costa Rica……………..61
Figura 18. Porolithon castellum: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculo
gametangial uniporado (flecha) en vista superficial. c. Fusiones celulares
(flecha) entre las células adyacentes. d. Células epiteliales (flecha)
redondeadas o aplanadas. e. Tricocistos (flecha) en hileras horizontales. f.
Sección transversal del conceptáculo gametangial, mostrando las células que
alinean el área del poro (flecha)……………………………………………..62
Figura 19. Lithophyllum corallinae: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista superficial. c. Conexiones
secundarias (flecha) entre las células adyacentes. d. Tricocistos (flecha)
vii
solitarios. e. Conceptáculo tetrasporangial en sección transversal, mostrando
el área del poro (flecha)……………………………………………………...65
Figura 20. Lithophyllum margaritae: a. Morfología general de los talos fruticosos y
foliosos. b. Conceptáculos tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista
superficial. c. Conexiones secundarias (flecha) entre las células adyacentes. d.
Células epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. e. Conceptáculo
tetrasporangial, mostrando el área del poro (flecha), normalmente no ocluida
por células alargadas………………………………………………………...68
Figura 21. Lithophyllum okamurae: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista superficial. c. Conexiones
secundarias (flecha) entre las células adyacentes. d. Conceptáculos
tetrasporangiales, mostrando el área del poro ocluida (flecha) por células
alargadas. e. Conceptáculos espermatangiales, mostrando espermatangios no
ramificados (flecha). f. Conceptáculo femenino, mostrando el carpogonio y el
tricogino (flecha)…………………………………………………………….70
Figura 22. Lithophyllum pallescens: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flechas) en vista superficial. c. Células
epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. d. Fusiones celulares (flecha)
entre las células adyacentes. e. Conceptáculo tetrasporangial, mostrando el
área del poro (flecha)………………………………………………………...72
Figura 23. Lithophyllum stictaeforme: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculo
uniporado en sección transversal. c. Conexiones secundarias (flecha) entre las
células adyacentes. d. Células epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. e.
Conceptáculo tetrasporangiales, mostrando el techo del conceptáculo
(flecha)………………………………………………………………………75
Figura 24. Morfología del área del poro en vista superficial (fotografías MEB), con
representantes de la familia Hapalidiaceae: a) Phymatolithon sp., CFPA417;
b) Phymatolithon sp., EOPA1047a, c) Lithothamnion sp. 2, INMX1066; d)
Lithothamnion crispatum, INMX1068, e) Lithothamnion sp. 1, INMX1073c;
f) Phymatolithon sp. INMX1074, g) Lithothamnion sp., RRCO0002, h)
Lithothamnion sp.; 2815PM………………………………………………...77
Figura 25. Revisión de los caracteres morfológicos: a. Tipo de estructuras
tetrasporangiales. b. Presencia o ausencia de tapones apicales en los poros de
los conceptáculos tetrasporangiales; bajo el criterio de parsimonia del estado
ancestral del carácter; implementado en el software Mesquite; los
especímenes han sido identificados utilizando información molecular y
morfológica………………………………………………………………….81
Figura 26. Revisión de los caracteres morfológicos: a. Tipo de conexiones entre las
células adyacentes de los filamentos. b. Tipo de células epiteliales; bajo el
criterio de parsimonia del estado ancestral del carácter; implementado en el
software Mesquite; los especímenes han sido identificados utilizando
información molecular y morfológica………………………………….........82
Figura 27. Revisión de los caracteres morfológicos: a. Longitud de las células
subepiteliales en relación con las células inmediatas inferiores. b. Tipo de
viii
organización de las protuberancias; bajo el criterio de parsimonia del estado
ancestral del carácter, implementado en el software Mesquite; los
especímenes han sido identificados utilizando información molecular y
morfológica………………………………………………………………….83
Figura 28. Revisión de los caracteres morfológicos: a. Presencia o ausencia de
tricocistos. b. Patrón de división de los tetrasporangios; bajo el criterio de
parsimonia del estado ancestral del carácter, implementado en el software
Mesquite; los especímenes han sido identificados utilizando información
molecular y morfológica…………………………………………………….84
Figura 29. Curvas de saturación de los marcadores moleculares: a. psbA, b. LSU, c.
psbA+LSU; datos de especies formadoras de rodolitos en Pacífico Oriental e
información disponible en GenBank. El número de transiciones (indicado por
“x”) y número de transversiones (indicado por triángulos) para cada par de
secuencias; utilizando el cálculo de distancias genéticas (F84), los marcadores
se encuentran saturados en el punto donde las transversiones superan en
número a las transiciones, indicado con una línea vertical (distancia de
aproximadamente 0.23 para psbA, mientras que para LSU no alcanza el punto
de saturación)……………………………………………………………….86
Figura 30. Árbol filogenético construido bajo el método de Neigbor-Joining, con
secuencias psbA (523 pb) de 75 taxa. Secuencias obtenidas en el presente
trabajo señaladas en negritas, secuencias disponibles en la base de datos
GenBank indicadas con numero de acceso, gama de colores de las ramas
terminales indicando las regiones termogeográficas (Adey & Steneck 2001)
donde fueron colectados los especímenes. Representantes de la familia
Sporolithaceae fueron utilizados como outgroup en el árbol filogenético…..87
Figura 31. Árbol filogenético construido bajo el método de Neigbor-Joining, con
secuencias LSU (2410 pb) de 61 taxa de. Secuencias obtenidas en el presente
trabajo indicadas con negritas, secuencias disponibles en la base de datos
GenBank indicadas con números de acceso, gama de colores en las ramas
terminales indicando las regiones termogeográficas donde fueron encontrados
los especímenes. Representantes de la familia Sporolithaceae fueron
utilizados como outgroup en el árbol filogenético…………………………..88
Figura 32. Mapa de la distribución de Lithothamnion muelleri en las costas de América.
1. Isla San Juan, Washington, USA; 2. Bahía Concepción, Golfo de
California, México; 3. Punta Galeras, México; 4. Santa Rosalía, México; 5.
Loreto, México (Rivera et al. 2004, Foster et al. 2007, Riosmena-Rodríguez
et al. 2011); 6. Isla María Magdalena, México; 7. La Peña Rota, Nicaragua; 8.
Isla Ballena (Parque Marino Nacional Ballena), Costa Rica; 9. Bahía Virador,
Costa Rica; 10. Archipiélago Juan Fernández, Chile (Ramírez & Santelices
1991); 11. Espirito Santo, Brasil (Amado-Filho et al. 2010, Henriques et al.
2012); 12. Fuegia, Argentina (Papenfuss 1964). Registros del 1-4 y 6-9
corresponden al presente estudio…………………………………………….91
1
Resumen
Actualmente, el conocimiento acerca de la biología, ecología, evolución y
distribución de las especies formadoras de rodolitos a nivel mundial se ha incrementado
significativamente gracias al desarrollo de las técnicas disponibles en la actualidad. Sin
embargo, aún existen regiones geográficas donde el conocimiento de la biodiversidad
especifica es escaso o contradictorio, como es el caso del Pacífico Este, y en particular la
región del Pacifico Tropical Oriental (PTO), donde la existencia de rodolitos ha sido
documentada desde 1929 por Me. Lemoine, y los registros actuales han revelado que su
distribución es de forma fragmentada desde el Pacífico de Panamá hasta Alaska. Más de 50
años de trabajo taxonómico no parecen haber resuelto la verdadera identidad taxonómica de
las especies formadoras de rodolitos. En varios casos los nombres específicos utilizados
deben ser evaluados con información molecular. Por lo tanto, el objetivo del presente
trabajo consistió en realizar un análisis de la diversidad específica de rodolitos del PTO;
utilizando información morfológica y técnicas de secuenciación de genes (información del
gen del cloroplasto psbA y el gen ribosomal conocido como large subunit o LSU). Para los
fines del presente trabajo se colectaron un total de 98 especímenes en 37 localidades a lo
largo del PTO. Utilizando esta colección de especímenes, se identificaron al menos 17
unidades taxonómicas entre las cuales destacan: Lithothamnion sp. nov una especie nueva
encontrada el Pacífico de Baja California Sur, Porolithon castellum especie con
distribución restringida en el Pacífico de Centroamérica, Lithothamnion muelleri especie
con amplio rango de distribución desde Washington hasta el Pacifico de Costa Rica, y
varias especies cripticas dentro del género Lithophyllum en el Pacífico y Golfo de
California. Nuestros resultados demuestran que la información molecular es una
herramienta esencial para realizar estudios de grupos hiperdiversos, como el grupo de las
algas coralinas no geniculadas; en base a nuestras observaciones sugerimos, continuar con
el desarrollo de nuevos estudios de taxonomía integrativa enfocados en grupos particulares
de algas coralinas; utilizando información molecular de especímenes tipo, para resolver los
problemas taxonómicos en relación al uso de los nombres específicos. Nuestro estudio
presenta por primera vez información molecular para la región del PTO, aportando un
avance significativo para el entendimiento de la diversidad de especies en dicha región; no
obstante, el desarrollo de nuevos estudios proporcionará un mayor conocimiento del
funcionamiento de las especies formadoras de rodolitos como un ecosistema global, de gran
relevancia en las regiones marinas y costeras del PTO.
2
Introducción
Actualmente, el grupo de las algas coralinas no geniculadas representa uno de los
grupos de macroalgas con mayor distribución en los océanos y zonas costeras de todo el
mundo (Foster 2001). Los servicios ecológicos que estos organismos proveen son
fundamentales en la dinámica de los ecosistemas marinos. Recientemente estos organismos
han sido considerados como bioingenieros ecosistémicos, y han sido incluidos como una de
las “cuatro grandes” comunidades bentónicas formadas por macrófitas marinas; entre las
que destacan los bosques de quelpos, las praderas de pastos marinos y los arrecifes
formados por algas coralinas no geniculadas (Foster et al. 2007); incluso han sido
considerados como hábitats críticos para conservación en Europa (Birkett et al. 1998).
Recientemente dos especies en el noroeste de España (Lithotamnion corallioides y
Phymatolithon calcareum) han sido incluidas en el Anexo V de la Comisión Europea de
Medio Ambiente (Directiva de Hábitats) y en el catálogo de especies amenazadas de
Galicia (Xunta de Galicia 2007) como especies vulnerables (Peña & Bárbara 2008); en este
contexto, aún cuando en el Pacífico Tropical Oriental (PTO), las especies formadoras de
rodolitos son un componente esencial en las zonas costeras, estas no han sido incluidas en
las políticas de conservación; esto se debe principalmente a la falta de evaluaciones
modernas en términos de biodiversidad de especies. Taxonómicamente existen problemas
con la identificación de las especies y molecularmente las especies no han sido
caracterizadas en la región del Pacífico Este.
Hasta la fecha varios autores han reportado la presencia de especies formadoras de
rodolitos desde las Islas Galápagos hasta Alaska (Lemoine 1929, Dawson 1960a,
Riosmena-Rodríguez et al. 1999, Athanasiadis et al. 2004, Konar et al. 2006, Fernández
2008, Littler & Littler 2008, Riosmena-Rodríguez et al. 2010); sin embargo aún existe una
gran diversidad de especies, que requieren de un estudio detallado para resolver el estatus
taxonómico en el que se encuentran. A partir de esta necesidad; el presente trabajo se ha
enfocado en las especies formadoras de rodolitos a través de un estudio taxonómico
utilizando información morfológica y el uso de técnicas modernas de secuenciación de
3
genes, con la finalidad de presentar información detallada que muestre la gran diversidad
específica de las algas coralinas en la región del PTO y la Península de Baja California,
México.
Descripción de rodolito/manto de rodolito-maërl
El término rodolito o maërl (Fig. 1) es utilizado para referirse a talos calcificados,
los cuales fijan carbonato de calcio (CaCO3) en su pared celular, y tienen un estilo de vida
libre (la mayor parte de su ciclo de vida no se encuentran fijos en el sustrato); generalmente
el término solo considera a organismos formados por más de 50% de algas coralinas no
geniculadas. Inicialmente estas estructuras tridimensionales pueden crecer sobre una gran
diversidad de sustratos (rocas, conchas, fragmentos de coral o pequeñas partículas de
sedimento). Generalmente las condiciones hidrodinámicas del medio marino, producen una
gran variedad de formas de crecimiento y pigmentación de los talos, lo cual se debe
básicamente a la interacción entre la plasticidad morfológica de las especies y las
condiciones bioquímicas del medio marino. En varias regiones del mundo, el alto éxito
reproductivo de estos organismos les permite colonizar extensas áreas del lecho marino; a
estas agregaciones en masa se les conoce como manto de rodolitos/maërl (Fig. 1b) los
cuales forman un hábitat estructuralmente complejo, el cual puede soportar una gran
diversidad y abundancia de especies marinas (moluscos, equinodermos, peces, esponjas,
macroalgas, etc.). Debido a su relevancia en términos de complejidad estructural de hábitat,
recientemente estos ecosistemas han sido considerados como uno de los “cuatro grandes”
ecosistemas marinos dominados por macrófitas marinas; entre los que destacan los pastos
marinos, bosques de quelpos y los arrecifes de algas coralinas no geniculadas.
En general el término “rodolito” ha sido utilizado por la comunidad científica en
todo el mundo, mientras que el término maërl ha sido utilizado restringidamente en las
costas atlántica y mediterránea del continente Europeo.
4
Figura 1. a. Lithophyllum sp. Especie formadora de rodolitos. b. Manto de rodolitos
multiespecífico típico de ambientes costeros, Canal de San Lorenzo, Golfo de California. c.
Variación morfológica de especies del genero Lithophyllum en el Pacífico y Golfo de
California.
Clasificación actual de las algas coralinas no geniculadas
Morfológica y estructuralmente las algas coralinas no geniculadas son un grupo
muy diverso el cual está conformado por diferentes taxones (familias, subfamilias y
géneros). Desde hace más de un siglo los sistemas de clasificación estuvieron basados en
características morfológicas y anatómicas p.ej. Foslie (1898, 1909); sin embargo a partir del
uso de la información molecular a finales del siglo XX (Bailey 1996, 1998) el sistema de
clasificación ha sido modificado; hasta la fecha el sistema de clasificación actual de las
algas coralinas no geniculadas (Tabla 1) puede ser inferido a partir de la publicación de
Bittner et al. (2011), en la cual la historia evolutiva de las algas coralinas es dilucidada en
base al uso de la información molecular.
5
Tab
la 1
. Clasificació
n actu
al de las alg
as coralin
as no g
enicu
ladas, d
e acuerd
o co
n B
ittner et a
l. (2011), G
uiry
& G
uiry
(2013). ‡
= g
énero
s de alg
as coralin
as no g
enicu
ladas q
ue in
cluyen
especies fo
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oras d
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6
Importancia de los rodolitos/ maërl a nivel mundial
Los mantos de rodolitos como ecosistema global, cumplen un rol importante dentro
del funcionamiento de los ecosistemas marinos y costeros; actualmente se han desarrollado
un número considerable de investigaciones (Tabla 2) que ayudan a comprender la
interacción de estos ecosistemas con el medio marino.
Tabla 2. Funciones del hábitat formado por algas coralinas no geniculadas
(rodolitos/maërl) señaladas en la literatura publicada hasta la fecha.
Debido a la diversidad de servicios ecológicos que estos ecosistemas aportan en los
ecosistemas costeros; actualmente se han desarrollado estrategias de conservación para
proteger los hábitats formados por estos organismos (BIOMAERL 1999). Sin embargo,
Función del hábitat Referencia
Producción de carbonato de calcio en los sistemas costeros Amado-Filho et al. 2012,
Figueiredo et al. 2012.
Reclutamiento de especies de importancia comercial para las
pesquerías
Steller & Cáceres-
Martínez 2009, Hovey et
al. 2012
Comprensión del proceso de calcificación en el medio marino Martin 2007; Steller et al.
2007
Comprensión del impacto del calentamiento global en el
proceso de calcificación en organismos marinos
Kamenos & Law 2010
Comprensión del impacto de la acidificación del océano sobre
la biodiversidad de especies
Díaz-Pulido et al. 2012
Evaluación de los daños ecológicos causados por la pesca de
arrastre.
Bordehore et al. 2003
Comprensión del impacto de la acuacultura en la biodiversidad
de especies asociadas
Aguado-Giménez & Ruiz-
Fernández 2012
Soporte de alta biodiversidad y abundancia de moluscos,
poliquetos, macroalgas, esponjas y especies endémicas de
peces.
Hall-Spencer 1998, Hall-
Spencer et al. 2003,
Barroso et al. 2010,
Hernández-Kantún et al.
2010
Producción de más del 40% de los sedimentos orgánicos, en los
ecosistemas costeros.
Riosmena-Rodríguez et
al. 2012a
Soporte de alta diversidad y riqueza de criptofauna marina Hinojosa-Arango &
Riosmena-Rodríguez
2004
Comprensión de las condiciones paleoclimáticas del océano Foster 2001
7
debido a las actividades humanas y los cambios abruptos en el océano, como la elevación
de la temperatura superficial del océano y la acidificación; actualmente estos ecosistemas
están siendo degradados con rapidez sobre todo en la última década, por lo que la
conservación de los mantos de rodolitos ha comenzado a ser una prioridad incluida en las
estrategias de conservación a nivel mundial.
Registros de especies formadoras de rodolitos en el Pacífico Este
Históricamente las especies formadoras de rodolitos en el Pacífico Este fueron
registradas por primera vez por Lemoine (1929), a partir de las colectas realizadas durante
la expedición del crucero Británico Saint-George Expedition organizado por la asociación
Scientific Expeditionary Research, Posteriormente uno de los trabajos que aportó gran
cantidad de información acerca de las algas coralinas del Pacífico Este, fue realizado por
Dawson (1959), a través de la expedición Pacific Cruise of Stella Polaris, desarrollada por
la fundación Beaudette durante el año 1959. A partir de estas expediciones y hasta el
presente los trabajos taxonómicos realizados que han registrado especies de algas no
geniculadas han reportado un total de 16 géneros y 51 especies en la región comprendida
entre Alaska y Panamá (Tabla 3).
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5''N
112°0
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9''W
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13
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011
Bah
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Méx
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24°5
3'4
7''N
112°0
6'3
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Bah
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24°4
8'4
2''N
112°0
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al. 2
011
14
Estudios de genética molecular del Orden Corallinales
Los primeros estudios moleculares del orden Corallinales fueron realizados por
Bailey & Chapman (1996, 1998), utilizando secuencias nucleares “small subunit” (SSU).
