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UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS
FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA
ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)
ASSOCIADAS AOS MANGUEZAIS DO FURO DO TAICI NA
PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA - PARÁ
BRAGANÇA
2011
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS
FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao
Colegiado da Faculdade de Licenciatura Plena em Ciências
Biológicas, Instituto de Estudos Costeiros, da Universidade
Federal do Pará, como requisito para a obtenção do Grau
de Licenciado em Ciências Biológicas.
Orientadora: Prof. Dr. Ana Yoshi Harada
Co orientador: Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes
BRAGANÇA
2011
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TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA
ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)
ASSOCIADAS AOS MANGUEZAIS DO FURO DO TAICI NA
PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA - PARÁ
Esta Monografia de Conclusão de Curso foi julgada para outorgar o Título de
Licenciado Pleno em Ciências Biológicas pela Faculdade de Ciências Biológicas
do Instituto de Estudos Costeiros/Universidade Federal do Pará.
BANCA EXAMINADORA
_______________________________________
Prof. Dra. Ana Yoshi Harada - Orientadora
Museu Paraense Emílio Goeldi
_______________________________________
Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes- Co- orientador
Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança
_______________________________________
Prof. M.Sc. Rita de Cássia Oliveira dos Santos
Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança
_______________________________________
Prof. Dra. Marlúcia Bonifácio Martins
Museu Paraense Emílio Goeldi
i
DEDICATÓRIA
Dedico este trabalho aos meus pais,
José Maria e Maria das graças,
pelo amor incondicional
e incentivo desmedido.
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AGRADECIMENTOS
Ao CNPq, pela concessão da bolsa para o desenvolvimento logístico deste trabalho.
Ao Museu Paraense Emílio Goeldi e à Universidade Federal do Pará pela estrutura concedida nas diversas etapas do trabalho.
À Dra. Ana Harada, pela paciente orientação e coragem em ajudar-me neste projeto pioneiro.
Ao prof. Marcus Fernandes “Marquinho” pela paciência e incentivo, e pela essencial ajuda nas análises estatísticas.
Aos parceiros dos laboratórios de Mirmecologia (MPEG) e Coleção Zoológica de Bragança, pelas conversas construtivas e pela amizade.
Muito obrigada à professora Rita Santos, por ser um exemplo na busca incessante de conhecimento, e por ajudar fundamentalmente a minha aproximação com o mundo das formigas.
Aos meus pais, pelo apoio emocional e financeiro, pela confiança depositada em mim e por acreditar piamente que a educação é um dos melhores investimentos na vida de um ser humano. Meus maninhos lindos, Tiago, Tássia e Tomás, obrigada pelos momentos felizes que me proporcionam sempre.
Ao prezado prof. Colin Beasley, por ceder material óptico para melhor identificação dos espécimes.
Ao funcionário da UFPA, seu Purisso, pela alegria em cooperar no deslocamento até a área de coleta.
Ao Cristovam Diniz, pela correção do abstract, e ao Rosivan Pereira pelas instruções no uso do programa estatístico Primer.
Aos caros amigos: Ilmarina Menezes, Davi Bahia, Shirlene Brito, Celso Monteiro, Williana Cunha, Hederson Belo, e especialmente a querida Lenita Sousa, pelo companheirismo de todas as horas.
Ao Arthur Raiol, pela amizade e amor dedicados a mim. Obrigada pela ajuda incessante nas árduas coletas.
A todos aqueles que de alguma forma contribuíram para a realização de mais esta fase em minha vida, meu muito Obrigada!!
iii
FONTE DA FIGURA ADICIONAL
Dedicatória:
Trilha de formigas. AGOSTI, D. Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Institution. Adaptação da ilustração contida na contra capa.
2000.
iv
EPÍGRAFE
“As dificuldades são o aço estrutural que entra na construção do caráter.”