Ellos demostraron que la familia Sporolithaceae es monofilética, mientras que las coralinas
geniculadas son polifiléticas; posteriormente se realizaron otros estudios con la aplicación
del mismo marcador molecular para la investigación de la filogenia y las relaciones entre
los taxa dentro del orden, sugiriendo la utilidad del marcador SSU para la identificación
molecular (Harvey et al. 2003, Vidal et al. 2003, Bailey et al. 2004). Posteriormente, Le
Gall & Saunders (2007) mostraron que los marcadores SSU, “Large Subuinit” (LSU) y
“Elongation Factor 2” (EF2) proporcionaron mayor resolución en la delimitación de la
subclase Corallinophycideae y las asociaciones supraordinales. Como consecuencia de esta
publicación, Le Gall et al. (2010) utilizaron la misma combinación de marcadores para
transferir a la familia Sporolithaceae al nivel de orden (Sporolithales). Sorprendentemente,
Hughey et al. (2008) presentaron información molecular (SSU) de especímenes fósiles
fechados con ~550 años de antigüedad colectados en los depósitos fósiles de Cádiz y
Carboneras, España. Demostrando que aún cuando existen dificultades metodológicas, el
estudio de especímenes fósiles con técnicas moleculares es factible.
Posteriormente, Broom et al. (2008) proponen el gen del cloroplasto psbA
(codificante para la proteína D1 del fotosistema II) como un marcador novedoso, en
combinación con datos de SSU para proporcionar resoluciones filogenéticas dentro del
orden Corallinales. Adicionalmente, Walker et al. (2009) muestran la relevancia del uso de
marcadores mitocondriales para obtener nuevos puntos de vista de la diversidad genética en
los niveles taxonómicos infra genéricos. En dicho estudio, la subunidad citocromo c
oxidasa 1 (cox1) fue secuenciada para diferentes miembros de la subfamilia Corallinoideae.
Actualmente, la combinación de dos o más marcadores en los estudios moleculares
ha sido de mayor utilidad en comparación con los estudios realizados con un solo
marcador; esto ha permitido tener mejores resultados en la resolución de relaciones
filogenéticas complicadas. Por ej. Kato et al. (2011) combinaron secuencias SSU y psbA,
mientras que Bittner et al. (2011) utilizaron una combinación de marcadores ribosomales,
15
del cloroplasto y de la mitocondria (SSU, LSU, psbA y cox1), ambos estudios proporcionan
la resolución filogenética dentro del orden Corallinales; y revelaron la presencia de
diversidad críptica en varios taxones.
Recientemente, Gabrielson et al. (2011) proponen el uso del marcador rbcL, para
delimitar especies y patrones filogeográficos en las algas coralinas geniculadas. Todos estos
trabajos han demostrado que la diversidad de las algas coralinas ha sido subestimada,
utilizando características morfológicas y anatómicas diagnósticas para la identificación a
nivel específico. Los trabajos más recientes han confirmado el gran potencial de los
marcadores moleculares para resolver la identidad de especies con alto grado de
polimorfismo ayudando a clarificar las posiciones taxonómicas de estas especies (Kato et
al. 2013), así como el potencial que tiene la información molecular para identificar nuevos
géneros y de esta forma resolver las relaciones filogenéticas entre los grupos
taxonómicamente complicados, como la tribu Corallinae (Hind & Saunders 2013).
A pesar de que existe una gran cantidad de información disponible en las bases de
datos bioinformáticas, al parecer aún existe un desconexión entre los trabajos taxonómicos
tradicionales basados en información morfológica/anatómica y los trabajos moleculares
recientes; adicionalmente la ausencia de información molecular de especímenes tipo dentro
de la subclase; ha resultado en confusiones al momento de asignar nombres a las secuencias
de ADN y en la resolución de los límites inter e intraespecíficos. Esto, particularmente en la
familia Hapalidiaceae, donde especies de los géneros Mesophyllum, Lithothamnion,
Phymatolithon y Synartrophyton han sido asignados indiscriminadamente a diferentes
unidades taxonómicas con información morfológica y molecular.
Esto ha resultado en la formación de esquemas de clasificación artificiales los
cuales no podrán ser resueltos hasta que se realice un trabajo de especímenes tipo detallado
combinando información morfológica y molecular.
Asimismo se podrían realizar modificaciones en el sistema de nomenclatura que
ayuden a disminuir la subjetividad de las prácticas taxonómicas tradicionales donde la
asignación de caracteres discriminantes, para la identificación de géneros; al parecer no ha
sido valorada desde un consenso global de los expertos del grupo, sino más bien en base a
16
las prácticas individuales y descripciones de la biodiversidad de algas coralinas a nivel
regional.
A pesar de los problemas taxonómicos de la actualidad, el futuro del estado del
conocimiento de las algas coralinas resulta prometedor, con la tasa exponencial en que se
han desarrollado los trabajos moleculares en la última década, la evolución e historia
natural de este grupo se ha ido dilucidando y continuará haciéndolo durante los próximos
años.
Biogeografía de algas coralinas
El grupo de las algas coralinas ha sido señalado como uno de los grupos de algas
rojas con mayor distribución geográfica (Foster 2001), las especies formadoras de rodolitos
tienen una distribución global amplia, lo cual se debe, básicamente a la gran capacidad de
dispersión de las algas coralinas (Steneck 1986). El amplio rango de distribución de algunas
especies ha sido comprobado con información molecular. Por ej. Bittner et al. (2010),
encontraron que especímenes de algas coralinas colectados en diferentes localidades,
separadas por más de 5000 km de distancia; presentaron información molecular idéntica
(psbA y CO1).
Generalmente el rango de distribución de las especies de algas coralinas está
controlado por la temperatura (Steneck 1986), y se ha desarrollado un modelo útil para
interpretar los patrones de distribución de las algas bentónicas (Adey & Steneck 2001). Este
modelo termogeográfico (TM), es útil para comprender los patrones de abundancia y
distribución de las algas marinas bentónica y las condiciones bajo las cuales estos
organismos evolucionan biogeográficamente. En dicho modelo se distinguen 20 regiones
termogeográficas (Fig. 2) en base a la distribución de las algas bentónicas, en particular,
algas calcáreas. Estas regiones generalmente concuerdan con las regiones determinadas por
Briggs (1974). En el presente trabajo se utilizaron estas regiones termogeográficas
delimitadas por el trabajo de Adey & Steneck (2001) para determinar si los patrones de
distribución de las especies formadoras de rodolitos concuerdan con la influencia de estas
regiones termogeográficas.
17
Figura 2. Representación geográfica de las regiones termogeográficas en relación a la
distribución de algas marinas bentónicas (Adey & Steneck 2001).
Objetivos
Objetivo general
Determinar las relaciones filogenéticas de las especies de algas coralinas formadoras
de rodolitos en el Pacífico Tropical Oriental, utilizando información morfológica y
molecular.
Objetivos específicos
1) Identificar las especies formadoras de rodolitos en el Pacífico Tropical Oriental,
utilizando información morfológica y molecular.
2) Evaluar los caracteres morfológicos utilizados para la identificación de especies
formadoras de rodolitos en el Pacífico Tropical Oriental.
3) Determinar los patrones biogeográficos de las especies formadoras de rodolitos en el
Pacífico Oriental Tropical.
18
Material y métodos
Colecta de los especímenes de algas coralinas no geniculadas
Un total de 98 especímenes fueron utilizados en el presente estudio, estos fueron
colectados a lo largo de la Península de Baja California y la región del PTO (Fig. 3), entre
el 2006 y el 2011. En orden de facilitar la ubicación de estas regiones, para los propósitos
de este estudio, diferentes subregiones de muestreo fueron consideradas: 1. Costa pacífica
de la Península de Baja California que abarca desde Isla Natividad hasta Bahía Magdalena
(Fig. 3a); 2. Costa Pacífica Tropical de México que abarca desde Puerto Vallarta hasta
Huatulco, Oaxaca (Fig. 3b); y 3. Costa pacífica de Centroamérica que abarca sitios de
colecta en El Salvador, Nicaragua, Costa Rica y Panamá (Fig. 3c). En cada localidad
visitada se tomaron coordenadas con geoposicionador (Tabla 4). Se realizaron
reconocimientos submarinos utilizando técnicas SCUBA estándar, en donde se colectó en
un área aproximada de 250-500 m2. Parte del material se preservó en silica gel para ser
utilizado en los análisis moleculares y otra parte en una solución de formaldehido-agua de
mar al 4% para realizar el análisis morfológico. El presente trabajo ha sido desarrollado a
partir de las expediciones realizadas por Cindy Fernández de la Universidad de Costa Rica
y Rafael Riosmena Rodríguez de la Universidad Autónoma de Baja California Sur, como
parte de los estudios relacionados con el conocimiento de la vegetación marina en el
Pacífico Este. Los especímenes analizados en el presente estudio han sido colectados en un
total de 36 localidades (Tabla 4), en una región comprendida entre el Pacífico de Panamá y
el Pacífico de Baja California Sur. Particularmente, para este trabajo fue desarrollado en
esta región basándonos en el conocimiento previo que se tiene acerca de la gran diversidad
especies de algas coralinas no geniculadas (Tabla 3); tomando en cuenta estos estudios
previos se realizó un trabajo detallado incluyendo información morfológica e información
molecular, para caracterizar la diversidad específica de algas coralinas, lo cual
proporcionara información fundamental para el entendimiento de estos ecosistemas
marinos y servirá de línea base para el desarrollo de nuevas líneas de investigación
relacionadas con el estudio de las algas calcáreas.
19
Figura 3. Regiones en el Pacífico Este donde se colectaron los ejemplares en el presente
estudio: a. Pacífico de Baja California Sur, b. Pacífico Tropical Mexicano, c. Pacífico de
Centroamérica.
20
Tabla 4. Sitios de colecta, donde los especímenes de algas coralinas no geniculadas fueron
recolectados, en la región del Pacífico Tropical Oriental.
Sitio Coordenadas Región País
Bajo Tres Hermanas, PNMB 09°06'25.65''N 83°42'39.33''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
Isla Ballena, costado sur,
PNMB
9°06'1606''N 83°43'36.95''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
Catarata 1, Isla del Caño 08°42'52.7''N 83°52'03.0''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
El Jardín, Isla del Caño 08°42'55.7''N 83°52'28.3''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
San Josecito 8°40'15.4''N 83°43'6.5''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
Isla Despensa, Bahía Salinas 11°00'09.5''N 85°44'51.2''W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
Bajo Beltrán, Puntarenas,
Reserva Biológica Isla del
Caño.
08° 43' 01.3" N 83° 52' 40.5" W Pacífico
Centroamérica
Costa Rica
Poza Salinas, frente al Hotel
De Cameron, Los Cóbanos
13°31'47.0''N 89°49'09.6''W Pacífico
Centroamérica
El Salvador
Playa El Privado, Los
Cóbanos
13°31'38.0''N 89°48'40.8''W Pacífico
Centroamérica
El Salvador
Playa El Faro, Los Cobanos 13°31'19.3''N 89°48'26.7''W Pacífico
Centroamérica
El Salvador
Playa El Panteón, Puerto
Ángel, Oaxaca
15°39.842N 96°29.725W Pacífico Tropical
Mexicano
México
Togolunda, Bahía de
Huatulco, Oaxaca
15°39.900N 96°29.775W Pacífico Tropical
Mexicano
México
Playa del Palmar, Ixtapa,
Guerrero
17°39.139N 101°36.019W Pacífico Tropical
Mexicano
México
Manzanillo, Zihuatanejo 17°37.260N 101°31.300W Pacífico Tropical
Mexicano
México
Isla María Magdalena,
México
21° 26' 56.36" N 106° 21' 49.13"
W
Pacífico Tropical
Mexicano
México
Isla Socorro, Playa Blanca,
Archipiélago Revillagigedo,
México
18° 44' 58.44" N 110° 54' 30.82"
W
Pacífico Tropical
Mexicano
México
Bahía Magdalena, Puerto San
Carlos
24° 49' 03.77" N 112° 05' 49.06"
W
Pacífico Tropical
Mexicano
México
Isla Chapera, Archipiélago
las Perlas, Panamá
8° 34' 52.66" N 79° 01' 25.04"
W
Pacífico Tropical
Mexicano
México
Playa Tenacatita, Jalisco 19°16.894N 104°52.348W Pacífico Tropical
Mexicano
México
Punta Mita, Nayarit 20°46'10.30'' N 105°31'05.23''
W
Pacífico Tropical
Mexicano
México
La Guanera, Isla Natividad 27°52′ N 118°09' W Península de
Baja California
México
21
Santa Rosalía, Baja
California Sur
28°39'05'' N 114°10'41''W Península de
Baja California
México
Punta Blanca, Isla Natividad 27°53'15.75''N 115°13'16.84''
W
Península de
Baja California
México
Los Morros, Santa Rosalía 27°19'46.81''N 112°14'51.20''
W
Península de
Baja California
México
Punta Diablo, Isla Ángel de
la Guarda
29°17'23.27''N 113°11'28.15''
W
Península de
Baja California
México
La Cagada, San Juan del Sur 11°07'23.7''N 85°47'43.1''W Pacífico
Centroamérica
Nicaragua
La Peña Rota, Rivas 11°14'00.3''N 85°52'01.5''W Pacífico
Centroamérica
Nicaragua
La Anciana 11°21'10.6''N 86°00'08.0''W Pacífico
Centroamérica
Nicaragua
Guacalito 11°21'17.3''N 86°00'06.9''W Pacífico
Centroamérica
Nicaragua
Isla Saboga 8°38.787N 79°03.314W Pacífico
Centroamérica
Panamá
Isla Taboga 8°47.363N 79°32.739W Pacífico
Centroamérica
Panamá
Isla Mogo-Mogo 8°34.692N 79°01,698W Pacífico
Centroamérica
Panamá
Isla Contadora 8°37.681N 79°01.628W Pacífico
Centroamérica
Panamá
Isla Canal de Afuera 07° 41' 03.80" N 81° 37' 21.54"
W
Pacífico
Centroamérica
Panamá
Punta Manglarito norte de la
Isla Canales de Tierra
07° 78' 481" N 81° 58' 853'' W Pacífico
Centroamérica
Panamá
Isla Bartolomé, Archipiélago
de las Perlas
8°31.837''N 78°52.594''W Pacífico
Centroamérica
Panamá
22
Lavado en agua corriente (15-20
min)
Descalcificación en ácido nítrico (4%)(24-46 hrs)
Tinción con permanganato de potasio (0.1%)
(30 min)
Alcohol etílico 15% (10 min)
Alcohol etílico 30% (10 min)
Alcohol etílico 50% (10 min)
Alcohol etílico 60% (10 min)
Alcohol etílico 70% (10 min)
Alcohol etílico 90% (10 min)
Alcohol etílico 100% (30 min)
Alcohol etílico-butílico 1:1 (30
min)
Alcohol butílico-parafina 1:1 (30 min)
Parafina 100 (6-12 hrs) >50°C
Parafina 100% inclusión
Cortes en microtómo de rotación 6 µm
Desparafinado en Xilol
Montaje permanente en
Cytoseal
Procedimientos histológicos
El material colectado fue separado de acuerdo a su morfología general utilizando la
clasificación realizada por Woelkerling et al. (1993) para los diferentes tipos de
crecimiento, y por zona de colecta. Se realizaron cortes histológicos en cada espécimen
utilizando la técnica histológica propuesta por Riosmena-Rodríguez et al. (1999) para
microscopia óptica (Fig. 4), y para microscopia electrónica la técnica descrita por
Woelkerling (1988).
Figura 4. Diagrama de flujo que muestra la técnica histológica utilizada para la preparación
de láminas permanentes de algas coralinas, modificada de Riosmena-Rodríguez et al. 1999
por Martínez–Morales (2013).
23
Extracción de ADN y amplificación mediante la Reacción en Cadena de la Polimerasa
(PCR)
El trabajo molecular se realizó en el Servicio de Sistemática Molecular (SSM) del
Museo Nacional de Historia Natural (MNHN) en Paris, Francia del 22 de septiembre al 15
de diciembre del 2012. Un total de 96 muestras de algas coralinas fueron utilizadas para la
extracción de ADN y amplificación mediante PCR.
Pequeños fragmentos de aproximadamente 2 cm fueron tomados de cada rodolito;
con la ayuda de un cepillo dental, se limpió la superficie de cada fragmento para eliminar
los epífitos y con un taladro de punta fina se obtuvo aproximadamente 10 mg de polvo
perteneciente a cada individuo tratando de evitar la contaminación debido a la criptofauna
asociada a los rodolitos.
La extracción de ADN se realizó utilizando el Kit de extracción NucleoSpin® 96
Tissue kit (Macherey-Nagel, GmbH and Co. KG, Germany) con la ayuda del robot de
extracción epMotion 5075 (Eppendorf AG, Hamburg, Germany) siguiendo el protocolo que
se menciona a continuación:
Lisis de las muestras: para cada muestra se tomó aproximadamente 10 mg de polvo
extraído de cada individuo, se colocó en el tubo correspondiente y se preparó una mezcla de
Buffer T1 y Proteinasa K (180 µl de Buffer T1+25 µl de proteinasa K) para cada muestra y
se mezclaron con un vortex. Posteriormente, se transfirieron 200 µl de la solución
resultante a la placa de extracción con todas las muestras preparadas. Se cerraron
perfectamente y se centrifugó la placa de extracción (15s; 1500g) para mezclar la solución.
Posteriormente se incubaron las muestras a 56° C durante 2 horas. Utilizando el incubador
(Termomixer comfort Eppendorf exchangeable MTP thermoblock). Después de la lisis, se
centrifugó la placa (15s; 1500g) para concentrar todo el material; finalmente, la placa fue
colocada en el robot de extracción colocando todos los reactivos indicados en el Kit de
extracción (Tabla 5). Después de colocar la placa de extracción el robot realizó
automáticamente la extracción de 96 muestras, aproximadamente en 40 min.
Posteriormente estas extracciones de ADN fueron utilizadas para la amplificación del
ADN, mediante la cadena en reacción de la polimerasa (PCR).
24
Tabla 5. Reactivos utilizados por el Kit de extracción Kit Macherey-Nagel NucleoSpin 96
las cantidades se muestran en µl por cada muestra.
Reactivo Cantidad por muestra
Buffer BQ1 200 µl + 200 µl etanol 96-100%
Buffer BW 600 µl
Buffer B5 900 µl
Buffer BE 100 µl
Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR)
La amplificación de ADN fue realizada en el SSM del MNHN utilizando la
siguiente combinación de primers (Tabla 6) para cada marcador molecular.
Tabla 6. Combinación de primers utilizados para la amplificación de ADN en el presente
trabajo.
Gen Forward Reverse N° muestras
secuenciadas
psbA (850 pb) psbAF1(ATGACTGCTAC
TTTAGAAAGACG)
psbAR2(TCATGCATWACT
TCCATACCTA) 29
psbA(600 pb) psbAF1(ATGACTGCTAC
TTTAGAAAGACG)
psbA600R(CCAAATACACC
AGCAACACC) 48
LSU(fragmento X,
1100 pb)
T01N(GATGACCCGCTG
AATTTAAG)
T16N(GAGACCGATAGC
GAACAAGTAC)
T25(GAAAGATGGTGAA
CTATGCC)
T30(TGTTAGACTCCTTGG
TCCGTG)
T24(GCACTAATCATTCGC
TTTACC)
T13N(GCAGGTGAGTTGTT
ACACACTC3’)
8
LSU(fragmento Y
900 pb)
T04(GCAGGACGGTGGC
CATGGAAGT)
T33(TCCGCTTGTCGGGA
GAAACACG)
T10(CACCTTGGAGACCTG
CTGCGG)
T08(CAGAGCACTGGGCA
GAAATCAC)
8
LSU(fragmento
Z700 pb)
T05(GCAACGGGCAAAG
GGAATCCG)
T22(GGAAAGAAGACCC
TGTTGAGCTT)
T19N(AAGCTCAACAGGGT
CTTCTTTCC)
T15 (TGATAGGAAGAGCCGAC
ATCGA).