Carlos Drummond de Andrade
v
SUMÁRIO
I INTRODUÇÃO
II OBJETIVOS 3
2.1 OBJETIVO GERAL 3
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 3
III MATERIAL E MÉTODOS 4
3.1 ÁREA DE ESTUDO 4
3.2 PROCEDIMENTO DE CAMPO 6
3.3 PROCEDIMENTO DE LABORATÓRIO 8
3.4 ANÁLISE DE DADOS 8
IV RESULTADOS 9
V DISCUSSÃO 17
VI CONCLUSÕES 21
VII REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 22
1
vi
LISTA DE FIGURAS E TABELAS
Figura 1: Localização da planície costeira bragantina, mostrando as baías do Maiaú e Caeté, a praia de Ajuruteua e os furos da Estiva e do Taici, ao longo da península de Ajuruteua, Bragança – PA. 5 Figura 2: Diagrama climático apresentado a precipitação anual no ano de 2010 para a península de Ajuruteua, Bragança - PA. Fonte: INMET, Estação Meteorológica de Tracuateua. 6 Figura 3: Fotos ilustrando os métodos utilizados: A) armadilha suspensa - posicionada ao nível de um galho na copa (estrato 1) e B) isca de sardinha macerada ao nível do chão/raízes, atraindo formigas do gênero Camponotus, nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. Foto: Arthur Raiol. 7 Figura 4: Número de gêneros registrado para as cinco subfamílias amostradas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 9 Figura 5: Ilustração dos gêneros de formigas capturadas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. A) Pheidole, B) Atta, C) Solenopsis, D) Monomorium, E) Cephalotes, F) Nesomyrmex, G) Crematogaster, H) Odontomachus, I) Camponotus, J) Brachymyrmex, L) Azteca, M) Pseudomyrmex, N) Tapinoma, O) Dolichoderus, P) Paratrechina. (Fonte: www.antweb.org) 10 Tabela 1: Lista das espécies/morfoespécies de formigas capturadas com iscas de sardinha nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 11 Tabela 2: Lista das espécies/morfoespécies de formigas capturadas com armadilhas suspensas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 12 Tabela 3: Análises de similaridade (ANOSIM) referentes aos quatro fatores investigados no presente estudo. R=valor estatístico global; α=nível de significância 13 Tabela 4: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com a localização nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 13 Tabela 5: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com o método de captura nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 14 Tabela 6: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com o período do ano nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 15
vii
Tabela 7: Valores do Índice de Shannon (H’) calculados tanto para os métodos e localizações utilizados para o inventário das espécies de formigas associadas aos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. 16 Figura 6: Percentual das principais espécies/morfoespécies de formigas em cada método de captura utilizado nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. A: armadilhas suspensas e B: iscas de sardinha. 17
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RESUMO
O presente estudo inventaria a assembléia de formigas nos manguezais do Furo do
Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – Pará. Foram realizadas quatro coletas entre
os meses de maio e outubro de 2010, utilizando-se dois métodos amostrais: iscas de
sardinha e armadilhas arbóreas suspensas. Estes métodos foram dispostos tanto no
interior, quanto na vegetação periférica do manguezal. Foram capturados 6076 indivíduos,
distribuídos em cinco subfamílias, 15 gêneros e 26 morfoespécies. Azteca chartifex,
Azteca sp2 e Camponotus brettesi são os táxons mais comuns no presente trabalho. A
diversidade apresentou maior valor na região periférica, entretanto, a região interior da
floresta de manguezal apresentou o maior número de espécies. Quanto aos métodos, as
armadilhas suspensas registraram a diversidade local de forma mais eficiente, enquanto
as iscas de sardinha representaram melhor a frequência de ocorrência de formigas nas
áreas de manguezal. A composição da assembléia de formigas não sofreu mudanças
quando comparados os períodos estacionais, registrando-se maior atividade de forrageio
no período seco. Contudo, uma das consequências da secção das áreas de mangue pela
rodovia PA-458, na península de Ajuruteua, parece ser o favorecimento da colonização de
formigas invasoras, as quais, por sua vez, podem causar efeitos indesejáveis sobre a
fauna local.
Palavras-chave: Mirmecofauna, manguezal, diversidade, ação antrópica.
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ABSTRACT
The present study identifies the assemblage of ants in the mangrove at the Furo do
Taici, on the Ajuruteua Peninsula, Bragança – Pará. Four samples were taken between
May and October 2010 using two sampling methods: sardine baits and “suspended traps”.