8
25
Preparación de la mezcla para PCR y secuenciación
La mezcla para la técnica de PCR consistió en: 15.18 µl de H2O, 2.5 µl de Buffer,
2.5 µl MgCl2, 0.6 µl de dNTPs, 0.8 µl BSA, 0.8 µl PVP, 0.25 µl de cada primer (forward y
reverse), 0.12 µl Taq Polimerasa Qiagen y 2 µl del ADN molde (en algunos casos se utilizó
una dilución de 1/25 del ADN concentrado). Los productos de PCR fueron visualizados en
geles de agarosa 1.5 % (1.2 g agarosa + 80 ml de TBE 0.5%), teñidos con Bromuro de
Etidio (BET). Los productos de PCR fueron cuantificados visualmente en el gel de agarosa.
Cuando las bandas observadas fueron claras estos productos fueron enviados para su
purificación y secuenciación, al servicio Eurofins Scientific, utilizando el mismo par de
primers que en la reacción de PCR.
Construcción de base de datos genéticos
Las secuencias recibidas del servicio de secuenciación Eurofins; fueron observadas,
editadas y comparadas con la información existente en GenBank, utilizando la herramienta
BLAST (Altschul et al. 1997). Las muestras que mostraron similitud con organismos no
correspondientes al orden Corallinales/Sporolithales fueron excluidos del análisis.
La alineación de las secuencias fue realizada con el programa Codon Code Aligner
4.0 (Codon Code Corporation, Dedham, MA). Para comprobar la complementariedad de
los pares de secuencias, se comparó la secuencia forward con su reverso complementario y
la secuencia global fue utilizada para la alineación final; posteriormente, se alinearon las
secuencias y se eliminaron las regiones donde los primers se asociaron al gen utilizando el
programa SeaView (Gouy et al. 2010).
Con el fin de representar las relaciones filogenéticas de las especies formadoras de
rodolitos se construyeron dos alineamientos: el primero incluye 75 secuencias, de 523 pares
de bases de longitud, del locus psbA (34 secuencias obtenidas en este trabajo e información
de GenBank). El segundo grupo de datos, consiste en 61 secuencias, de 2410 pares de bases
de longitud del locus LSU, los cuales fueron alineados utilizando el software Bioedit (Hall
1999), las regiones ambiguas en el alineamiento de estas secuencias fueron eliminadas del
alineamiento final, utilizando el programa Gblocks Server (Castresana 2000), habilitando la
opción “eliminar posiciones no conservadas contiguas”.
26
La construcción de árboles filogenéticos fue realizada con el Software Mega 5.5
(Tamura et al. 2011) para Neighbor-Joining, Treefinder (Jobb 2008) para Maximum
Likelihood y Mr Bayes (Huelsenbeck & Ronquist 2001) para Información Bayesiana. Las
secuencias obtenidas serán depositadas en el sistema de información Genbank.
Selección de modelo de sustitución y análisis filogenético
Los dos grupos de datos fueron analizados utilizando el software jModeltest2
(Darriba et al. 2012), con el fin de seleccionar el mejor modelo de sustitución utilizando los
ajustes de likelihood que incluye por defecto el software; para los dos grupo de datos, de
acuerdo con los criterios de Información de Akaike (AIC, Akaike 1973) y el Criterio de
Información Bayesiana (BIC, Schwarz 1978) (Tabla 7.), el modelo que tiene mayor ajuste a
los dos grupos de datos ha sido GTR+I+G.
El criterio de AIC es una medida útil que beneficia a los modelos que se ajustan
correctamente al grupo de datos analizado, e impone penalizaciones cuando encuentra
parámetros innecesarios en el grupo de datos. Este criterio está constituido por dos términos
El primero puede ser interpretado como una medida de la bondad del ajuste de los datos y
el segundo como una penalización, que aumenta conforme aumenta el número de
parámetros de acuerdo al Principio de Parsimonia. De acuerdo con este criterio el modelo
que mejor se ajusta a los grupos de datos es el que presente el valor mínimo de AIC
(Posada & Crandall 1998). Por otra parte el criterio BIC trata de seleccionar cuál de los
modelos disponibles es el correcto, con la máxima probabilidad a posteriori, y se
demuestra que es un criterio consistente, de manera que la probabilidad de seleccionar el
modelo correcto tiende a 1 cuando aumenta el tamaño de la muestra.
27
Tabla 7. Criterios utilizados para la selección del modelo de sustitución de bases para los
dos grupos de datos (psbA, LSU y psbA+LSU). AIC= Criterio de información de Akaike,
BIC= Criterio de Información Bayesiana.
Grupo de datos Criterio AIC Criterio BIC
psbA -lnL = 13084.2540 -lnL = 13084.2540
AIC=26528.5081 BIC=27373.5293
LSU -lnL= 20504.0948 -lnL = 20504.0948
AIC= 41328.1896 BIC=42258.8808
Construcción de árboles filogenéticos
Subsecuentemente a la selección del modelo de substituciones, la variación dentro y
entre las especies fue examinada utilizando el criterio de Neighbor-Joining (NJ), incluido
en el programa Mega versión 5.5 (Tamura et al. 2011) con 1000 pseudoréplicas de soporte
bootstrap con el modelo de p-distance, sustituciones incluyendo Transiciones +
Transversiones y completa deleción de gaps/información no resuelta. Posteriormente
utilizando el árbol filogenético (NJ) como base y después de obtener el mejor modelo de
sustitución de bases, se construyó el árbol filogenético de Maximum Likelihood (ML),
utilizando el programa TREEFINDER (Versión, Abril 2008; Jobb 2008) con 1000
pseudoréplicas de bootstrap. Finalmente, utilizando el programa Mr. Bayes v3.1
(Huelsenbeck & Ronquist 2001), cuatro cadenas de Monte Carlo Markov fueron ejecutadas
a través de 1, 000,000 generaciones; el análisis fue realizado utilizando los ajustes por
default incluidos en Mr. Bayes.
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos
El estatus de los caracteres morfológicos fue analizado utilizando el programa
Mesquite versión 2.75. (Maddison & Madisson, 2011). Basados en la información
morfológica de cada espécimen; 21 caracteres morfológicos de importancia taxonómica
fueron incluidos en una matriz de datos y el estado ancestral de los caracteres fue analizado
con la herramienta “Trace carácter history”. Debido a que algunos de los caracteres
28
analizados no son de importancia taxonómica para la discriminación de los géneros de
algas coralinas no geniculadas; en la sección de resultados, solo se presenta el estado de los
caracteres que son discriminantes a nivel genérico o específico.
Preparación de material para Microscopio Electrónico de Barrido
El material para el análisis en el microscopio electrónico de barrido (MEB) fue
preparado a partir de pequeños fragmentos completamente deshidratados, fracturando las
protuberancias manualmente con pinzas o navajas de bisturí; observando los caracteres
vegetativos y reproductivos de interés bajo un microscopio estereoscópico Olympus SZ-
CTV.
Los fragmentos seccionados fueron montados en placas de aluminio con adhesivo
acrílico “Fotobond” (Agfa-Gevaert Limited); posteriormente fueron recubiertos con un
baño de oro, y observados utilizando un MEB Hitachi S-2600N a 20 kV (Fig. 5) en la
Universidad Nacional de Galway, Irlanda (NUI Galway). La medición de las células
incluyó la pared celular. Las secciones transversales fueron orientadas perpendicularmente
con el fin de mostrar los filamentos que forman la estructura de los talos. Finalmente las
secciones del epitalo y de las cámaras tetrasporangiales fueron orientadas
perpendicularmente en relación a la superficie del talo.
29
Figura 5. Microscopio electrónico de barrido (MEB), con el cual se realizó el análisis de
los ejemplares de especies formadoras de rodolitos en la Universidad Nacional de Irlanda,
Galway.
Resultados
Taxonomía morfológica de las especies formadoras de rodolitos
El uso de la información morfológica y anatómica, nos ha permitido distinguir un
total de 14 especies morfológicas, en una región comprendida desde el Pacífico de Baja
California (Isla Natividad), hasta el Pacífico de Panamá (Archipiélago de las Perlas), la
posición taxonómica (Tabla 8), y la información morfológica de estas entidades será
presentada en la siguiente sección; adicionalmente la información molecular será
presentada utilizando árboles filogenéticos, para determinar la posición taxonómica de las
especies.
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31
Clave de identificación de los géneros formadores de rodolitos
En el Pacífico Tropical Oriental y Península de Baja California
1a. Talos calcificados, que en sección transversal de las protuberancias presentan fusiones
o conexiones secundarias entre las células adyacentes de los filamentos………………2
1b. Talos calcificados, que en sección transversal de las protuberancias presentan
exclusivamente conexiones secundarias entre las células adyacentes de los
filamentos………………………………………………………………….Lithophyllum
2a. Células del epitalo poligonales, nunca aplanadas o redondeadas.……………………...3
2b Células del epitalo aplanadas o redondeadas, nunca poligonales……………………....4
3a Células adyacentes de los filamentos conectadas mediante fusiones y conexiones
secundarias…..................................................................................................Sporolithon
3b Células adyacentes de los filamentos conectadas exclusivamente por fusiones
célulares…………………………………………………………..……...Lithothamnion
4a Estructuras asexuales formandose dentro de conceptáculos multiporados…………..…5
4b Estructuras asexuales formandose dentro de conceptáculos uniporados……………….6
5a Células subepiteliales, comunmente mas largas que las células derivadas
inferiores…………………………………………………………………..Mesophyllum
5b Células subepiteliales, comunmente mas cortas que las células derivadas
inferiores………………………………………………………...……….Phymatolithon
6a Talos formados por protuberancias con organización interna monomera o dimera,
formados por una región central y una región periferica…………………………….…7
6b Talos formados por la sobreposición de capas (2-3 hileras de células) concentricas, lo
que le da una estructura compacta a los talos de vida libre.…………..……Lithoporella
7a Tricocistos normalmente solitarios, nunca agrupados en hileras horizontales
alargardas……………………………………………………………….…..Hydrolithon
32
Figura 6. Diversidad morfológica de las especies de algas coralinas no geniculadas,
identificadas en el presente estudio; utilizando información morfológica y molecular. a.
Sporolithon sp. GGMX1024b. b. Lithothamnion crispatum, INMX1068. c. Lithothamnion
sp. GGMX1023b. d. Lithothamnion sp. INMX1073b. e. Lithothamnion sp.1, INMX1073c.
f. Lithothamnion sp. 2, INMX1066. g. Lithothamnion sp.3, NR0008. h. Mesophyllum
engelhartii, INMX1072. i. Lithothamnion sp. nov., INMX1065. j. Phymatolithon sp.,
EOPA1047a. k. Porolithon castellum, CFCR816. l. Hydrolithon reinboldii, CFES0124.
m. Lithophyllum pallescens, NRMX1090. n. Lithophyllum okamurae, RRCO0003. o.
Lithophyllum margaritae, NRMX1087. p. Lithophyllum sp. 1, CFPA1022c. q. Lithoporella
pacifica, USJA73418.
33
Filo Rhodophyta Wettstein
Subfilo Eurhodophytina Saunders & Hommersand.
Clase Florideophyceae Cronquist
Taxón que incluye todas aquellas organismos fotosintéticos que crecen mediante
células apicales y laterales iníciales formando filamentos ramificados en los cuales las
células están unidas mediante conexiones secundarias; con ciclos de vida
fundamentalmente trifásico; consistiendo en fases gametofíticas, carposporofíticas y
tetrasporofíticas; células reproductivas generalmente terminales o laterales sobre los
filamentos; carpogonios terminales o laterales, portando extensiones apicales (el tricogino);
desarrollo del carposporofito directamente del carpogonio o su derivado (Guiry & Guiry
2013).
Subclase Corallinophycidae Le Gall & Saunders
Taxón establecido por Le Gall & Saunders (2007), el cual agrupa a todas aquellos
talos que presentan tapones apicales con dos capas de recubrimiento en las caras
citoplasmáticas, en forma de cúpula externa, membranas ausentes. Ramas carpogoniales
formadas por dos células; tetrasporangios con división zonada o cruciada. Calcificación en
la forma de calcita.
Orden Sporolithales Le Gall, Payri, Bittner & Saunders
Taxón establecido por Le Gall et al. (2010), el cual difiere de otros ordenes
(Corallinales, Rhodogorgonales) en la producción de tetrasporangios dentro de
compartimentos esporangiales calcificados y en la presencia de tetrasporocistos que
presentan un patrón de división cruciado.
Familia Sporolithaceae Verheij
Taxón, que incluye a todos aquellos talos epigénicos o de vida libre, casi
enteramente calcificados; con organización interna pseudoparenquimatosa; células
adyacentes conectadas mediante fusiones celulares y conexiones secundarias; estructuras
gametangiales en conceptáculos tetrasporangiales formados entre los filamentos, una o más
34
células basales, tapones apicales en los ápices del tetrasporangio, los cuales se dividen
simultáneamente en esporas cruciadamente arregladas (Guiry & Guiry 2013).
Género Sporolithon Heydrich
Taxón que incluye, talos con formas costrosas dorsiventrales a masas con
protuberancias; fijas al sustrato o de vida libre. Haustorios ausentes. Células del epitalo
poligonales y aplanadas. Células adyacentes de los filamentos unidas mediante fusiones y
conexiones secundarias a veces presentes, sin embargo no son predominantes. Tricocistos
ausentes (Guiry & Guiry 2013).
Sporolithon ptychoides Heydrich (Fig. 7: a-f).
Material tipo: Lectotipo: TRH: El Tor, Mar Rojo, no numerado (como Sporolithon
ptychoides f. dura) designado por Woelkerling & Townsend (en Woelkerling 1988, p.204,
fig. 239).
Basiónimo (Bas.): Sporolithon ptychoides f. ptychoides (como Sporolithon ptychoides f.
dura en Heydrich 1897a: 67-69).
Sinónimo (Sin.): Sporolithon mediterraneum Heydrich 1899 (basado en Alongi et al.
1996), Archaeolithothamnion mediterraneum (Heydrich) Foslie 1900,
Archaeolithothamnion dimotum Foslie & M.A. Howe 1906, Sporolithon dimotum (Foslie &
Howe) Yamaguishi- Tomita ex M.J. Wynne 1986.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos, comúnmente fruticosos,
ramas de 4-18 mm de diámetro y 10-25 mm de largo. Estructura pseudoparenquimatosa,
organización interna monómera, compuesta por una región central y una región periférica,
las células de los filamentos de 5-12 µm de diámetro y 5-18 µm de largo; los filamentos
terminan en células epiteliales poligonales, nunca aplanadas o redondeadas, de 7-10 µm de
diámetro y 3-5 µm de largo; las células subepiteliales comúnmente del mismo tamaño o
más cortas que las células subyacentes; células de los filamentos conectadas por ambos
tipos de conexiones (fusiones y conexiones secundarias) sin embargo las fusiones
35
predominan sobre las conexiones secundarias en una tasa de 3:1, haustorios y tricocistos
ausentes.
Reproducción: Tetrasporangios divididos cruciadamente, midiendo 20-25 µm de diámetro
y 25-45 µm de largo; agrupados en soros ligeramente elevados por encima de la superficie
del talo. Compartimentos tetrasporangiales separados entre ellos por 2-5 filamentos
calcificados (paráfisis) Cada una de las cámaras tetrasporangiales presenta una sola célula
basal alargada de 5-10 µm de diámetro y 2-7 µm de largo, y un tapón apical fuertemente
coloreado, compartimentos tetrasporangiales antiguos comúnmente enterrados por el
sobrecrecimiento de las protuberancias. Las fases gametangiales no fueron encontradas en
nuestro material.
Especímenes examinados: México: GGMX1024b/FBCS12618: Isla María Magdalena
(21° 26' 56.36’’N, 106° 21' 49.13" W) Nayarit, México; 16 noviembre 2010; 10 m de
profundidad; colector (col.): G. Gallard; determinó (det.): N. Robinson.
EAMX1038g/FBCS12620: Punta Mita (20°46'48.07''N, 105°32'15.23''W) Nayarit,
México; 19 julio 2011; 3 m de profundidad; col.: E. Ávila; det.: N. Robinson.
Referencias: Keats & Chamberlain 1993; Verheij 1993: 190 fig. 19-22; Townsend et al.
1995 sin ilustraciones; Bahía et al. 2011: 65 fig. 1-13; Bressan & Babbini 2003.
Distribución geográfica: Sporolithon ptychoides es una especie que fue registrada y
descrita originalmente, en la Península de Sinaí, Egipto (Silva, et al. 1996), los registros
actuales muestran su distribución en Europa (Francia, España e Italia); e Indonesia.
Recientemente en el continente Americano la especie fue registrada para las costas del
Atlántico en Brasil (Bahía et al. 2011), esta especie no ha sido registrada para el Pacífico
Oriental Tropical, por lo cual nuestros registros en la Islas María y la costa de Nayarit
representan el primer registro de la especie para esta región geográfica. La especie fue
encontrada en profundidades de 10 m; por lo tanto, posiblemente la distribución vertical de
la especie está limitada a zonas someras que rodean las islas y zonas costeras.
36
Figura 7. Sporolithon sp.: a. Morfología general del talo. b. Soros (flecha) en vista
superficial. c. Células epiteliales (flecha) poligonales. d. Fusiones celulares (punta de
flecha) y conexiones secundarias (flecha) entre las células adyacentes. e. Área del poro (p)
de los compartimentos calcificados en vista superficial (fotografía MEB). f.
Compartimentos calcificados (flecha) en sección transversal (fotografía MEB).
37
Orden Corallinales Silva & Johansen
Taxón que agrupa a talos mayormente calcificados, que crecen sobre rocas, plantas,
animales u otros sustratos duros, parcial o completamente endofitícos; creciendo fijos sobre
el sustrato o de vida libre, los taxones geniculados compuestos por la alternancia de una
genícula no calcificada y una intergenícula calcificada. De estructura
pseudoparenquimatosa o a veces constituida por filamentos no consolidados; organización
interna generalmente dorsiventral y/o radial. Construcción interna monómera y/o dímera, la
estructura de las formas geniculadas usualmente se observan diferenciadas en dos regiones,
(córtex y medula); las paredes de las células vegetativas impregnadas con calcita; células
adyacentes de los filamentos conectadas por fusiones o conexiones secundarias, rara vez se
encuentran ambas; rodoplastos discoides sin pirenoides; tapones apicales con dos capas de
recubrimiento. El crecimiento de los filamentos usualmente a partir de células apicales o
subapicales. Historia de vida trifásica con generaciones gametangiales y tetrasporangiales
isomórficas y generación carposporangial heteromórfica (Womersley 1996).
Familia Hapalidiaceae Gray
Taxón que incluye aquellos organismos del orden Corallinales que producen
tetrasporangios/biesporangios zonadamente divididos, los cuales se encuentran dentro de
conceptáculos multiporados que producen tapones apicales en el área de los canales de los
poros; compartimentos esporangiales calcificados están ausentes en los organismos de esta
familia (Harvey et al. 2003).
Subfamilia Melobesioideae Bizzozero
Taxón que incluye representantes de la familia Hapalidiaceae que presentan células
vegetativas adyacentes conectadas mediante fusiones celulares; conexiones secundarias
ausentes, genícula ausente, estructuras reproductoras asexuales presentes en conceptáculos
multiporados con tapones apicales que bloquean la los canales del poro previo a la
liberación de las esporas (Womersley 1996).
38
Género Lithothamnion Heydrich
Taxón, que incluye talos calcificados, con ausencia de genículas, estructura interna
enteramente pseudoparenquimatosa; con formas incrustantes, verrugosas, grumosas o
fruticosas; epigénicos y creciendo parcial o completamente adheridas a la superficie de
varios sustratos, o creciendo como formas de vida libre; haustorios desconocidos; el género
Lithothamnion es el único representante de la familia Hapalidiaceae, subfamilia
Melobesioideae que presenta talos de con construcción completamente monómera; y
células del epitalo aplanadas y de forma poligonal, lo cual lo distingue de los demás
géneros de la subfamilia, siendo estos los caracteres diagnósticos para la identificación del
género (Womersley 1996).
Clave de identificación de especies del género Lithothamnion en el
Pacífico Tropical Oriental
1a Talos de vida libre, formados por ramas de 1-4 mm de diámetro y 3-8 mm de longitud,
pocos conceptáculos multiporados, cuando están presentes se encuentran cercanos a los
ápices de las protuberancias……………………………………Lithothamnion australe
1b Talos de vida libre, formados por protuberancias gruesas 5-10 mm de diámetro y 4-10
mm de longitud, conceptáculos multiporados abundantes dispersos por toda la
superficie del talo………………………………………………………………………..2
2a Talos de vida libre, formados por protuberancias gruesas, compactas organizadas en
hileras horizontales superpuestas, comúnmente fusionándose y terminadas en ápices
bifurcados o trifurcados con apariencia digitiforme…………...Lithothamnion sp. nov.
2b Talos de vida libre, formados por protuberancias gruesas, generalmente dispersas por
todo el talo, no fusionadas entre sí y con conceptáculos multiporados abundantes sobre
la superficie del talo……………………………………………………………………..3
3a Techos de los conceptáculos multiporados con depresiones alrededor del área del
poro………………….………………………………………..Lithothamnion crispatum
3b Techos de los conceptáculos multiporados sin depresiones alrededor del área del
poro…………………………………………………………….Lithothamnion muelleri
39
Lithothamnion australe Foslie in Weber-van Bosse & Foslie (Fig. 8: a-c)
Material tipo: Lectotipo: TRHC17-3298: La Paz, Baja California, México; incluye
laminas 86 y 87; designado por Adey et al. 1982: 57 (Woelkerling 1998: 330). Isolectotipo:
PC (perdido).
Sin.: Lithophyllum australe (Foslie) Lemoine 1917.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos de 2-5 cm de diámetro y 2-4
cm de alto color rosado, estructura de las protuberancias pseudoparenquimatosa, ramas de
1-4 mm de diámetro y 3-8 mm de longitud. Construcción monómera, formada por una
región central y una periférica; cada filamento formado por células de 5-15 µm de diámetro
y 5-18 µm de longitud; conectadas entre sí mediante fusiones celulares. Los filamentos
terminan en células epiteliales poligonales, nunca aplanadas o redondeadas, de 7-12 µm de
diámetro y 3-7 µm de longitud. Células epiteliales comúnmente cortas o de la misma
longitud en comparación con las células subyacentes. Tricocistos y haustorios ausentes.
Reproducción: Conceptáculos biesporangiales/tetrasporangiales raros, cuando fueron
observados se encontraron cerca de los ápices de las protuberancias, conceptáculos
elevados por encima de la superficie del talo, convexos. En sección transversal cámara del
conceptáculo de 150-230 µm de diámetro y 100-120 µm de alto; techo del conceptáculo
formado por 2-3 hileras de células sin depresiones alrededor del área del poro, células que
alinean el poro de igual forma y longitud en comparación con las demás células que forman
el techo. Bi/tetrasporangios no observados debido a la preservación del material en silica
gel. Conceptáculos gametangiales uniporados, de 150-200 µm de diámetro y 140-180 µm
de longitud; estructuras gametangiales no observadas debido a la conservación del material
en silica gel.
Especímenes examinados: México: GGMX1023a/FBCS12643,
GGMX1023b/FBCS12635: Isla María Magdalena (21°26' 56.36"N, 106°21'49.13"O),
Nayarit, México; 10 m de profundidad; 16 Noviembre 2010; col.: G. Gallard; det.: N.
Robinson. Costa Rica: USJA73412: Reserva Biológica Isla del Caño (8°41'51.1''N,
40
83°53'33.4''W) Provincia Puntarenas, Costa Rica; 30 abril 2006; 18 m de profundidad; col.:
A. Bernecker; det.: N. Robinson.
Referencias: Dawson 1960a: 11, Plate 4, fig. 1-20; Plate 5, fig. 2; Plate 47, fig. 5-10.
Distribución geográfica: L. australe es una especie polimórfica, las diferentes morfologías
son extremadamente similares a las morfologías de la especie L. calcareum, una especie
común del Mediterráneo y la costa Atlántica de Europa, sin embargo L. australe es
considerada como una entidad diferente (Lemoine 1929, Taylor 1945), la cual se encuentra
ampliamente distribuida en el Pacífico templado. Los registros de Dawson (1960a) y el
presente trabajo muestran que la especie puede haber ampliado su límite de distribución
hasta el Pacífico Tropical, en Costa Rica.
Figura 8. Lithothamnion australe: a. Morfología general del talo. b. Fusiones celulares
(flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (poligonales).
41
Lithothamnion crispatum Hauck (Fig. 9: a-f)
Material tipo: Lectotipo: L 943.7-75; designado por Woelkerling & Verheij 1995: 44.
Localidad tipo: Rovigno, Mar Adriático (Woelkerling 1998: 338).
Sin.: para descripción completa de sinónimos homotípicos y heterotípicos ver Basso et al.
(2011).
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos, con pequeñas
protuberancias de 4-5 cm de diámetro y 2-3cm de alto, no se ha encontrado en la región
diferentes morfologías para esta especie, posiblemente la especie no presente formas
incrustantes ni foliosas. Estructura pseudoparenquimatosa, organización interna monómera,
compuesta por una región central y una región periférica, las células de los filamentos de 5-
12 µm de diámetro y 5-25 µm de largo, conectadas mediante fusiones celulares; los
filamentos terminados en células epiteliales poligonales nunca aplanadas o redondeadas de
5-10 µm de diámetro y 3-5 µm de alto. Las células subepiteliales comúnmente de la misma
longitud que las células subyacentes; tricocistos y haustorios ausentes.
Reproducción: Conceptáculos bi/tetraesporangiales multiporados con techos que
sobrepasan el nivel superficial del talo. El techo de los conceptáculos formados por 3-5
hileras de células no diferenciadas en forma y longitud entre sí mismas, depresiones
alrededor del área del poro presentes; tapones que obstruyen el canal del poro después de la
liberación de las esporas presentes, el piso del conceptáculo ubicado 10-13 hileras de
células por debajo de la superficie del talo. Conceptáculos de 200-450 µm de diámetro y
120-150 µm de altura. En vista superficial de 4-5 células en roseta que rodean al poro.
Tetrasporangios o biesporangios ausentes en el material revisado debido a la conservación
del material en silica gel.
Especímenes examinados: México: INMX1068/FBCS12621: Punta Blanca
(27°53'15.75''N, 115°13'16.84''W) Isla Natividad, México; 10 Noviembre 2010; col.: A.
Hernández; det.: N. Robinson.
Referencias: Cabioch & Mendoza 1998: 218; fig. 28-29; Da Nóbrega Farias et al. 2010:
211-214, fig. 1-17; Basso et al. 2011; Bressan & Babbini 2003: 289.
42
Distribución geográfica: L. crispatum es una especie originalmente descrita en la región
del Mar Adriático. Los registros actuales de la especie, muestran su amplia distribución en
la región del Mediterráneo, en el Indo-Pacífico y Nueva Zelanda. En el continente
Americano la especie fue registrada en las costas del Atlántico Oeste en Brasil (Da Nóbrega
Farias et al. 2010), en el Pacífico Este la especie ha sido registrada en Panamá y en el
Archipiélago de Revillagigedo (Taylor 1945).
Basso et al. (2011) presentaron una comparación morfológica detallada del material tipo
(Lectotipo: L, 943.7-75) y especímenes colectados en la región del Mediterráneo y
Atlántico Europeo; en este trabajo se sugiere que L. crispatum es una especie cosmopolita;
sin embargo, la identificación de la especie no ha sido validad con información molecular
del material tipo o material colectado en la localidad tipo (Rovigno, Mar Adriático), por lo
tanto esta especie requiere de estudios complementarios que ayuden a determinar sus
límites de distribución a nivel mundial.
Figura 9. Lithothamnion crispatum: a. Morfología general del talo. b. Fusiones celulares
(flechas) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha) poligonales. d.
Anatomía del techo del conceptáculo (flecha) tetrasporangial. e. Detalle del canal del poro
(flecha) en sección transversal. F. Vista superficial del canal poro en los conceptáculos
tetrasporangiales, poro (p) y células en roseta (r); fotografía MEB.
43
Lithothamnion sp. nov. (Fig. 11: a-c)
Material tipo: Holotipo: La Guanera, Isla Natividad (27°52′N, 118° 09'W), Baja California
Sur, México; col.: A. Hernández, 01 Marzo 2009. FBCS12631; det.: Néstor Robinson.
Especímenes examinados: México: INMX1065/FBCS12631: La Guanera, (27°52′ N,
118°09' W), Isla Natividad, Baja California Sur, México; col.: A. Hernández, 2-3 m de
profundidad, 1 Marzo 2009.
Descripción:
Estructura vegetativa: Talo de vida libre, formando rodolitos; de 5-6 cm de diámetro y 2-3
cm de alto, formado por protuberancias compactas organizadas en hileras horizontales
superpuestas, comúnmente fusionándose y terminadas en ápices bifurcados o trifurcados
con apariencia digitiforme. Protuberancias de 3-7 mm de diámetro y 5-10 mm de longitud.
Apariencia y consistencia del talo rígida, las protuberancias en sección transversal formadas
por pequeñas células compactas dándole su consistencia rígida al talo. Organización del
talo pseudoparenquimatosa de construcción monómera. En sección transversal los
filamentos están formados por células cuadradas a rectangulares de 7-11 µm de diámetro y
8-15 µm de longitud, formando un córtex fuertemente coaxial; las células de los filamentos
conectadas entre sí por fusiones celulares, muy abundantes en todo el córtex, filamentos
terminados en células epiteliales aplanadas o redondeadas, nunca poligonales de 4-8 µm de
diámetro y 2-4 µm de longitud. Células epiteliales comúnmente más largas que las células
subyacentes, sin embargo células de igual tamaño o incluso más cortas han sido observadas
a lo largo del tejido subepitelial.
En base a las colectas realizadas a lo largo de la Península de Baja California, la
información morfológica y molecular presentada en este estudio; creemos que esta especie
tiene una distribución restringida en el Pacífico de Baja California Sur; sin embargo se
requiere de mayor esfuerzo de muestreo en esta región, para delinear los límites de
distribución de la especie. Por otra parte, el material colectado en la Isla Natividad
(INMX1065) fue encontrado en estado vegetativo; por lo tanto, en términos de
comparación taxonómica con las demás especies registradas en el Pacífico Este, las fases
reproductivas asexuales (tetrasporangiales) son de relevancia taxonómica para la
44
identificación a nivel de especie. Por lo tanto esta especie será investigada a detalle; y la
descripción formal, incluyendo información morfológica y molecular, será presentada en
trabajos posteriores a este estudio.
Distribución geográfica: El material fue colectado en el sitio conocido como la Guanera,
Isla Natividad, Baja California Sur, México; en aguas someras (2-3 m de profundidad),
hasta el momento es el único sitio a lo largo de la Península de Baja California y el Pacífico
Este donde se encontraron los especímenes, con este tipo de morfología.
Figura 10. Sitio de colecta de la especie Lithothamnion sp. nov. La Guanera, Isla
Natividad, Baja California Sur, México.
Figura 11. Lithothamnion sp. nov.: a. Morfología general del talo. b. Fusiones celulares
(flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha) aplanadas o
redondeadas.
45
Lithothamnion muelleri Lenormand ex Rosanoff (Fig. 12: a-g)
Material tipo: Lectotipo: W.H. Harvey (comunicado por F. Mueller) 1851; CN (herb.
Lenormand). Localidad tipo: Western Port Bay, Victoria (Wilks & Woelkerling 1995: 556).
Sin.: Archaeolithothamnion mirabile Foslie, 1899: 3; Lithothamnion muelleri f. cingens
Foslie, 1900: 69; Lithothamnion gabrieli Foslie, 1905: 3; Lithothamnion mirabile (Foslie)
Foslie, 1909: 4; Mesophyllum gabrielii (Foslie) Adey, 1970: 24.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos grumosos a fruticosos, de 4-
5 cm de diámetro, 7 cm en su mayor dimensión, con protuberancias ampliamente
espaciadas cilíndricas de 5-7 mm de diámetro y 2-8 mm de largo. Estructura interna
monómera, formada por un sistema de filamentos simples que constituyen la región central
y periférica, claramente se observan las bandas de crecimiento en sección transversal.
Células de los filamentos adyacentes de 10-30 µm de largo y 7-15 µm de diámetro,
conectadas mediante fusiones celulares; los filamentos terminados en células epiteliales
poligonales de 2-5 µm largo y 7-10 µm de diámetro. Las células subepiteliales comúnmente
más cortas que las células subyacentes de los filamentos. Tricocistos ausentes.
Reproducción: conceptáculos bi-tetraesporangiales multiporados con techos que sobrepasan
el nivel superficial del talo. El techo de los conceptáculos formado por 3-5 hileras de
células no diferenciadas, sin depresiones alrededor del canal del poro, tapones que
obstruyen el canal del poro después de la liberación de las esporas presentes, el piso de los
conceptáculos ubicado de 6-8 células por debajo de la superficie del talo. Conceptáculos de
250-700 µm de diámetro y 150-200 µm de altura. Tetrasporangios maduros de 120-140 µm
de longitud y 60-80 µm de diámetro presentando esporas divididas zonadamente
Conceptáculos gametangiales uniporados, el techo sobrepasa el nivel de la superficie del
talo, de 100-150 µm de diámetro, compuestos de 5-12 hileras de células por encima de la
cámara, conceptáculos de 250- 450 µm de diámetro y 130-175 µm de largo.
Especímenes examinados: USA: GIH 340: One Mile Reef (48°32.1’N, 122°59.7’W) Isla
San Juan, Washington, USA; 11 m de profundidad; 20 Abril 1983; col.: S. Norton and G.
Hansen; det. R. Riosmena. Nicaragua: La Peña Rota (11°14'00.3''N, 85°52'01.5''O) y
46
Guacalito (11°21'17.3''N, 86°00'06.9''O); 3 julio 2009; col.: C. Fernández (CFNI-582,
CFNI-643, respectivamente); det.: N. Robinson. México: GGMX1023c/FBCS12637,
GGMX1023d/FBCS12619, GGMX-1024e: Isla María Magdalena (21°26' 56.36" N,
106°21'49.13" O); 1-2 m de profundidad; Noviembre 16 2010; col. G. Gallard; det.: N.
Robinson. INMX1070/FBCS12624: Punta Blanca (27°53'15.75''N, 115°13'16.84''O), Isla
Natividad, Baja California Sur, México; 10 Noviembre 2010; col.: A. Hernández; det.: N.
Robinson. Costa Rica: CFCR-876: Bahía Virador (10°36'51.6''N, 85°41'25.0''O); 1 agosto
2009; col.: C. Fernández; CFCR-798: Isla Ballena, Parque Nacional Marino Ballena
(9°06'1606''N, 83°43'36.95''O); Julio 16 2009; 15-16 m de profundidad; col.: C. Fernández;
det.: N. Robinson.
Referencias: Wilks & Woelkerling 1995; Womersley 1996; Rivera et al. 2004; Amado-
Filho et al. 2007; Amado-Filho et al. 2010; Henriques et al. 2012.
Distribución geográfica: L. muelleri es una especie que fue descrita como una forma
incrustante en Australia. Sin embargo los registros actuales en el continente Americano
(Rivera et al. 2004, Foster et al. 2007, Amado-Filho et al. 2010, Riosmena-Rodríguez et al.
2012, Robinson et al. 2013) han sugerido que la misma especie descrita en Australia como
una forma incrustante, tiene la capacidad de formar rodolitos en las costas de América.
En el Pacífico Este encontramos una gran variedad de morfotipos que no pueden
ser asignados a unidades taxonómicas diferentes de L. muelleri con información
morfológica. Nuestros registros de esta especie nos indican que en esta región la especie se
distribuye desde las costas de Washington hasta el Pacífico de Costa Rica.
47
Figura 12. Lithothamnion muelleri: a. Morfología general del talo en diferentes regiones. b.
Fusiones celulares (flechas) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flechas)
poligonales. d. Conceptáculo tetrasporangial en sección transversal, mostrando
tetrasporangios (flecha). e. Conceptáculo tetrasporangial en vista superficial, mostrando los
poros (flecha) en el techo del conceptáculo, fotografía MEB. f. Detalle del área del poro
(flecha), fotografía MEB. g. Vista superficial del poro (P) en el techo de los conceptáculos
rodeado por células en roseta (R), Fotografía MEB.
48
Género Mesophyllum Lemoine
Taxón, que incluye talos calcificados, que no presentan genículas, construcción
enteramente pseudoparenquimatosa, talos incrustantes, verrugosos, grumosos, fruticosos,
discoides o capas foliosas; epigénicos y creciendo parcial o completamente adheridas a la
superficie de varios sustratos, o creciendo como formas de vida libre; haustorios
desconocidos. El género Mesophyllum es el único representante de la subfamilia
Melobesioideae que presenta construcción interna completamente monómera; células del
epitalo normalmente aplanadas o redondeadas, nunca poligonales; células subepiteliales
iníciales usualmente más largas que las células derivadas inmediatas inferiores; haustorios
ausentes; espermatangios formados por filamentos no ramificados que crecen sobre el piso
y techo de los conceptáculos; espermatangios iníciales sobrepuestos por una capa de células
protectoras durante el desarrollo de los estados tempranos de desarrollo; la formación de los
conceptáculos espermatangiales ocurre centrípetamente a partir de grupos de filamentos
vegetativos periféricos en relación a los filamentos espermatangiales; colectivamente estos
caracteres han sido considerados como diagnósticos para este género (Guiry & Guiry
2013).