These methods were applied both within, and in the peripheral vegetation of the mangrove
forest. A total of 6076 individuals were captured, belonging to five subfamilies, 15 genera
and 26 morphospecies. Azteca chartifex, Azteca sp2, and Camponotus brettesi are the
most common taxa in the present study. Diversity presented a higher value in the
peripheral region, however, the region inside the mangrove forest showed the greatest
number of species. Regarding methods, suspended traps recorded local diversity more
efficiently, while the sardine baits best represented the frequency of occurrence of ants in
mangrove areas. The ant assemblage composition has not changed compared the
seasons, recording a higher foraging activity during the dry season. However, one
consequence of the section of the mangrove areas by the construction of the highway PA-
458, on the Ajuruteua Peninsula seems to be favoring the colonization of invasive ants,
which, in turn, may cause undesirable effects on the local fauna.
Key words: ant fauna, mangrove, diversity, human action.
1
I INTRODUÇÃO
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) são insetos sociais com ampla distribuição
geográfica, apresentando uma história de sucesso adaptativo desde 50 milhões de anos,
pelo fato de ser o primeiro grupo predador social explorando tanto o solo quanto a
vegetação (WILSON, 1987). Fernández e Sharkey (2003) reconhecem oito subfamílias e
24.000 espécies de formigas para a região Neotropical, número que segundo os mesmos
autores pode ser ainda subestimado.
Morfologicamente, os formicídeos diferenciam-se dos outros himenópteros por
apresentar pecíolo (e pós pecíolo, em algumas subfamílias) entre o alitronco e o gáster,
por possuir antena do tipo geniculada (escapo formando ângulo de 90° em relação aos
demais antenômeros) além da glândula metapleural, a qual produz sustâncias
antissépticas, como o ácido fenilacético p.ex., e é considerada por Hölldobler e Wilson
(1990) um caráter diagnóstico das formigas em relação aos demais himenópteros, ainda
que esta estrutura esteja ausente em alguns poucos grupos (Camponotini, Oecophilini).
A organização social das formigas inclui a subdivisão dos indivíduos da colônia em
duas castas físicas e, por conseguinte, dos trabalhos intra e extra-ninho. Os cuidados com
a prole, atividades de forrageio e defesa do ninho são funções altruístas da casta operária
(HAMILTON, 1983), enquanto o reforço da defesa é feito por um grupo de operárias mais
robustas, denominadas soldados. O papel reprodutivo da colônia, por sua vez, cabe a
fêmeas e machos alados que copulam durante vôos nupciais, e a fundação de novas
colônias cabe as rainhas, mantendo-as inicialmente com suas reservas energéticas
(fundação claustral).
Quanto ao hábito alimentar, as formigas apresentam grande diversidade,
consumindo material de origem animal e vegetal. Em respeito à habilidade de nidificação,
as formigas apresentam grande plasticidade. Utilizam cavidades ou estruturas particulares
(domáceas) de plantas simbiontes (TEPE, 2009), bem como profundidades variáveis em
relação ao nível do solo, abaixo de pedras ou no interior de troncos e habitações humanas
(FERNÁNDEZ e SHARKEY, 2003). Algumas espécies de formigas são também capazes
de suportar horas de submersão na maré, bloqueando o olheiro do ninho com a cabeça
2
robusta de soldados, como é o caso da espécie Polyrhachis sokolova Forel (Formicinae),
altamente adaptada às condições dos manguezais (NIELSEN, 1997).
As formigas exibem elevada abundância e diversificação nos ecossistemas
tropicais, ocupando 1/3 da biomassa animal total das florestas úmidas amazônicas e
superando a atividade das minhocas no processo de remoção e enriquecimento de solo
(FERNÁNDEZ e SHARKEY, 2003). De acordo com Folgarait (1998), a comunidade de
formigas tem papel chave na dinâmica do ecossistema que ocupa, pois geralmente
apresenta elevada densidade colonial aliada a um comportamento marcadamente
territorialista, desta forma afetando diretamente as relações tróficas locais e influenciando
o fluxo de energia e matéria orgânica. Vários estudos abordam as diversas associações
de formigas com plantas, vertebrados e invertebrados. Algumas associações são,
particularmente, interessantes como o mutualismo descrito por Offenberg et al. (2006)
entre árvores de Rhizophora mucronata Lam e formigas tecelãs (Oecophylla smaragdina
Fabricius). Nesse mutualismo, é produzida uma cascata trófica na qual as formigas
impedem que besouros alimentem-se de folhas de sua hospedeira, por conseguinte,
detendo caranguejos da espécie Episesarma versicolor Tweedie, que só conseguem
cortar e alimentar-se de folhas previamente consumidas pelos besouros. De acordo com
Cannicci et al. (2008), o fato de as formigas forragearem ativamente na vegetação halófita
as torna capazes de ajudar na remoção de muitos herbívoros, contribuindo para o sucesso
reprodutivo das plantas hospedeiras.