Mesophyllum engelhartii (Foslie) W.H. Adey (Fig. 13: a-e)
Material tipo: Lectotipo: TRH (Wilks & Woelkerling 1995: 561). Notas: Wilks &
Woelkerling: Colector no indicado, posiblemente August Engelhart, fecha no indicada;
designado por Adey en Adey & Lebednik (1976:69). Holotipo: TRH, sin numeración
(Riosmena-Rodríguez & Vásquez-Elizondo 2012b). Localidad tipo: Cape Jaffa, Sur de
Australia (Silva et al. 1996: 256).
Sin.: Lithothamnion engelhartii Foslie 1900, Lithothamnion synablastum f. speciosum
Foslie 1900, Lithothamnion engelhartii f. umbonata Foslie 1900, Lithothamnion fumigatum
Foslie 1901, Lithothamnion aucklandicum (Foslie) Foslie 1907, Lithothamnion speciosum
(Foslie) Foslie 1907, Lithothamnion discrepans Foslie 1907, Lithothamnion patena f.
engelhartii (Foslie) Heydrich 1907, Lithothamnion versicolor Foslie 1907, Lithothamnion
49
lemniscatum Foslie 1907, Mesophyllum discrepans (Foslie) Me. Lemoine 1928,
Mesophyllum speciosum (Foslie) Adey 1970, Mesophyllum aucklandicum (Foslie) W.H.
Adey 1970, Mesophyllum fumigatum (Foslie) W.H. Adey 1970, Mesophyllum lemniscatum
(Foslie) W.H. Adey 1970, Mesophyllum versicolor (Foslie) Adey 1970.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos gametangiales y tetrasporangiales calcificados, de 3-5 cm de
diámetro y 2-4 cm de longitud; formando rodolitos; forma de crecimiento fruticosa,
ramificada su dicotómicamente, normalmente las protuberancias de 1-3 mm de diámetro y
3-6 mm de longitud, en ocasiones se encuentran fusionadas entre sí; conceptáculos
uniporados y multiporados desarrollándose en diferentes talos. Organización de las
protuberancias pseudoparenquimatosa, monómera con un hipotalo fuertemente coaxial y
bandas de crecimiento notables. Células de los filamentos de 10-20 µm de diámetro y 10-30
µm de longitud, conectadas mediante fusiones celulares abundantes, conexiones
secundarias ausentes. Epitalo siempre terminado en células aplanadas o redondeadas, nunca
poligonales de 5-15 µm de diámetro y 3-7 µm de longitud. Células subepiteliales
marcadamente más largas que las células subyacentes inmediatas
Reproducción: Conceptáculos tetrasporangiales multiporados, no diferenciados en un anillo
periférico y una placa central, ligeramente elevado por encima de la superficie del talo, en
sección transversal el techo del conceptáculo tetrasporangial formado por 3-5 hileras de
células, depresiones alrededor del canal del poro ausentes, el canal del poro está alineado
por células del mismo tamaño y forma en comparación con las demás células que forman el
techo del conceptáculo. Conceptáculos carposporangiales uniporados, con una cámara y
canal del poro prominente, de 300-450 µm de diámetro y 150-250 µm de longitud.
Carposporangios desarrollándose en la periferia del piso del conceptáculo. Tricocistos y
haustorios ausentes.
Especímenes examinados: México: INMX1072: Punta Eugenia-El Dátil (27°51’47.01’’N,
115°05’35.03’’O), Baja California Sur, México; 2-3 m de profundidad; 1 Marzo 2009; col.:
A. Hernández; det.: N. Robinson.
50
Referencias: Woelkerling & Harvey 1993: 581, Figs. 1-11; Chamberlain & Keats 1995:
135, Figs. 1-14; Womersley 1996: 193, Figs. 82, 83; Riosmena-Rodríguez & Vásquez-
Elizondo 2012b, 144: Figs. 1-9.
Distribución geográfica: M. engelhartii es una especie que fue originalmente descrita en
el sureste de Australia (Silva et al. 1996), región que cuenta con más registros
documentados de esta especie; los registros adicionales muestran que la especie también se
encuentra en el Sur de África y las costas de Brasil. En el Pacífico Este, la especie ha sido
reportada en el Golfo de California (Riosmena-Rodríguez & Vásquez-Elizondo 2012)
asociado a fondos rocosos donde se encuentra relacionada con la especie Lithophyllum
margaritae con este registro en el Pacífico Este aportamos información complementaria
para determinar la presencia y el amplio rango de distribución de esta especie; sin embargo
la producción de información molecular del material tipo de la especie (Lectotipo: TRH
B18-2595) será fundamental, para la correcta identificación y uso del nombre de la especie
en diferentes regiones del mundo.
Figura 13. Mesophyllum engelhartii: a. Morfología general del talo folioso. b. Fusiones
celulares (flecha) entre las células adyacentes. c. Células epiteliales (flecha), aplanadas o
redondeadas. d. Sección del conceptáculo tetrasporangial en estado inicial de desarrollo. e.
Sección transversal del conceptáculo gametangial.
51
Género Phymatolithon Foslie
Taxón en el cual se incluyen talos calcificados, que no presentan genículas,
construcción enteramente pseudoparenquimatosa, incrustantes, verrugosas, grumosas,
fruticosas, discoides o capas foliosas; epigénicos y creciendo parcial o completamente
adheridas a la superficie de varios sustratos, o creciendo como formas de vida libre;
haustorios desconocidos. El género Phymatolithon es el único representante de la
subfamilia Melobesioideae que presenta talos que no forman agregaciones arborescentes
(compuestas por un disco de fijación basal y un eje erecto portando ramas con forma de
cintas flexibles); células subepiteliales iníciales usualmente más cortas que las células
subyacentes; y haustorios ausentes, colectivamente estos caracteres son considerados como
diagnósticos de este género (Guiry & Guiry 2013).
Phymatolithon masonianum Wilks & Woelkerling (Fig. 14: a-f)
Material tipo: Holotipo: LTB 166679; 4 enero 1993; 6-12 m de profundidad; col: G. Kraft
(Wilks & Woelkerling 1994: 196). Localidad tipo: Ninepin Point, Canal D’entrecasteux,
Tasmania, Australia (Wilks & Woelkerling 1994: 196)
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos de 5-7 cm de diámetro y 3-6
cm de alto. Protuberancias de 2-3 mm de diámetro y 1-5 mm de longitud. Estructura
pseudoparenquimatosa con organización dorsiventral en las porciones costrosas, en las
regiones ramificadas la organización es radial. Bandas de crecimiento presente en las
porciones ramificadas; construcción monómera, cada filamento compuesto por células de
5-10 µm de diámetro y 5-25 µm de largo; células epiteliales de 4-10 µm de diámetro y 2-5
µm de largo, comúnmente redondeadas o aplanadas, nunca poligonales; células
subepiteliales comúnmente más cortas que las células inferiores inmediatas; las células
adyacentes de los filamentos presentan fusiones celulares; conexiones secundarias,
haustorios y tricocistos ausentes.
Reproducción: tetrasporangios contenidos en conceptáculos multiporados, biesporangios
desconocidos; cámara de los conceptáculos de 170-350 µm de diámetro y 90-125 µm de
52
largo, ligeramente elevados sobre la superficie del talo, techo formado por 5-8 hileras de
células que son iguales en forma y longitud, normalmente llenos con células estériles
(paráfisis) entremezcladas con los tetrasporangios. Tetrasporangios agrupados a lo largo del
piso del conceptáculo, cada tetrasporangio maduro de 30-50 µm de diámetro y 75-110 µm
de largo, conteniendo tetrasporas divididas zonadamente.
Especímenes examinados: México: INMX1067/FBCS12634: Punta Blanca
(27°53'15.75''N, 115°13'16.84''O) Isla Natividad, Baja California Sur, México; 10
Noviembre 2010; col.: A. Hernández; det.: N. Robinson. INMX1074/FBCS12622: Punta
Diablo (29°17'23.27''N, 113°11'28.15''O), Isla Ángel de la Guarda, Baja California Sur,
México; 2 junio 2008; Zona Intermareal; col.: R. Riosmena; det.: N. Robinson. Panamá:
EOPA1047a/FBCS12642: Ranchería (7°37'54.46''N, 81°40'44.30''W) Isla Coiba, Panamá;
10 Diciembre 2010; 5-10 m de profundidad; col.: E. Ochoa; det.: N. Robinson.
CFPA417a/FBCS12623: Isla Saboga (8°37.732’N, 79°03.30’O), Archipiélago de las
Perlas; 4 junio 2009; 6 m de profundidad; col.: C. Fernández; det.: N. Robinson.
Referencias: Wilks & Woelkerling 1994: 195, Figs. 11-15; Womersley 1996: 185, Figs.
63A, 78, 79.
Distribución geográfica: P. masonianum es una especie inicialmente descrita en Australia
(Wilks & Woelkerling 1994); esta región es la que cuenta con más registros válidos para la
especie; adicionalmente la especie ha sido identificada en Brasil (Creed et al. 2010).
Nuestros ejemplares colectados en el Pacífico de Baja California Sur y el Pacífico de
Panamá muestran características anatómicas idénticas al material descrito por Wilks &
Woelkerling (1994), donde se incluye información del material tipo de la especie. La
apariencia del talo es diferente en la región del Pacífico Este, sin embargo no se han
encontrado diferencias en la anatomía interna que nos lleven a identificar nuestro material
como una especie diferente de P. masonianum; sin embargo la información molecular del
material tipo (Holotipo: LTB 166679) será de utilidad para corroborar la identificación de
la especie en el Pacífico Este.
53
Figura 14. Phymatolithon masonianum: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales (flecha) en vista superficial. c. Células epiteliales (flecha) en sección
transversal. d. Fusiones celulares (flecha) entre las células adyacentes. e. Conceptáculos
tetrasporangiales en sección transversal, mostrando células en estériles (flecha) dentro del
conceptáculo. f. Detalle del área del poro en vista superficial, poro (P) y células en roseta
(R) rodeando el área del poro.
Familia Corallinaceae J.V. Lamouroux
Taxón que incluye a los representantes del orden Corallinales en los cuales las
tetrasporangios producen esporas zonadamente divididas y los
tetrasporangios/biesporangios nacen en conceptáculos uniporados que no producen tapones
apicales, no producen conceptáculos multiporados, ni compartimentos calcificados
agregados en soros (Guiry & Guiry 2013).
Subfamilia Hydrolithoideae Kato, Baba & Suda
Taxón propuesto recientemente por Kato et al. (2011), en el cual se incluyen
representantes de la Familia Corallinaceae caracterizados por: ausencia de genículas,
ausencia de conexiones secundarias, en la región basal células en palizada ausentes,
tricocistos organizados en hileras horizontales largamente estrechas, conceptáculos
54
tetrasporangiales/biesporangiales formados por filamentos periféricos en relación al área
fértil y entremezclados entre los tetrasporangios/biesporangios iníciales, espermatangios
desarrollándose sobre el piso del conceptáculo masculino (Kato et al. 2011).
Genero Hydrolithon (Foslie) Foslie
Taxón que incluye a todos aquellos talos caracterizados por: ausencias de genículas,
estructura pseudoparenquimatosa dorsiventral, construcción dímera o monómera, células
adyacentes de los filamentos conectadas mediante fusiones celulares, conexiones
secundarias ausentes, células epiteliales aplanadas o redondeadas, tricocistos ausentes o
presentes, cuando están presentes se encuentran organizados en hileras horizontales o de
forma solitaria cercanos a la superficie del talo (Womersley 1996).
Hydrolithon reinboldii (Weber-va Bosse& Foslie) Foslie (Fig.15: a-f)
Material tipo: Lectotipo: TRH sin numeración (Penrose & Woelkerling 1992: 83). Notas:
tipo no designado, dos colecciones de lectotipos son citadas de la expedición Siboga
estación 91 y estación 240. Los isotipos se encuentran en Rijksherbarium, Leiden. La
localidad tipo fue registradas por primera vez por Adey & Lebednik (1967: 32). Localidad
tipo: Muaras Reef, East Kalimantan, Indonesia (Silva, et al. 1996: 239).
Bas.: Lithophyllum reinboldii Weber-van Bosse & Foslie 1901: 5
Sin.: Goniolithon reinboldii (Weber-van Bosse & Foslie) Weber-van Bosse& Foslie 1904;
Paragoniolithon reinboldii (Weber-van Bosse& Foslie) Lemoine 1911; Porolithon
reinboldii (Weber-van Bosse & Foslie) Lemoine 1911; Spongites reinboldii (Weber-van
Bosse & Foslie) Penrose & Woelkerling 1988.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos, protuberancias pequeñas,
formando masas compactas de 3-5 cm de diámetro y 2-3cm de alto; estructura
pseudoparenquimatosa, con organización dímera; células adyacentes de los filamentos
conectadas mediante fusiones celulares abundantes, conexiones primarias presentes entre
las células subyacentes de los filamentos; región basal uniestratosa formada por células
55
rectangulares de 7-12 µm de diámetro y 10-25 µm de largo, las demás células de la región
horizontal, formada por células alargadas o redondeadas de 10-20 µm de diámetro y 10-30
µm de largo. Los filamentos en su porción terminal presentan una sola hilera de células
epiteliales aplanadas o redondeadas de 7-12 µm de diámetro y 2-5 µm de alto; tricocistos
presentes, normalmente solitarios de 20-30 µm de diámetro y 25-40 µm de largo; las
células subepiteliales más cortas que las células subyacentes.
Reproducción: conceptáculos bi/tetrasporangiales al mismo nivel de la superficie del talo,
redondeados u orbiculares en sección transversal de 120-200 µm de diámetro 100-180 µm
de alto; techo de los conceptáculos uniporados de 2-5 hileras de células de grosor, columela
central ausente, células que alinean el canal del poro más o menos perpendiculares a la
superficie del talo, tetrasporangios de 10-50 µm de diámetro y 25-50 µm de largo;
comúnmente la cámara del conceptáculo es enterrada durante el crecimiento del talo.
Especímenes examinados: México: EAMX1029a, EAMX1029c: Isla Socorro (18°44'
58.44" N, 110°54'30.82" O) Archipiélago Revillagigedo; 7 Noviembre 2009; 1 m de
profundidad; col.: E. Ávila; det.: N. Robinson. El Salvador: CFES124/FBCS12638: Playa
El Privado (13°31'38.0''N, 89°48'40.8''O) Los Cóbanos; 1 febrero 2009; Intermareal; col.:
C. Fernández; det.: N. Robinson.
Referencias: Dawson 1960a: 28, Pl. 20, Fig. 1-2, Pl. 21, Fig. 2; Mendoza-González et al.
2009: 233, Fig. 8.
Distribución geográfica: H. reinboldii es una especie con un amplio rango de distribución
mundial, inicialmente fue descrita a partir de ejemplares colectados en Indonesia (Silva et
al. 1996). La mayor parte de los registros de la especie se han realizado en regiones
tropicales (Guiry & Guiry 2013). En la región del PTO comúnmente se encuentra en las
zonas someras alrededor de las islas y en costas rocosas (Fragoso & Rodríguez 2002); en
base a la información morfológica presentada en este trabajo inferimos que la distribución
de esta especie en el Pacífico Este abarca desde El Salvador hasta el Archipiélago de
Revillagigedo.
56
Figura 15. Hydrolithon reinboldii: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
uniporados (flecha) en vista superficial. c. Células epiteliales (flecha) aplanadas o
redondeadas. d. Fusiones celulares (flechas) entre las células adyacentes. e. Tricocistos
(flecha) solitarios. f. Conceptáculos tetrasporangiales mostrando el área del poro (flecha).
Subfamilia Mastophoroideae Setchell
Taxón, que incluye especímenes caracterizados por presentar exclusivamente
fusiones celulares entre las células que forman los filamentos, únicamente el género
Metamastophora presenta conexiones secundarias entre las células adyacentes; este único
carácter ha sido considero para la distinción de las demás subfamilias dentro de la Familia
Mastophoroideae (Guiry & Guiry 2013).
57
Genero Lithoporella (Foslie) Foslie
Taxón; en la cual se incluyen talos normalmente costrosos de <200 µm de espesor
y 2-3 (-5) hileras de células de espesor, sin protuberancias, a veces crecen sobre algún
sustrato o son de vida libre; haustorios ausentes. La estructura interna generalmente
dímera. Células del epitalo redondeadas o aplanadas nunca con forma poligonal. Células
adyacentes de los filamentos a veces conectadas mediante fusiones celulares, conexiones
secundarias ausentes. Tricocistos a veces presentes en grupos o solitarios. Células
reproductivas formándose dentro de conceptáculos uniporados prominentes, el techo de
los conceptáculos producidos a partir de filamentos entremezclados con los esporangios.
Tapones apicales ausentes. Biesporas no reportadas. Plantas sexuales dioicas. Los
carpogonios y espermatangios se forman sobre el piso de los conceptáculos (Guiry &
Guiry 2013).
Lithoporella pacifica (Heydrich) Foslie (Fig. 16: a-e)
Material tipo: Holotipo: colector no indicado; fecha no indicada; PC no. 49a, caja de
colección general del Herbario (no fósil; llena con algas coralinas no geniculadas bajo el
Basiónimo de material tipo) (Woelkerling 1998: 378). Notas: fragmento del holotipo: TRH,
no. 49a, incluye láminas 653, 654 y una lámina sin número. Localidad tipo: Archipiélago
de Hawaii (Woelkerling 1998:378).
Bas: Melobesia pacifica Heydrich 1901: 529.
Descripción:
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos, talo formado por
protuberancias gruesas de 3-5 cm de diámetro y 2-4 cm de longitud; estructura
pseudoparenquimatosa, organización completamente dorsiventral, rodolitos formados por
la agregación de capas concéntricas, sin protuberancias creciendo una encima de otra;
construcción dímera, formada por 2 grupos de filamentos diferenciados; células de los
filamentos horizontales de 10-25 µm y 10-50 µm de largo. Patrón de elongación
desconocido, las células subepiteliales se observan más largas que las subyacentes,
conexiones entre las células inconspicuas, se han reportado fusiones celulares, sin embargo
58
las conexiones secundarias son más evidentes que las fusiones; los filamentos terminan en
células epiteliales redondeadas o aplanadas de 7-25 µm de diámetro y 5-12 µm de alto,
haustorios y tricocistos ausentes, en el material revisado. El material fue observado en
estado vegetativo no se encontraron estructuras esporangiales ni gametangiales.