A literatura sobre formicídeos é bastante rica, com trabalhos que enfatizam o papel
das formigas como: i) aceleradoras da sucessão florestal após a degradação dos solos na
Amazônia (MOUTINHO et al., 2003); ii) indicadoras de qualidade ambiental e de
regeneração em sistemas antes utilizados com finalidade agropastoril ou mineradora
(MAJER, 1983; ANDERSEN, 1997; DELABIE et al., 1998); iii) essencial na associação
mutualística com plantas e homópteros (BUCKLEY, 1987; DEL CLARO et al., 1996;
OZAKI et al., 2000); iv) importantes na relação trófica com vertebrados (CALDEWLL,
1996), v) relevante na entomologia forense (CATTS e GOFF, 1992) e vi) essencial na
produção de medicamentos a partir de sustâncias antimicrobianas expelidas pelas
inúmeras glândulas que possuem (ORIVEL et al., 2001).
3
Contudo, o conhecimento da utilização de florestas de mangue pelas formigas é
ainda incipiente, o que contrasta com a importância ecológica destes insetos e sua
abundância, que chega a quase 80% da biomassa animal conforme estudo de defaunação
e colonização de ilhas, realizado por Simberloff e Wilson (1969). Deve-se ainda considerar
a dinâmica costeira com suas rápidas e intensas mudanças na paisagem, além do
crescimento populacional e da urbanização, que resultam inevitavelmente em perda da
diversidade, a qual ainda é pouco conhecida para alguns grupos residentes no manguezal.
Por fim, é importante salientar que o presente estudo é o primeiro a inventariar e abordar
aspectos ecológicos da assembléia de formigas em manguezais na costa amazônica
brasileira. De fato, seus resultados servem como subsídio para posteriores avaliações do
estado de conservação desse ecossistema, através da interpretação da resposta da fauna
de formigas à ação antrópica local, evidenciada pela fragmentação dos manguezais via a
construção da rodovia estadual PA-458.
II OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
- Inventariar a mirmecofauna que habita as florestas de mangue no Furo do Taici, na
península de Ajuruteua, analisando sua distribuição espaço-temporal.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
- Determinar a composição da assembléia de formigas associadas ao manguezal, dando
ênfase aos diferentes estratos presentes nessa floresta (copa, tronco/raízes e solo);
- Estimar e comparar a diversidade de espécies das regiões periférica (próximo à rodovia
PA-458) e interior da floresta de mangue;
- Verificar a eficiência dos dois métodos amostrais quanto à frequência de ocorrência e
diversidade de formigas associadas às áreas de manguezal;
- Analisar a variação temporal (estacional) na composição das espécies de formigas
associadas às florestas de mangue.
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III MATERIAL E MÉTODOS
3.1 ÁREA DE ESTUDO
O estuário do rio Caeté (0°45’1°07’S e 46°50’46°30’W) localiza-se na região
nordeste do litoral paraense, distante aproximadamente 30 km da cidade de Bragança. A
planície costeira bragantina possui 40 km de linha de costa sendo coberta por ambientes
de marismas, florestas de terra firme, restingas, dunas arenosas, praia e principalmente
por manguezais. As coletas foram realizadas no Furo do Taici (01°02’59,2”S e
046°45’42,6”W) (Figura 1) que dista 13 km da cidade de Bragança, localizado próximo à
área de transição entre o manguezal e uma área de terra firme. Apresenta uma área de
campo alagado no período chuvoso e quatro açudes abandonados. É o primeiro dos
canais de maré que entrecortam a península bragantina, formado por um estreito braço de
rio que faz a comunicação entre os rios Caeté e Taperaçu.
As florestas de manguezal vêm sofrendo uma intensa degradação de seu estado
natural devido à intensa ocupação humana que teve seu início da década de 70, quando
do início da construção da rodovia PA-458. Esta rodovia foi construída no intuito de escoar
o produto do pescado e incentivar o turismo local, resultando no aterro e asfaltamento de
uma secção de aproximadamente 26 km de floresta de mangue. O conseqüente impacto
causou a remoção da cobertura vegetal de 86 ha de manguezal, a interrupção do sistema
natural de drenagem, o que sem dúvida, transformou-se no maior desastre ecológico em
área de manguezal ao longo da costa amazônica brasileira (SOUZA FILHO, 2001;
NASCIMENTO, 2005).
5
Figura 1: Localização da planície costeira bragantina, mostrando as baías do Maiaú e Caeté, a praia de Ajuruteua e os furos da Estiva e do Taici, ao longo da península de Ajuruteua, Bragança – PA.
A diversidade vegetacional dos manguezais da costa amazônica brasileira é baixa,
sendo representada por três espécies halófitas predominantes: Avicennia germinans (L.)
Stearn (mangue preto), Rhizophora mangle L. (mangue vermelho) e Laguncularia
racemosa (L.) Gaertn.f. (mangue branco) (MENEZES et al., 2008). Na área de estudo, as
duas primeiras apresentam maior densidade, atingindo altura de 12 e 9 m, e Diâmetro à
Altura do Peito (DAP) de 23 e 13 cm, respectivamente. A terceira espécie apresentou
altura média de 5 m e 7 cm de DAP.
O clima da região é quente e úmido, com média de precipitação anual de 2.508,4
mm e temperatura média do ar de 25,6°C, de acordo com os dados da Estação
Meteorológica de Tracuateua, 30 km SO da área de estudo (Figura 2).
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Figura 2: Diagrama climático apresentado a precipitação anual no ano de 2010 para a península de Ajuruteua, Bragança - PA. Fonte: INMET, Estação Meteorológica de Tracuateua.
3.2 PROCEDIMENTO DE CAMPO
Foram feitas quatro campanhas de coleta no período de maio a outubro de 2010,
com os meses de maio e junho representando o período chuvoso, enquanto agosto e
outubro caracterizam o período seco. O manguezal foi classificado de acordo com sua
localização: i) periferia – onde os pontos amostrais localizam-se às margens da rodovia
PA-458 e ii) interior – onde os pontos amostrais estão situados a 100 m da margem da
rodovia. Esta classificação foi proposta no intuito de testar um possível “efeito de borda”
ocasionado pela rodovia na distribuição espacial da riqueza da mirmecofauna local.
Foram amostrados indivíduos das três espécies arbóreas típicas, totalizando 35
indivíduos amostrais (n=35), dos quais foram tomadas medidas da Altura Total (AT) e da
Circunferência à Altura do Peito (CAP). Utilizou-se dois tipos de métodos amostrais: i)
armadilhas suspensas e ii) iscas. Para o primeiro método foram estabelecidos dois
estratos: Copa e Tronco, enquanto para o segundo método foram determinados outros
dois níveis de estratos: Solo e Vegetação (1m de altura do solo).
A armadilha arbórea suspensa (Figura 3A) foi proposta por Oliveira-Santos et al.
(2009), sendo um método de coleta considerado passivo que consiste em fundos de
recipientes de garrafa pet, medindo 10 cm de diâmetro por 10 cm de altura, tendo colado
7
ao centro um copo descartável com sardinha macerada em óleo vegetal e ao redor uma
solução de álcool com uma gota de detergente para quebrar a tensão superficial. A
armadilha é posicionada no nível do galho facilitando o deslocamento e aproximação das
formigas até o cilindro coletor. O tempo de exposição em campo foi de 48 horas, sendo
posteriormente retiradas e seu conteúdo acondicionado em potes plásticos devidamente
etiquetados. Neste método de coleta foram amostrados cinco indivíduos de cada uma das
três espécies arbóreas de mangue, dispondo uma armadilha por estrato, totalizando 15
espécimes arbóreos e 30 unidades amostrais.