Especímenes examinados: Costa Rica: USJA73418: Reserva Biológica Isla del Caño,
(08° 43' 01.3" N, 83° 52' 40.5" W), Provincia Puntarenas, Costa Rica; 1 mayo 2006; 0.5-1m
de profundidad; col.: A. Bernecker; det.: N. Robinson. El Salvador: CFES-125: Playa el
Privado (13°31'38.0''N, 89°48'40.8''W) Los Cóbanos; 1 febrero 2009; Intermareal; col.: C.
Fernández; det.: N. Robinson.
Referencias: Turner & Woelkerling 1982a: 203, Fig. 1; Turner & Woelkerling 1982b;
Womersley 1996: 251.
Distribución geográfica: en la actualidad, en todo el mundo existe muy pocos registros de
esta especie que nos ayuden a determinar el origen y el patrón de distribución de la especie.
La especie ha sido encontrada en las Islas Revillagigedo, Vietnam, China y Lord Howe
Island (Guiry & Guiry 2013). Sin embargo no hay información molecular disponible para
determinar si los registros de la especie corresponden a la misma entidad biológica. En el
presente estudio solamente se encontraron especímenes con características morfológicas
del género Lithoporella en el Pacífico de Costa Rica y El Salvador, por lo tanto pensamos
que la distribución de esta entidad biológica puede estar limitada a la región tropical del
Pacífico Este.
59
Figura 16. Lithoporella pacifica: a. Morfología general del talo. b. Organización interna
del talo, formada por capas (flechas) con tipo de crecimiento concéntrico. c. Células
epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. d. Conexiones secundarias (flecha) entre las
células adyacentes. e. Estructura inicial de crecimiento del talo.
Subfamilia Porolithoideae Kato & Baba
Taxón establecido recientemente por Kato et al. (2011), el cual incluye
representantes de la familia Corallinaceae que forman talos no segmentados, sin
conexiones secundarias, con fusiones entre las células adyacentes de los filamentos,
hilera de células en palizada en la región basal ausentes, tricocistos organizados en hileras
horizontales, conceptáculos tetrasporangiales formados por filamentos periféricos en
relación a la región fértil del talo, entremezclados con los tetrasporangios iníciales,
espermatangios desarrollándose sobre el piso de los conceptáculos masculinos (Kato et
al. 2011).
60
Porolithon castellum E.Y. Dawson 1960b (Fig. 18: a-f)
Material tipo: Isotipo: Dawson 21094: Almacenado en Herbario UC, 28. iii. 1959 (Hb.
Beaudette Foundation for Biological Research) lado norte de la Isla del Caño, Costa Rica,
5-8 m de profundidad. (Dawson1960b: 41, fig. 5). Localidad Tipo: Isla del Caño, Costa
Rica.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos incrustantes con ramas columnares creciendo en dirección
vertical, púrpura a gris, forma general del talo columnar; ramas de 0.5-1 cm de diámetro y
1-3 cm de longitud. Estructura pseudoparenquimatosa con organización dorsiventral; las
ramas presentan construcción monómera; células epiteliales redondeadas o aplanadas pero
nunca poligonales de 5-10 µm de diámetro y 2-5 µm de largo; células subepiteliales más
cortas que las células inferiores inmediatas; filamentos compuestos por células de 7-15 µm
de diámetro y 10-20 µm de largo; las células adyacentes de los filamentos presentan
fusiones celulares, conexiones secundarias y haustorios desconocidos, tricocistos agrupados
en hileras horizontales cercanos a la superficie del talo, de 15-20 µm de diámetro y 30-45
µm de largo.
Reproducción: conceptáculos bi/tetraesporangiales uniporados de 150-200 µm de diámetro
y 90-200 µm de largo; techo del conceptáculo de 6-8 células de espesor, cámara del
conceptáculo sin columela central, el canal del poro alineado por células orientadas más o
menos perpendicular a la superficie del talo, los conceptáculos generalmente se encuentran
enterrados por el continuo crecimiento de las ramas, no se observaron tetrasporangios
dentro de los conceptáculos debido a la conservación del material en silica gel.
Especímenes examinados: Costa Rica: CFCR-816, CFCR-817: El Jardín (08°42'55.7''N,
83°52'28.3''O) Reserva Biológica Isla del Caño, Puntarenas; 19 julio 2009; 4 m de
profundidad; col.: C. Fernández; det.: N. Robinson. USJA-73421: Bajo Beltrán
(8°43’01.3’’N, 83°52’40.5’’O), Reserva Biológica Isla del Caño, Punta Arenas; 1 mayo
2006; 0.5-1 m de profundidad; col.: A. Bernecker (AB-99-06); det.: N. Robinson.
Referencias: Dawson 1960a
61
Distribución geográfica: Hasta la fecha solo existe un registro previo de la especie P.
castellum realizado por Dawson (1960a), el cual fue la descripción original de la especie en
la Isla del Caño. Por otra parte durante las expediciones de colecta a lo largo del PTO y la
Península de Baja California, la especie únicamente se encontró en sitios adyacentes a la
Isla del Caño (El Jardín y Bajo Beltrán) por lo tanto hasta el momento con la información
disponible llegamos a la conclusión de que esta es una especie que tiene una distribución
restringida en la región Tropical del Pacífico de Costa Rica.
Figura 17. Localidad donde se colectaron los especímenes de la especie Porolithon
castellum, Bajo Beltrán, Isla del Caño, Pacífico de Costa Rica.
62
Figura 18. Porolithon castellum: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculo
gametangial uniporado (flecha) en vista superficial. c. Fusiones celulares (flecha) entre las
células adyacentes. d. Células epiteliales (flecha) redondeadas o aplanadas. e. Tricocistos
(flecha) en hileras horizontales. f. Sección transversal del conceptáculo gametangial,
mostrando las células que alinean el área del poro (flecha).
Subfamilia Lithophylloideae Setchell
Taxón, que incluye representantes de la familia Corallinaceae que presentan
principal o exclusivamente conexiones secundarias entre las células adyacentes que
forman los filamentos; las fusiones celulares solo han sido reportadas en una sola
especies. Las genículas (cuando están presentes), compuestas por una o más hileras de
células (Guiry & Guiry 2013).
Genero Lithophyllum Philippi
Taxón, que incluye plantas generalmente con organización dorsiventral, formas
costrosas con o sin protuberancias, o masas subglobosas de vida libre. Organización
63
interna monómera o dímera. Células del epitalo aplanadas o redondeadas, nunca con
forma poligonal, conexiones secundarias presentes entre las células adyacentes de los
filamentos, fusiones celulares ausentes. Tricocistos raros. Las células reproductivas se
forman dentro de conceptáculos uniporados (Guiry & Guiry 2013).
Clave de identificación de las especies del género Lithophyllum en el Pacífico
Tropical Oriental
1a Talos formadores de rodolitos, normalmente compuestos por protuberancias aplanadas
(morfología foliosa)…………………………………………..Lithophyllum margaritae
1b Talos formadores de rodolitos, normalmente compuestos por protuberancias cilíndricas
(morfología fruticosa)…………………………………………………….……………..2
2a En sección transversal techos de los conceptáculos pequeños de 150-210 µm de
diámetro y 85-130 µm de longitud, formados por 1-2 células de
grosor………….............................................................................................L. corallinae
2b En sección transversal techos de los conceptáculos mayores de 200 µm de diámetro y
150 µm de longitud, formados por más de 2 células de grosor…………………………3
3a Techos de los conceptáculos tetrasporangiales cónicos, formados por hasta 13 hileras
de células……………………………………………………....................L. stictaeforme
3b Techos de los conceptáculos tetrasporangiales de forma de mancuerna, con una región
central elevada (columela central)………………………………………………………4
4a En sección transversal, área del poro normalmente obstruida por células
alargadas……………………………………………………………………L. okamurae
4b En sección transversal, área del poro no obstruida por células
alargadas…………………………………………………………………....L. pallescens
64
Lithophyllum corallinae (Crouan & Crouan) Heydrich (Fig. 19: a-e)
Material tipo: Lectotipo: P.L. & H. M. Crouan; CO (Chamberlain 1991: 67). Notas:
Designado por Chamberlain (1991: 67, fig. 208). Localidad tipo: Banc du Château et Baie
de la Ninon, Rade de Brest, Francia (Chamberlain 1991: 67).
Bas: Melobesia corallinae P.L. Crouan & H.M. Crouan 1867: 150, 252; pl. 20, fig. 133, bis
figs. 7-11.
Sin.: Dermatolithon corallinae (P.L. Crouan & H.M. Crouan) Foslie 1905; Lithophyllum
pustulatum var. corallinae (P.L. Crouan & H.M. Crouan) Foslie 1909; Tenarea corallinae
(P.L. Crouan & H.M. Crouan) Notoya 1974; Titanoderma corallinae (P.L. Crouan & H.M.
Crouan) Woelkerling, Y.M. Chamberlain & P.C. Silva 1985; Dermatolithon pustulatum
var. corallinae Foslie ex Belsher et al. 1976: 51, comb. inval.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos de 3-5 cm de diámetro y 2-5
cm de alto; ramas cuando están presentes de 1-2 mm de diámetro y 2-3 mm de largo, sin
embargo el talo comúnmente no presente ramificaciones sino un talo formando costras muy
gruesas que cubren el sustrato. Estructura pseudoparenquimatosa, radial en las porciones
ramificadas, construcción dímera y monómera, filamentos compuestos por células de 5-12
µm de diámetro y 3-10 µm de largo, filamentos terminados en células epiteliales
redondeadas o aplanadas pero nunca poligonales de 3-5 µm de diámetro y 2-3 µm de largo;
células adyacentes unidas mediante conexiones secundarias, fusiones celulares y haustorios
ausentes; tricocistos raros, dispersos en el talo, solitarios de 10-15 µm de diámetro y 10-30
µm de longitud.
Reproducción: Conceptáculos tetra/biesporangiales uniporados, conceptáculos al mismo
nivel de la superficie del talo rara vez pronunciados; techo de los conceptáculos formado
por 2-3 hileras de células, canal del poro alineado con células ligeramente proyectadas
hacia el poro, pero no lo obstruyen completamente; cámaras del conceptáculo de 150-210
µm de diámetro y 85-130 µm de alto; el piso del conceptáculo usualmente de 6-8 hileras de
células por debajo de la superficie del talo, a veces sin columela central; tetrasporangios
65
maduros de 30-40 µm de diámetro y 25-75 µm de largo, conteniendo tetrasporas o
biesporas zonadamente divididas.
Especímenes examinados: México: EAMX-1029b, EAMX-1029e: Isla Socorro (18°44'
58.44" N, 110°54'30.82" O), Archipiélago Revillagigedo, México; 07 Noviembre 2009; 1
m de profundidad; col.: E. Ávila; det.: N. Robinson.
Referencias: Woelkerling & Campbell 1992: 41, figs 22–32; Bressan & Babbini 2003: 33;
Harvey et al. 2005: 88–89, figs 12.2A–F, 2009: 300, Figs. 3, 4; Womersley 1996: 231,figs.
62E, 63G, 102, 103. Villas-Boas et al. 2009: 239, figs. 2-4.
Distribución geográfica: L. corallinae es una especie que fue descrita originalmente en la
costa Atlántica de Francia (Rade de Brest). Actualmente existen un total de 32 registros de
esta especie tanto en las regiones tropicales como en las templadas en todo el mundo (Guiry
& Guiry). Sin embargo, aún cuando la morfología de los especímenes sea idéntica, es muy
probable que todos estos registros no correspondan a la misma entidad biológica;
posiblemente la distribución de la especie este limitada al continente Europeo, mientras que
los registros en América, África, Asia y Australia correspondan a diferentes entidades
taxonómicas; por lo tanto esta es una especie que requiere de un estudio detallado
incluyendo información del material tipo y colecciones modernas.
66
Figura 19. Lithophyllum corallinae: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista superficial. c. Conexiones secundarias
(flecha) entre las células adyacentes. d. Tricocistos (flecha) solitarios. e. Conceptáculo
tetrasporangial en sección transversal, mostrando el área del poro (flecha).
Lithophyllum margaritae (Hariot) Heydrich (Fig. 20: a-e)
Material tipo: Holotipo: L. Diguet; 1894; PC Heydrich no. 1, caja de la colección general
del Herbario. Nota: Parte de la colección original se encuentra ahora en TRH y UC.
Localidad Tipo: Bahía de la Paz (Isla San Juan Nepomuceno), La Paz, Baja California Sur,
México (Woelkerling 1998: 354).
Bas: Lithothamnion margaritae Hariot 1895: 167.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, rosa pálido a naranja-rosado; formando
rodolitos; de 2-4 cm de alto y 3-5 cm de ancho; folioso-esférico con protuberancias
aplanadas comúnmente entremezcladas; los talos fruticosos con protuberancias de 2-3 mm
de diámetro. Talos pseudoparenquimatosos, con organización interna monómera en las
protuberancias aplanadas, consistiendo en un sistema simple de filamentos ramificados que
forman una región central y una región periférica que termina en las células epiteliales.
Células redondeadas en la región central de 10-17 µm de diámetro; y las células de la
región periférica rectangulares a cuadrangulares de 12-30 µm de largo y 7-12 µm de
diámetro; células epiteliales aplanadas a redondeadas de 2-5 µm de alto y 7-10 µm de
diámetro; células subepiteliales iníciales menores o mayores, pero comúnmente de la
misma longitud que las células adyacentes. Las células de los filamentos unidas por
conexiones primarias y secundarias. Tricocistos ausentes; conceptáculos
tetrasporangiales/biesporangiales uniporados, con techo ligeramente pronunciado, de 110-
140 µm de alto y 190-230 µm de diámetro; piso de la cámara comúnmente de 8-11 células
por debajo de la superficie del talo; los tetrasporangios usualmente nacen en la periferia de
una columela central; células senescentes ausentes, el techo del conceptáculo está formado
de 3-4 hileras de células; tetrasporangios divididos zonadamente de 25-40 µm de diámetro
67
y 45-70 µm de largo; en vista superficial de los conceptáculos uniporados se observa un
anillo de color blanco que abarca toda la superficie del techo del conceptáculo.
Especímenes examinados: México: CFMX0355: Playa Tenacatita (19°16.89’ N,
104°52.34’ O) Jalisco, México; 25 febrero 2009; 0.3 m de profundidad; col.: C. Fernández;
det.: N. Robinson. NRMX1087: Puerto San Carlos (24°49'03.77"N, 112°05'49.06"O),
Bahía Magdalena, Baja California Sur; 19 julio 2011; 2 m de profundidad; col. and det.: N.
Robinson.
Referencias: Riosmena-Rodríguez et al. 1999: 404, Figs. 2-9; Schaeffer et al. 2002,
Riosmena-Rodríguez et al. 2010: 56, Fig. 3.2, Ávila & Riosmena-Rodríguez 2011: 368,
Fig. 2; Riosmena-Rodríguez et al. 2012.
Distribución geográfica: Lithophyllum margaritae es una especie que ha sido descrita para
el Golfo de California (Riosmena-Rodríguez et al. 1999), en esta publicación se determinó
que es la especie que domina los mantos de rodolitos dentro de todo el Golfo de California.
Sin embargo la información molecular de los especímenes tipo colectados en las afueras de
la Isla San Juan Nepomuceno no ha podido ser asignada a ninguna de las morfologías de las
que se han obtenido información molecular recientemente. La especie ha sido reportada en
las costas de Brasil (Creed et al. 2010), sin embargo la identificación de la especie no ha
sido validada con información molecular. Es probable que la distribución de la especie L.
margaritae este limitada a regiones particulares dentro del Golfo de California (Canal de
San Lorenzo, Isla Espíritu Santo), y la existencia de varias entidades taxonómicas en todo
el Golfo de California es bastante factible.
68
Figura 20. Lithophyllum margaritae: a. Morfología general de los talos fruticosos y
foliosos. b. Conceptáculos tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista superficial. c.
Conexiones secundarias (flecha) entre las células adyacentes. d. Células epiteliales (flecha)
aplanadas o redondeadas. e. Conceptáculo tetrasporangial, mostrando el área del poro
(flecha), normalmente no ocluida por células alargadas.
69
Lithophyllum okamurae Foslie (Fig. 21: a-f)
Material tipo: Localidad tipo: Marine Laboratory, Sagami Province (Kanawaga
Prefecture), Japón (Silva et al. 1996: 249).
Sin.: Lithophyllum okamurae f. trinsomaliense Foslie 1906, Lithophyllum okamurae f.
validum Foslie 1906, Lithophyllum validum (Foslie) Foslie 1909.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, formando rodolitos de 3-4 cm de diámetro;
fruticoso a folioso, portando pequeñas protuberancias cilíndricas de 1-3 mm de diámetro y
0.5-1 cm de largo. La organización interna del talo es pseudoparenquimatosa y monómera,
compuesta por células rectangulares a cuadrangulares de 15-25 µm de largo y 10-15 µm de
diámetro. Los filamentos de las protuberancias están terminados en una hilera de células
epiteliales redondeadas o aplanadas de 5-7 µm de largo y 11-13 µm de diámetro. Células de
los filamentos adyacentes unidas por conexiones secundarias; fusiones celulares y
tricocistos ausentes.
Reproducción: Conceptáculos bi/tetraesporangiales maduros uniporados, con techos
ligeramente pronunciados sobre la superficie del talo, de 3-6 hileras de células de grosor, el
canal del poro esta ocluido por células angulares. Cámara del conceptáculo de 220-300 µm
de diámetro y 70-110 µm de alto; el piso del conceptáculo situado de 8-11 hileras de
células por debajo la superficie del talo, portando tetrasporangios alineados alrededor de
una columela central. Tetrasporangios maduros de 35-55 µm de largo y 20-40 µm de
diámetro. Conceptáculos masculinos uniporados, de hasta 100 µm de diámetro y 50 µm de
alto, portando diminutos espermatangios en filamentos no ramificados, Conceptáculos
femeninos uniporados, de hasta 70 µm de diámetro y 100 µm de alto, portando la rama
carpogonial con un tricogino que se extiende hasta el extremo del poro del conceptáculo.
Especímenes examinados: Panamá: CFPA1022c/FBCS12626: Isla Bartolomé
(8°31.837''N, 78°52.594''O) Archipiélago de las Perlas; 2 junio 2009; 6 m de profundidad;
col.: C. Fernández; det.: N. Robinson. México: INMX1073a/FBCS12644: Los Morros
(27°19'46.81''N, 112°14'51.20''O), Santa Rosalía Golfo de California; col.: R. Riosmena,
det.: N. Robinson. Corea: RRCO003/FBCS12630: col.: R. Riosmena, det.: N. Robinson.
70
Referencias: Silva et al. 1996: 249; Lee & Kang 2001.
Distribución geográfica: Los registros actuales de la especie, nos indican, que L.
okamurae tiene una distribución amplia en las costas del continente Asiático y la región del
Indo-Pacífico (Guiry & Guiry 2013), por otra parte nuestros especímenes colectados en el
PTO presentan morfología e información molecular similar al material colectado en Corea
identificado como L. okamurae, por lo tanto en el presente estudio se registra por primera
vez la presencia de esta especie en el Pacífico Este.