As formigas que possivelmente habitam o tronco ou nele forrageiam foram
coletadas por meio de iscas de sardinha ligeiramente maceradas (Figura 3B), dispostas
sobre papel toalha dobrado, sendo uma na vegetação e outra no solo, ou sobre as raízes
escoras de R. mangle. As iscas estratificadas foram dispostas em 20 árvores, sendo 10 na
periferia e 10 no interior do manguezal, totalizando 40 unidades amostrais, que
permaneceram expostas por 48 horas. Após uma hora e trinta minutos da instalação, as
iscas foram inspecionadas e os espécimes ali encontrados foram acondicionados em
sacos, devidamente etiquetados, contendo Acetato de Etila. Além desses dois métodos,
acima descritos, foram também realizadas coletas manuais, com o auxílio de pinça
entomológica, gerando dados complementares para o inventário.
Figura 3: Fotos ilustrando os métodos utilizados: A) armadilha suspensa - posicionada ao nível de um galho na copa (estrato 1) e B) isca de sardinha macerada ao nível do chão/raízes, atraindo formigas do gênero Camponotus, nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA. Foto: Arthur Raiol.
8
3.3 PROCEDIMENTO DE LABORATÓRIO
No laboratório, os espécimes capturados foram identificados em nível de gênero
utilizando chave de Fernández e Sharkey (2003), e em nível de espécie (quando possível)
ou morfotipados e comparados com aqueles da Coleção de Formigas do Museu Paraense
Emílio Goeldi (MPEG). Os espécimes-testemunho foram doados e serão depositados na
Coleção de Zoologia do Campus de Bragança (CZB), da Universidade Federal do Pará, e
na Coleção de Invertebrados do MPEG, em Belém.
3.4 ANÁLISE DE DADOS
As análises estatísticas foram realizadas no programa PRIMER 6.0 (CLARKE e
GORLEY, 2006), efetuando-se primeiramente a transformação dos dados por presença ou
ausência, para então gerar uma matriz de similaridade, utilizando o coeficiente de Bray-
Curtis. Para efetuar adequadamente as comparações interespecíficas, Longino et al.
(2002) recomendam organizar os dados brutos por registro de ocorrência, desta forma
eliminando os efeitos do tamanho das colônias, das estratégias de recrutamento em
massa e da proximidade de algumas colônias em relação às iscas, justificando assim a
escolha da transformação citada.
Foram efetuadas análises de similaridade multivariadas (ANOSIM) para verificar
diferenças significativas entre as 280 unidades amostrais, determinando-se para isso
quatro fatores: i) método, ii) tipo de vegetação, iii) período do ano e iv) localização.
Utilizou-se posteriormente a rotina SIMPER (Similarity Percentage) para identificar as
espécies/morfoespécies mais importantes nas assembléias de formigas analisadas
(CLARKE e WARWICK, 2001).
Utilizando o pacote estatístico BioEstat v. 5.0 (AYRES et al., 2007), foi obtido o
índice de Diversidade de Shannon (H’), calculado para a comunidade que habita a região
periférica e para a comunidade do interior, assim como para os dois métodos empregados.
Esses índices foram posteriormente comparados através do Teste-t, verificando desta
forma possíveis diferenças na distribuição das espécies/morfoespécies entre as regiões do
manguezal e métodos analisados. A equitatividade (Índice de Pielou- J’), que consiste no
9
grau de uniformidade com que os indivíduos estão distribuídos entre as várias
espécies/morfoespécies amostradas também foi calculada. Por fim, utilizou-se o teste do
Qui-Quadrado (χ2) para comparar a eficiência quanto à frequência de ocorrência entre os
dois tipos de métodos amostrais utilizados.
IV RESULTADOS
Foram capturados 6 076 indivíduos, distribuídos em cinco subfamílias, 15
gêneros e 26 espécies/morfoespécies. A figura 4 ilustra a riqueza genérica das subfamílias
registradas neste estudo. A subfamília Myrmicinae foi a mais representativa, com sete
gêneros e 12 espécies/morfoespécies, enquanto Ponerinae (Odontomachus bauri) e
Pseudomyrmecinae (Pseudomyrmex spp.) foram as subfamílias menos expressivas
genérica e especificamente. Os gêneros Brachymyrmex (Formicinae), Atta, Crematogaster
e Nesomyrmex (Myrmicinae) foram amostrados apenas manualmente, e seus dados de
ocorrência não foram contabilizados nas análises estatísticas. A figura 5 ilustra os gêneros
de formigas capturadas durante as quatro coletas realizadas nos manguezais bragantinos.
Figura 4: Número de gêneros registrado para as cinco subfamílias amostradas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA.
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Figura 5: Ilustração dos gêneros de formigas capturadas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. A) Pheidole, B) Atta, C) Solenopsis, D) Monomorium, E) Cephalotes, F) Nesomyrmex, G) Crematogaster, H) Odontomachus, I) Camponotus, J) Brachymyrmex, L) Azteca, M) Pseudomyrmex, N) Tapinoma, O) Dolichoderus, P) Paratrechina. Fonte:www.antweb.org.
Quanto à estratificação nos dois métodos amostrais, verificou-se diferença
significativa nas iscas de sardinha (ANOSIM, R=0,026, p<0,01), enquanto a composição
de formigas nos estratos das armadilhas suspensas mostrou-se similar (ANOSIM,
R=0,002, p>0,05). As Tabelas 1 e 2 mostram o registro de ocorrência das
espécies/morfoespécies por estrato, e de acordo com o método de coleta. Verifica-se que
a maior parte dos indivíduos foi capturada nos estratos inferiores, equivalendo às
amostras de solo no método das iscas, e às amostras coletadas a altura do peito,
considerando as armadilhas suspensas.
11
Tabela 1: Lista das espécies/morfoespécies de formigas capturadas com iscas de sardinha nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA.
Interior Periferia Subfamília Espécie/ morfoespécie
Solo Vegetação Solo Vegetação
Myrmicinae Cephalotes cordatus 1 1 0 2
Cephalotes grandinosus 0 0 0 1
Monomorium floricola 0 1 0 1
Pheidole sp1 3 0 13 1
Pheidole sp4 1 0 1 0
Solenopsis sp1 1 0 1 0
Solenopsis sp4 2 0 1 0
Solenopsis sp5 2 0 3 0
Formicinae Camponotus brettesi 2 5 3 3
Camponotus sp3 1 2 0 0
Paratrechina sp2 3 0 3 1
Dolichoderinae Azteca chartifex 13 16 9 16
Azteca sp2 9 12 5 11
Tapinoma melanocephalum 1 0 0 0
Ponerinae Odontomachus bauri 0 1 0 0
Total 15 39 38 39 36
12
Tabela 2: Lista das espécies/morfoespécies de formigas capturadas com armadilhas suspensas nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA.
Subfamília Espécie/Morfoespécie Estrato 1
(copa)
Estrato 2
(altura do peito)
Myrmicinae Monomorium floricola 3 5
Pheidole sp1 0 2
Pheidole sp4 0 1
Formicinae Camponotus sexgutatus 2 3
Camponotus sp4 3 1
Camponotus atriceps 0 2
Camponotus sp7 0 2
Dolichoderinae Azteca chartifex 7 6
Azteca sp2 2 7
Dolichoderus lutosus 1 4
Tapinoma melanocephalum 0 1
Pseudomyrmicinae Pseudomyrmex sp1 0 2
Pseudomyrmex gr gracilis 1 1
Total 14 43 53
Em relação às análises de similaridade (ANOSIM), foi verificada diferença
significativa em três dos quatro fatores testados (Tabela 3), sendo que a significância
encontrada quando analisado o fator tipo de mangue é provavelmente devida à diferença
de número amostral entre as espécies arbóreas, com indivíduos de A. germinans
totalizando 57,14% (n=20) do total de espécimes amostrados, R. mangle com 25,71%
13
(n=9) enquanto L. racemosa representa apenas 17,14% (n=6) das espécimes arbóreas
amostradas.
Tabela 3: Análises de similaridade (ANOSIM) referentes aos quatro fatores investigados no presente estudo. R=valor estatístico global; α=nível de significância.