Figura 21. Lithophyllum okamurae: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flecha) en vista superficial. c. Conexiones secundarias
(flecha) entre las células adyacentes. d. Conceptáculos tetrasporangiales, mostrando el área
del poro ocluida (flecha) por células alargadas. e. Conceptáculos espermatangiales,
mostrando espermatangios no ramificados (flecha). f. Conceptáculo femenino, mostrando el
carpogonio y el tricogino (flecha).
71
Lithophyllum pallescens (Foslie) Foslie (Fig. 22: a-e)
Material tipo: Holotipo: colector no indicado posiblemente L. Diguet; TRH Hariot no.5
(Woelkerling 1998: 357). Notas: esta localidad tipo fue registrada inicialmente por Dawson
(1960b: 46); Isotipo: PC (perdido). Localidad tipo: Isla Espíritu Santo, Baja California Sur,
México.
Bas.: Lithothamnion pallescens Foslie 1895: 4-5, pl. 1: figs. 11-13.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos de vida libre, naranja-rosado; formando rodolitos; de 2-5 cm
de alto y 3-5 cm de diámetro; forma del talo foliosa-esférica con protuberancias aplanadas o
cilíndricas comúnmente entremezcladas; los talos fruticosos con protuberancias de 2-3 mm
de diámetro y 1-5 mm de longitud.
Protuberancias con organización interna monómera, consistiendo en un sistema simple de
filamentos ramificados que forman una región central y una región periférica que termina
en las células epiteliales. Células redondeadas en la región central de 10-17 µm de
diámetro; y las células de la región periférica rectangulares a cuadrangulares de 7-15 µm de
largo y 10-25 µm de diámetro; células epiteliales aplanadas a redondeadas de 2-5 µm de
alto y de 7-12 µm diámetro; células subepiteliales iníciales menores o mayores, pero
comúnmente de la misma longitud que las células adyacentes. Las células de los filamentos
unidas por conexiones secundarias. Tricocistos ausentes.
Reproducción: Conceptáculos bi/tetrasporangiales uniporados, con techo ligeramente
pronunciado, de 80-150 µm de alto y 210-350 µm de diámetro; piso de la cámara
comúnmente de 8-11 células por debajo de la superficie del talo; los tetrasporangios
usualmente nacen en la periferia de la columela central; células senescentes ausentes, el
techo del conceptáculo está formado de 3-4 hileras de células; tetrasporangios divididos
zonadamente de 12-18 µm de diámetro y 28-50 µm de largo.
Especímenes examinados: México: NRMX1083, NRMX1088, NRMX1090: Puerto San
Carlos (24° 49' 03.77"N, 112° 05' 49.06"W) Bahía Magdalena, Baja California Sur; 19
julio 2011; 2 m de profundidad; col. y det.: N. Robinson.
72
Referencias: Steller & Foster 1995: 205, Fig. 2; Riosmena-Rodríguez et al. 1999: 411: Fig.
9.
Distribución geográfica: Lithophyllum pallescens es una de las especies identificadas por
Dawson (1960b) dentro del Golfo de California. La localidad tipo de la especie se
encuentra en la Isla Espíritu Santo, en base a la comparación de la información molecular
del espécimen tipo de esta especie, el cual está almacenado en el herbario de Trondheim
(TRH) y nuestros especímenes colectados en el Pacífico de Baja California Sur (Bahía
Magdalena) se llegó a la conclusión de que el nombre L. pallescens es un nombre válido
para la región del Golfo de California y Pacífico de Baja California Sur (V. Peña com.
pers.). Adicionalmente, la especie ha sido reportada en Filipinas, Panamá, Mauritus y
Queensland (Guiry & Guiry 2013); sin embargo, es posible que la distribución de esta
especie este limitada a la región de California, por lo tanto estos registros adicionales
permanecen sin confirmar.
Figura 22. Lithophyllum pallescens: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculos
tetrasporangiales uniporados (flechas) en vista superficial. c. Células epiteliales (flecha)
aplanadas o redondeadas. d. Fusiones celulares (flecha) entre las células adyacentes. e.
Conceptáculo tetrasporangial, mostrando el área del poro (flecha).
73
Lithophyllum stictaeforme (Areschoug) Hauck (Figs. 23: a-e)
Material tipo: Lectotipo: Herbarium Areschoug, Riksherbarium, Stockholm (S), sin
número, designado e ilustrado en Athanasiadis (1999: 738, fig. 1). Localidad Tipo: Mar
Mediterráneo
Bas.: Melobesia stictaeformis Areschoug in J. Agardh 1852: 517
Sin.: Lithophyllum expansum f. stictaeformis (Areschoug) Foslie 1901: 18; Melobesia
frondosa Dufour 1861: 39; Lithophyllum expansum f. agariciforme Hauck 1885: 269;
Lithophyllum bermudense Foslie & M.A. Howe 1906: 132, pl. 81, fig. 3; pl. 85: fig. 3; pl.
92; Dermatolithon bermudense (Foslie & M.A. Howe) Foslie & M.A. Howe in Foslie
1909: 58; Tenarea bermudensis (Foslie & M.A. Howe) Adey 1970: 6; Pseudolithophyllum
cabiochiae Boudouresque & Verlaque 1978: 270 (‘cabiochae’); Titanoderma bermudense
(Foslie & M.A. Howe) Woelkerling, Y.M. Chamberlain & P.C. Silva 1985: 333;
Lithophyllum frondosum (Dufour) G. Furnari, Cormaci & Alongi 1996: 117-121, fig. 1.
Descripción
Estructura vegetativa: Talos no geniculados, formando rodolitos de vida libre; de 2-5 cm
de diámetro y 3-4 cm de longitud, forma de crecimiento fruticosa; con protuberancias de 1-
2 mm de diámetro y 2-5 mm de longitud. Estructura pseudoparenquimatosa, organización
dorsiventral, monómera en las porciones ramificadas, las cuales consisten en una región
central y una región periférica distintiva, filamentos terminados en células epiteliales
redondeadas o aplanadas, pero nunca poligonales, de 10-15 µm de diámetro y 2-7 µm de
largo; las células de los filamentos de 7-5 µm de diámetro y 7-25 µm de largo. Células
subepiteliales iníciales cortas, o largas pero comúnmente del mismo tamaño que las células
inferiores inmediatas. Células de los filamentos adyacentes unidas mediante conexiones
primarias y secundarias; tricocistos, haustorios y fusiones celulares ausentes.
Reproducción: Conceptáculos tetrasporangiales uniporados, cónicos, elevados por encima
de la superficie del talo de 150-250 µm de diámetro y 200-350 µm de alto, piso del
conceptáculo comúnmente de 16-20 células por debajo de la superficie del talo, techo del
conceptáculo de 8-13 hileras de células; tetrasporangios originándose alrededor de la
74
columela central, células senescentes ausentes; tetrasporangios maduros de 40-55 µm de
largo y 15-30 µm de diámetro, zonadamente divididos.
Especímenes examinados: El Salvador: CFES-111: Poza Salinas (13°31'47.0''N,
89°49'09.6''W), Frente al Hotel De Cameron, Los Cóbanos; 31 enero 2009; 2-3 m de
profundidad; col.: C. Fernández; det.: N. Robinson.
Referencias: Furnari et al. 1996: 117, figs 1–11; Womersley 1996: 233, figs. 104–105,
Athanasiadis 1999: 735; Ringeltaube & Harvey 2000: 433, figs 2–4;, fig. 1–10; Harvey et
al. 2005: 94, fig. 12.5+A–G.
Distribución geográfica: Lithophyllum stictaeforme es una especie con una amplia
distribución en el Mar Mediterráneo, región donde se encuentra la localidad tipo de la
especie, la especie ha sido registrada fuera del mar Mediterráneo; en Brasil, el Sureste de
Australia y Tasmania (Guiry & Guiry 2013); sin embargo es probable que estas entidades
taxonómicas correspondan a una entidad taxonómica diferente de L. stictaeforme, la cual
parece estar restringida al Mar Mediterráneo; en nuestro trabajo fue imposible obtener
información molecular de este espécimen colectado en el Pacífico Central debido a la
preservación del material en formalina; por lo tanto este registro quedara sin confirmar
hasta que se logre obtener información molecular que nos ayude a asignar correctamente el
nombre la especie L. stictaeforme.
75
Figura 23. Lithophyllum stictaeforme: a. Morfología general del talo. b. Conceptáculo
uniporado en sección transversal. c. Conexiones secundarias (flecha) entre las células
adyacentes. d. Células epiteliales (flecha) aplanadas o redondeadas. e. Conceptáculo
tetrasporangiales, mostrando el techo del conceptáculo (flecha).
76
Comparación Anatomía del techo del conceptáculo tetrasporangial
Wilks & Woelkerling (1995) consideraron que la anatomía del techo del
conceptáculo tetrasporangial es de gran importancia taxonómica para la identificación de
las especies del genero Lithothamnion en Australia. Con el fin de diferenciar géneros y
especies en la subfamilia Melobesioideae, recientemente las descripciones han incluido las
siguientes características: 1) posición y forma de la cámara del conceptáculo, 2) número y
forma de las células que forman el techo el conceptáculo, 3) presencia o ausencia de células
estériles en palizada dentro del conceptáculo y 4) número de células en roseta que rodean al
área del poro. Athanasiadis et al. (2004) y Athanasiadis & Adey (2006) consideraron dicha
característica como un carácter confiable y fácilmente accesible para discriminar especies
en los géneros Phymatolithon y Mesophyllum con especímenes del Pacífico Norte. En el
presente trabajo se comparó esta característica con representantes de la familia
Hapalidiaceae (Fig. 24) y se encontró que es confiable solo cuando es utilizada en
combinación con otras características como la forma y posición de estas células en relación
con el área del poro.
En L. muelleri las células en roseta normalmente aparecen colapsadas y de igual
forma y tamaño que las demás células epiteliales. Por otra parte el número de las células en
roseta resulta variable en diferentes regiones para la misma especie. En nuestro material del
Pacífico Este, fueron observadas 7-9 células en roseta. Para los especímenes de Brasil se ha
registrado 6-7 células (Amado-Filho et al. 2010), 8-10 células (Henriques et al. 2012), y los
especímenes de Australia presentan 8-9 células (Womersley 1996, Fig. 76C), 9-11 (Wilks
& Woelkerling 1995, p. 575, Fig. 4D, LTB 15364). Sin embargo, estas diferencias no
parecen ser suficientemente significativas para indicar que nuestros especímenes
representan entidades diferentes a L. muelleri.
77
Figura 24. Morfología del área del poro en vista superficial (fotografías MEB), con
representantes de la familia Hapalidiaceae: a) Phymatolithon sp., CFPA417; b)
Phymatolithon sp., EOPA1047a, c) Lithothamnion sp. 2, INMX1066; d) Lithothamnion
crispatum, INMX1068, e) Lithothamnion sp. 1, INMX1073c; f) Phymatolithon sp.
INMX1074, g) Lithothamnion sp., RRCO0002, h) Lithothamnion sp.; 2815PM.
78
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos
El estado ancestral de los caracteres morfológicos/anatómicos (Fig. 25-28) fue
analizado utilizando el software Mesquite versión 2.75 (Maddison & Maddison 2011); en
comparación con la publicación de Bittner et al. (2011) donde se presenta el análisis ancestral
para cinco de los caracteres de importancia taxonómica para la identificación de familias y
subfamilias en el orden Corallinales: 1) tipo de conceptáculo tetrasporangial, 2) presencia o
ausencia de tapones apicales, 3) frecuencia de fusiones celulares, 4) frecuencia de conexiones
secundarias y 5) presencia o ausencia de genículas. En el presente trabajo hemos analizado el
estado de los caracteres presentados por Bittner et al. 2011, excluyendo el carácter “presencia o
ausencia de genículas”, debido a que este trabajo ha sido enfocado exclusivamente al grupo de
las algas coralinas no geniculadas; por otra parte hemos incluido 4 caracteres adicionales: 1)
Forma de las células epiteliales, 2) Tipo de organización de las ramificaciones, 3) Presencia/
ausencia de los tricocistos y 4) Patrón de división de los tetrasporangios. Estos caracteres no
fueron presentados previamente y desde nuestro punto de vista han sido considerados para la
identificación de familias, subfamilias o géneros dentro de la subclase Corallinophycidae.
Tipo de estructuras tetrasporangiales: este carácter define claramente tres grupos, los cuales
corresponden a tres familias; Sporolithaceae la cual presenta compartimentos calcificados,
Hapalidiaceae la cual presenta conceptáculos multiporados y Corallinaceae que presenta
conceptáculos uniporados; por lo tanto es un carácter de importancia taxonómica a nivel de
familia; nuestros datos soportan la hipótesis de la separación de estas familias en base al tipo de
estructuras reproductoras asexuales (Fig. 25a).
Presencia o ausencia de tapones apicales: este carácter ha sido utilizado para definir a la
subfamilia Melobesioideae, en nuestro análisis (Fig. 25b) los representantes de la dicha familia
presentan este tipo de estructura, exceptuando los especímenes RRCO0001, RRCO0002; sin
embargo la ausencia de esta estructura en estos especímenes probablemente se debe a los
métodos de conservación o a la preparación de la muestra para el estudio anatómico; por otra
parte los especímenes de la familia Sporolithaceae comparten esta característica con la familia
79
Melobesioideae; sin embargo aún no se puede determinar si la característica apareció
inicialmente en la familia Sporolithaceae o en la Melobesioideae.
Tipo de conexiones entre las células adyacentes de los filamentos: este es un carácter con
alto grado de homoplasia; por ej. El tipo de conexión “fusiones celulares”, aparece en
diferentes familias de la subclase Corallinophycidae (Fig. 26a); aunque no se conoce cuál
es el grupo ancestral que presentó por primera vez la característica, es probable que esta
característica halla evolucionado independientemente en las familias; por otra parte el tipo
de conexión “conexiones secundarias”; es consistente para agrupar a todos los individuos
del genero Lithophyllum, por lo tanto es probable que este carácter sea una autapomorfía
que ha evolucionado a partir de las fusiones celulares.
Tipo de células epiteliales: esta característica ha sido utilizada para la discriminación de
varios géneros dentro de la subclase Corallinophycidae, nuestros datos (Fig. 26b) en
general tienen consistencia con los sistemas actuales de clasificación que definen a los
géneros dependiendo el tipo de células epiteliales (Bittner et al. 2011); exceptuando los
especímenes INMX1065, INMX1067, CFPA417. Los cuales anormalmente presentan
células que no corresponden con la descripción del género al cual fueron asignados con
información morfológica y molecular; sin embargo existe la posibilidad de que la
morfología de estas células halla sido modificada por el método de preparación para el
análisis morfológico.
Longitud de las células subepiteliales en relación con las células inmediatas inferiores:
este carácter ha sido utilizado en combinación con la morfología de las células epiteliales
para discriminar algunos géneros dentro de la familia Hapalidiaceae; sin embargo con
nuestra información (Fig. 27a) no podemos encontrar dicho patrón para identificar
diferentes géneros, por ej. Especímenes del género Lithothamnion presentan diferentes
longitudes de células subepiteliales (cortas, largas, de la misma longitud), por lo tanto
consideramos que la utilización de este carácter debe ser realizada con precaución.
80
Tipo de organización de las protuberancias: esta característica ha sido utilizada para
diferenciar algunos de los géneros de la familia Mastophoroideae (Neogoniolithon y
Spongites); sin embargo con nuestra información (Fig. 27b) no podemos determinar la
existencia de un patrón congruente para este carácter; en ninguna de las familias de la
subclase Corallinophycidae. Es probable que exista cierto grado de diferenciación del
carácter en la familia Mastophoroideae, sin embargo con los especímenes incluidos en
nuestro estudio no podemos determinar que esta característica sea confiable para la
identificación a nivel genérico.
Presencia o ausencia de tricocistos: este es un carácter importante para la separación de los
representantes de la familia Mastophoroideae; únicamente los géneros Porolithon,
Spongites, Hydrolithon y Neogoniolithon presentan este tipo de estructuras; mientras que
en otros representantes de la subclase Corallinophycidae está ausente. De acuerdo con Kato
et al. (2011), el arreglo de los tricocistos es importante para definir a los representantes de
la familia Mastophoroideae, lo cual fue comprobado con nuestra información (Fig. 28a).
Patrón de división de los conceptáculos tetrasporangiales: esta característica es importante
para separar a la familia Sporolithaceae, de los demás representantes de la subclase
Corallinophycidae; de acuerdo con Le Gall et al. (2010) esta característica fue utilizada
para elevar a la familia Sporolithaceae a nivel de Orden (Sporolithales), en este trabajo
(Fig. 28b) soportamos la hipótesis de separar al orden Sporolithales del orden Corallinales;
en base a que los representantes del orden Sporolithales son los únicos que presentan un
patrón de división de los tetrasporangios cruciado; en comparación con los representantes
del orden Corallinales, que presentan tetrasporangios divididos zonadamente.
81
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85
Información molecular de los grupos de datos de los locus psbA y LSU
Análisis de saturación de los marcadores moleculares
La Saturación del marcador psbA (Fig. 29a), LSU (Fig. 29b) y la combinación de
ambos marcadores (Fig. 29c) fue examinada a partir de las secuencias producidas en el
presente trabajo e información disponible en GenBank estrechamente relacionada con
dichos especímenes, graficando el número de transiciones en comparación con las
transversiones de cada comparación pareada, utilizando el criterio de distancias F84,
implementado en el programa DAMBE (Xia 2001). Los resultados de este análisis nos
muestran que el punto de saturación del locus psbA es de 0.23, el cual representa
aproximadamente un cuarto de la divergencia máxima en los datos, Mientras que para el
locus LSU no se observó dicho punto de saturación, y la combinación de ambos
marcadores LSU + psbA tampoco alcanza el punto de saturación.
86
Figura 29. Curvas de saturación de los marcadores moleculares: a. psbA, b. LSU, c.
psbA+LSU; datos de especies formadoras de rodolitos en Pacífico Oriental e información
disponible en GenBank. El número de transiciones (indicado por “x”) y número de
transversiones (indicado por triángulos) para cada par de secuencias; utilizando el cálculo
de distancias genéticas (F84), los marcadores se encuentran saturados en el punto donde las
transversiones superan en número a las transiciones, indicado con una línea vertical
(distancia de aproximadamente 0.23 para psbA, mientras que para LSU no alcanza el punto
de saturación).
87
Reconstrucción filogenética de especies formadoras de rodolitos
Reconstrucción filogenética con información
del marcador psbA
En base a la información molecular
obtenida en el presente estudio y la
información disponible en la base de datos
Genbank del marcador molecular psbA (Fig.
30) podemos determinar que existe señal
biogeográfica en la historia evolutiva del
marcador molecular; debido a que podemos
identificar cierto patrón biogeográfico en
nuestra reconstrucción filogenética; por lo
general especímenes del mismo género o
especie de alguna región en particular se
encuentran agrupados en el mismo clado
dentro de la reconstrucción de Neighbor-
Joining; p. ej. Los especímenes: NRMX1083,
1088 y 1090, colectados en una misma
localidad en el Pacífico de baja California Sur,
se encuentran agrupados en el mismo clado.
Estos especímenes pertenecen a la misma
especie hipotética (Lithophyllum pallescens) y
tanto la morfología como la información
molecular soportan la identificación de estos
especímenes como una sola especie. Por otra
parte, en general existe separación entre los
especímenes colectados en el POT y la
Península de baja California en relación a la
información disponible en GenBank (Indo-
Pacífico, Atlántico de Europa y regiones
Subárticas); por lo tanto el marcador molecular
psbA es de utilidad para resolver la variación a
nivel especifico de las algas coralinas no
geniculadas.
Figura 30. Árbol filogenético construido bajo
el método de Neigbor-Joining, con secuencias
psbA (523 pb) de 75 taxa. Secuencias
obtenidas en el presente trabajo señaladas en
negritas, secuencias disponibles en la base de
datos GenBank indicadas con numero de
acceso, gama de colores de las ramas
terminales indicando las regiones
termogeográficas (Adey & Steneck 2001)
88
donde fueron colectados los especímenes. Representantes de la familia Sporolithaceae
fueron utilizados como outgroup en el árbol filogenético.
Reconstrucción filogenética con información
del marcador LSU
En comparación con la reconstrucción
filogenética del marcador psbA, el marcador
LSU nos muestra un patrón diferente (Fig.
31); en esta reconstrucción no podemos
determinar separación geográfica a nivel de
especies, esto se debe básicamente a las
características del marcador molecular;
generalmente en algas rojas, los marcadores
ribosomales (18s y 28s) son regiones más
conservadas en comparación con los
marcadores del cloroplasto y la mitocondria,
por lo tanto la información que nos
proporcionan los marcadores ribosomales son
de utilidad para determinar diferencias a nivel
de género y familias; por otra parte es difícil
representar la gran diversidad global de las
algas coralinas no geniculadas con este
marcador molecular, debido a que la gran
mayoría de las secuencias disponibles en
GenBank de LSU provienen de la publicación
de Bittner et al. (2011), desarrollada en la
región del Indo-Pacífico. Sin embargo, en
términos de la posición genérica de los
especímenes estudiados en el presente trabajo,
la información del marcador LSU es de
utilidad para delimitar la divergencia entre
diferentes géneros formadores de rodolitos.
Figura 31. Árbol filogenético construido bajo
el método de Neigbor-Joining, con secuencias
LSU (2410 pb) de 61 taxa de. Secuencias
obtenidas en el presente trabajo indicadas con
negritas, secuencias disponibles en la base de
datos GenBank indicadas con números de
acceso, gama de colores en las ramas
terminales indicando las regiones
termogeográficas donde fueron encontrados
los especímenes. Representantes de la familia
Sporolithaceae fueron utilizados como
outgroup en el árbol filogenético.
89
Discusión
Reconstrucción del estado ancestral de los caracteres morfológicos: En nuestro análisis del
estado ancestral de los caracteres se encontraron ciertas inconsistencias en el uso de los
caracteres para discriminar algunos géneros; p. ej. el carácter “células epiteliales”, el cual ha
sido utilizado para distinguir los géneros Lithothamnion, Mesophyllum y Phymatolithon; en
algunos casos, en nuestros especímenes no corresponden con la descripción de los géneros a los
cuales fueron asignados con información molecular. Recientemente, se ha demostrado que la
morfología de este tipo de células puede estar modificada por ciertas condiciones del medio
marino, como el bajo pH en el agua de mar (Burdett et al. 2011); por lo tanto, aun cuando
encontramos inconsistencias en los caracteres utilizados para la identificación de géneros. En el
presente trabajo no proponemos cambios en el sistema de clasificación actual de las algas
coralinas de Bittner et al. (2011). En consecuencia de este trabajo, se sugiere realizar un
estudio que incluya información morfológica y molecular de las especies tipo de los géneros de
algas coralinas no geniculadas.
Diversidad críptica de las algas coralinas no geniculadas en el Golfo de California:
Históricamente, Lithophyllum margaritae ha sido registrada como la especie formadora de
rodolitos dentro del Golfo de California; sin embargo, su historia taxonómica parece ser
contradictoria. Inicialmente, Dawson (1960a) ha reconocido 5 entidades taxonómicas
diferentes (L. diguetii, L. lithophylloides, L. margaritae, L. pallescens y L. veleroae)
basándose en diferencias morfológicas (densidad y apariencia de las ramificaciones).
Posteriormente, Riosmena-Rodríguez et al. (1999) proporcionaron información detallada de
la anatomía vegetativa y reproductiva de más de 700 especímenes y sinonimizaron las
cinco entidades descritas por Dawson (1960a) en una sola especie polimórfica (L.
margaritae). Por otra parte, Schaeffer et al. (2002) utilizando marcadores moleculares
AFLP, con el fin de caracterizarla variación genética asociada con las formas foliosa y
fruticosa de la especie en el Golfo de California, determinaron que ambas morfologías son
genéticamente distintas y sugirieron que la forma de crecimiento de esta especie parece ser
el resultado de la interacción entre las condiciones ambientales y la estructura genética de la
90
especie; sin embargo, el uso de este tipo de marcadores resulta insuficiente para delinear los
límites entre una especie y otra. Por otra parte, en nuestra colección de especímenes con
morfología fruticosa de L. margaritae de Bahía San Carlos, Pacífico de Baja California
Sur, aparecen como entidades taxonómicas diferentes en nuestra reconstrucción
filogenética con el marcador psbA, mientras que la morfología de estos especímenes es
similar basados en estas complicaciones. Resulta difícil y poco confiable asignar un nombre
específico para las diferentes morfologías de la especies del genero Lithophyllum presentes
en el Golfo de California y el Pacífico de Baja California Sur. En las poblaciones del Golfo
de California de las 81 características diagnósticas utilizadas en la delimitación de especies
del genero Lithophyllum por Woelkerling & Campbell (1992), ninguna de ellas ha resultado
confiable para la delimitación de especies en los estudios previos (Dawson 1960,
Riosmena-Rodríguez et al. 1999); como se ha mostrado en estos trabajos, las diferencias en
la morfología general del talo no puede ser utilizada para la delimitación de especies
formadoras de rodolitos en el Golfo de California. En nuestro trabajo, después de una
revisión exhaustiva de las características morfológicas de los especímenes secuenciados se
observó la presencia de un aro de color blanco sobre el techo del conceptáculo
tetrasporangial en el espécimen NRMX1087, mientras que los ejemplares NRMX1088,
1083 y 1090 no lo presentan. En sentido taxonómico, esta característica puede ayudar a
distinguir las especies L. margaritae y L. pallescens. Sin embargo, se requiere de un
estudio morfológico y molecular del material tipo de las especies descritas por Dawson
(1960a), para determinar la posición taxonómica de las especies en la Península de Baja
California.
Distribución de Lithothamnion muelleri: La amplia distribución reportada para esta
especie (Robinson et al. 2013) genera cuestionamientos en relación a la identificación de la
especie en diferentes regiones. En este trabajo se han examinamos cuidadosamente las
características morfológicas y anatómicas y no se encontró algún carácter estable para
separar estas entidades biológicas; sin embargo, es muy probable la existencia de
diversidad críptica en esta especie. Recientemente, los estudios moleculares han
91
comprobado este tipo de diversidad en la algas coralinas (Broom et al. 2008, Walker et al.
2009, Bittner et al. 2011). Hasta el momento, con la información disponible la especie se ha
registrado desde Alaska hasta Chile en el Pacífico Este y en la costa atlántica del continente
americano en Brasil; sin embargo ninguna de las identificaciones ha sido validada con base
en la comparación de información molecular del material tipo de la especie. Por lo tanto,
esta especie requiere de mayor estudio para confirmar su presencia en el continente
Americano.
Figura 32. Mapa de la distribución de Lithothamnion muelleri en las costas de América. 1.
Isla San Juan, Washington, USA; 2. Bahía Concepción, Golfo de California, México; 3.
Punta Galeras, México; 4. Santa Rosalía, México; 5. Loreto, México (Rivera et al. 2004,
Foster et al. 2007, Riosmena-Rodríguez et al. 2011); 6. Isla María Magdalena, México; 7.
La Peña Rota, Nicaragua; 8. Isla Ballena (Parque Marino Nacional Ballena), Costa Rica; 9.
Bahía Virador, Costa Rica; 10. Archipiélago Juan Fernández, Chile (Ramírez & Santelices
92
1991); 11. Espirito Santo, Brasil (Amado-Filho et al. 2010, Henriques et al. 2012); 12.
Fuegia, Argentina (Papenfuss 1964). Registros del 1-4 y 6-9 corresponden al presente
estudio.
Diferencias en la historia de vida en las poblaciones de Lithothamnion muelleri: La
diferencia más importante en la historia de vida observada en las colecciones de L. muelleri
es la ocurrencia de poblaciones que se reproducen por biesporas en los límites de
distribución al norte en el Estado de Washington y al sur en Costa Rica. Esto podría
deberse al estrés de los cambios abruptos en las condiciones del medio marino, como ha
sido propuesto por Adey et al. (2005) para otra especie (L. tophiforme (Esper) Unger),
distribuida en regiones árticas/subárticas. Estos autores descubrieron poblaciones
biespóricas en profundidades de >10 m y temperaturas de <10°C. Las condiciones de
escases de luz y baja temperatura fácilmente pueden estresar estas poblaciones. En el límite
de distribución norte L. muelleri soporta condiciones de corrientes intensas y surgencias,
asociadas con cambios abruptos de temperatura. En Las Islas San Juan, Washington, las
corrientes de marea intensa y las surgencias son comunes. Por otro lado, en Costa Rica los
cambios periódicos de corrientes y temperaturas han sido estudiados a detalle en la región
del Golfo de Papagayo donde nuestras colectas fueron realizadas. En esta región ocurre un
afloramiento costero entre diciembre y abril cada año cuando los patrones de vientos
provenientes del noreste cruzan de las tierras bajas del Caribe hacia el Pacífico (Legeckis
1988, McCreary et al. 1989), y la temperatura del agua marina fluctúa dramáticamente.
Estas condiciones de corrientes y temperaturas parecen ser factores de estrés que generan
poblaciones biespóricas, sin embargo, el mecanismo preciso de este fenómeno aún necesita
ser investigado a detalle en especies formadoras de rodolitos. Nuestro estudio morfológico
documenta sorpresivamente un rango de distribución amplio de L. muelleri a lo largo del
continente americano.
Especies con distribución restringida: En contraste con el amplio rango de distribución
de L. muelleri, en el presente trabajo se encontraron especies que tienen distribución
restringida en el Pacifico Este. Por ejemplo, INMX1065 (Lithothamnion sp. nov.),
93
únicamente ha sido colectada en los alrededores de la Isla Natividad en el Pacífico de Baja
California Sur, mientras que Porolithon castellum (CFCR-816, CFCR-817, USJA-73421)
únicamente ha sido colectada en los alrededores de la Isla del Caño en el Pacífico de Costa
Rica. El endemismo de las especies de algas coralinas ha sido documentado ampliamente
en la literatura (Adey et al. 2005, Athanasiadis 2008, Gabrielson et al. 2011, Maneveldt &
Van der Merwe 2012). Sin embargo, para determinar los patrones de endemismo de las
algas coralinas no geniculadas es necesario realizar un estudio enfocándose exclusivamente
en estas especies con distribución restringida, para determinar con exactitud los límites de
distribución de estas especies. Desafortunadamente, dicho estudio va más allá de los
alcances del presente trabajo.
Uso de los epítetos para las especies de algas coralinas: Generalmente, para las algas
coralinas las características morfológicas y anatómicas resultan insuficientes para la
identificación a nivel de especie, por lo que el uso de la información molecular (secuencias
de ADN) ha sido ampliamente recomendado en la literatura (Vidal et al. 2003, Broom et al.
2008). Por otra parte, en términos del uso correcto de los epítetos se ha sugerido que estos
deben ser validados en base a la comparación de los especímenes colectados recientemente
con el material tipo de las especies (Gabrielson et al. 2011). Sin embargo, en general, el
estudio de especímenes tipo resulta una tarea complicada, particularmente, cuando los
especímenes tienen décadas de antigüedad o fueron conservados en formalina. En estas
ocasiones la amplificación de ADN suele tener resultados insatisfactorios. Por lo tanto,
recientemente, se han propuesto alternativas para la asignación de nombres específicos con
especímenes contemporáneos. Una de estas propuestas ha sido la neotipificación de las
especies en base a colecciones modernas (Saunders & McDevit 2012). Sin embargo, como
lo ha demostrado Hughey & Gabrielson (2012), la amplificación de ADN de especímenes
antiguos es factible, y aún cuando existen dificultades para obtener información molecular
de estos especímenes, la neotipificación de las especies basándose en colecciones modernas
debe ser considerada como última opción, particularmente, cuando los especímenes tipo no
estén disponibles para el análisis molecular o la amplificación de resultados negativos. En
94
el presente trabajo, no se incluyó el análisis de los especímenes tipo para las especies que
han sido registradas en la región del PTO y la Península de Baja California, debido a que
este tipo de trabajo requiere tiempo y experiencia considerable de las técnicas de
secuenciación, para disminuir los riesgos de contaminación en el procesamiento de los
especímenes. Por este motivo, en el presente estudio la asignación de los nombres
específicos a las secuencias de ADN ha sido realizada precautoriamente.
95
Conclusiones
1. Con nuestros resultados, confirmamos que el uso de la información molecular tiene
mayor potencial para el estudio de la biodiversidad de algas coralinas no geniculadas, en
comparación con el estudio basado en morfología y anatomía.
2. No existe un patrón general en cuanto a la distribución de las especies de algas coralinas;
en el PTO existen especies con distribución restringida y especies con rango de
distribución amplio, cada especie es un caso particular en esta región.
3. El descubrimiento de nuevas especies en el PTO, nos demuestra que aún es necesario
realizar más estudios taxonómicos enfocados en la gran diversidad de las algas coralinas,
Particularmente en la región templada del Pacífico de Baja California Sur.
4. Con nuestra información, concluimos que existen inconsistencias en los caracteres
morfológicos utilizados para la identificación de los géneros y especies de algas
coralinas no geniculadas, y es necesario realizar un estudio enfocado en los especímenes
tipo utilizando información morfológica y molecular para realizar el ajuste taxonómico
correspondiente.
5. La comparación de la información molecular disponible en la base de datos GenBank,
nos demuestra que la flora marina de la región del Indo-Pacifico y las Costas de Europa,
son significativamente diferentes de la flora del PTO; por lo tanto el uso de los nombres
taxonómicos con información molecular debe ser realizado de manera crítica.
6. Particularmente, en el Pacífico Este existe una entidad biológica con amplio rango de
distribución, desde Washington hasta el Pacífico de Costa Rica; nuestra información nos
lleva a concluir que esta entidad es con específica con Lithothamnion muelleri hasta el
momento es una de las especies de mayor interés en el PTO.
7. Las especies del género Lithophyllum presentan una gran variabilidad genética y
morfológica; con nuestra información demostramos que en la Península de Baja
California, existe más de una entidad taxonómica; por lo tanto se requiere un estudio
taxonómico detallado para realizar un ajuste taxonómico.
96
BIBLIOGRAFÍA
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7409-7422. Disponible en: http://www.uam.es/otros/consveg/documentos/galicia-
2007.pdf.
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Algae 2013, 28(1): 63-71http://dx.doi.org/10.4490/algae.2013.28.1.063
Open Access
Research Article
Copyright © The Korean Society of Phycology 63 http://e-algae.kr pISSN: 1226-2617 eISSN: 2093-0860
A taxonomic and distributional study of the rhodolith-forming species Lithothamnion muelleri (Corallinales, Rhodophyta) in the Eastern Pacific Ocean
Néstor M. Robinson1,*, G. I. Hansen2, C. Fernández-García1,3 and R. Riosmena-Rodríguez1
1Programa de Investigación en Botánica Marina, Departamento de Biología Marina, UABCS, Apartado postal 19-B, La Paz, B.C.S. 23080, México 2Oregon State University at WED/PCEB, U. S. Environmental Protection Agency, 2111 SE Marine Science Drive, Newport, OR 97365-5260, USA3Escuela de Biología, Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, San Pedro, San José, 11501-2060, Costa Rica
Lithothamnion muelleri is reported for the first time as one of the main components of rhodolith beds along the East-
ern Pacific Ocean based on samples from Washington State (USA), Pacific Baja California (México), southern Nicaragua,
and Costa Rica. Individual rhodoliths ranged from fruticose to lumpy in morphology, and bi-sporangial, tetrasporangial,
and gametangial plants were similar to those described from Australia and Brazil. Our study revealed a surprisingly wide
latitudinal distribution of this species along the American continent. Its documentation in the Eastern Pacific will facili-
tate a more accurate interpretation of the ecology, biology, and biogeography of rhodolith beds worldwide.
Key Words: coralline algae; Costa Rica; Lithothamnion muelleri; Mexico; Nicaragua; taxonomy; Washington
INTRODUCTION
Rhodoliths beds are widely distributed around the
world (reviewed by Foster 2001). Recently, the species
composition of these beds has been studied in the Gulf of
California (Steller et al. 2009, Riosmena-Rodríguez et al.
2010), the northeastern Atlantic in Spain (Peña and Bár-
bara 2010), the southwestern Atlantic in Brazil (Amado-
Filho et al. 2007, 2010, Figueiredo et al. 2007, Villas-Boas
et al. 2009, Henriques et al. 2012), and southern Australia
(Harvey and Bird 2008). These accounts are part of an in-
creasing interest in the taxonomy, distribution, and ecol-
ogy of this poorly known habitat.
In the Eastern Pacific Ocean, rhodolith beds are known
from the Galapagos Islands, Costa Rica, and Panama
and from the Gulf of California to Alaska (Lemoine 1929,
Dawson 1960, Konar et al. 2006, Fernández 2008, Littler
and Littler 2008, Riosmena-Rodríguez et al. 2010). How-
ever, characterization of the species forming these beds
is still incomplete. Recently, a number of rhodolith col-
lections from these sites became available for taxonomic
study. Amazingly, most of them appeared to be a single
widespread species (Fig. 1) with wide ecological toleranc-
es. This species, occured in both intertidal and subtidal
zones, at depths of up to 85 m, and was found growing
on small stones, large rocks, and reef tops as well as on
other algae (Wilks and Woelkerling 1995, p. 556, Womer-
sley 1996, p. 183). In order to confirm that these collec-
Received October 30, 2012, Accepted February 12, 2013
*Corresponding Author
E-mail: [email protected]: +52-612-123-8800, Fax: +52-612-123-8819
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