Fator R αMangue 0, 019 p<0,05
Localização 0, 008 p>0,05 Método 0, 076 p<0,001
Período de coleta 0, 0015 p<0,01
A assembléia periférica apresentou o menor valor de similaridade quanto à
composição de formigas que foi de 8,18, sendo constituída hierarquicamente por A.
chartifex, Azteca sp2, C. brettesi e Pheidole sp1, que juntas explicam 95% da composição
desta assembléia. Quando comparado à composição da assembléia da região interior, o
índice de dissimilaridade foi de 91%. As duas localizações compartilham dez
espécies/morfoespécies. A Tabela 4 lista as espécies/morfoespécies quando as duas
assembléias são agrupadas, indicando sua contribuição para a formação do grupo em
questão.
Tabela 4: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com a localização nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA.
Periferia Interior
Morfoespécies Frequência de ocorrência
Frequência de ocorrência Dissimilaridade
Azteca chartifex 0,23 0,19 21,59 Azteca sp2 0,17 0,19 21,28 Camponotus brettesi 0,12 0,22 17,98 Pheidole sp1 0,09 0,03 6,55 Monomorium floricola 0,04 0,03 3,48 Camponotus sexgutatus 0,05 0,01 3,46 Paratrechina sp2 0,03 0,02 2,53 Pseudomyrmex gr. gracilis 0,03 0,00 1,88 Solenopsis sp5 0,03 0,01 1,70 Camponotus sp4 0,03 0,01 1,25 Camponotus sp3 0,00 0,02 1,21
14
A ocorrência das espécies/morfoespécies entre os métodos utilizados variou
significativamente (ANOSIM; R=0,076; p<0,01), havendo compartilhamento de sete
espécies/morfoespécies (Monomorium floricola, Pheidole sp1, Pheidole sp4, Camponotus
brettesi, Azteca chartifex, Azteca sp2 e Tapinoma melanocephalum). Gêneros como
Cephalotes, Odontomachus, Solenopsis e Paratrechina ocorreram apenas nas iscas
(Tabela 1), enquanto Pseudomyrmex e Dolichoderus ocorreram exclusivamente nas
armadilhas suspensas (Tabela 2).
A análise SIMPER, considerando o fator método, registrou as maiores médias de
similaridade para o método isca (14,1), com Azteca chartifex e Azteca sp2, contribuindo
com 47% e 45%, respectivamente, na formação deste grupo. Quanto ao método das
armadilhas a similaridade foi de 9,7, sendo que C. brettesi contribuiu com 81% na
formação deste grupo, enquanto A. chartifex e Azteca sp2 explicam juntas 13% da
composição da assembléia de formigas associada à copa e ao tronco das árvores.
Quando comparados os métodos, a média de dissimilaridade é de 93,7, sendo os dados
de composição e contribuição das espécies/morfoespécies apresentados na Tabela 5.
Tabela 5: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com o método de captura nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA.
Iscas
Armadilhas Suspensas
Morfoespécies Frequência de ocorrência
Frequência de ocorrência
Dissimilaridade
Azteca chartifex 0,28 0,11 21,92 Azteca sp2 0,26 0,08 21,82 Camponotus brettesi 0,08 0,30 20,44 Pheidole sp1 0,09 0,02 05,84 Monomorium floricola 0,01 0,07 03,79 Camponotus sexgutatus 0,01 0,05 03,43 Paratrechina sp2 0,04 0,00 02,34 Pseudomyrmex gr. gracilis 0,00 0,03 01,81 Dolichoderus lutosus 0,00 0,04 01,48 Solenopsis sp5 0,03 0,00 01,46 Camponotus sp4 0,00 0,03 01,37
15
Nota-se que as espécies/mofoespécie A. chartifex, Azteca sp2 e C. brettesi são os
táxons mais freqüentemente registrados no presente estudo, tanto para os métodos
utilizados quanto para o período do ano (seco e chuvoso). No período chuvoso, as duas
primeiras espécies contribuíram com 85% do total das capturas, enquanto C. brettesi
contribuiu com apenas 11%. Considerando o período seco, Azteca sp2 representou 41%,
seguida por C. brettesi (39%) e A. chartifex (16%) no total de indivíduos registrados. A
Tabela 6 apresenta os valores da análise comparativa entre o período seco e chuvoso,
revelando uma diferença estatística significativa na frequência de ocorrência das
espécies/morfoespécies entre os dois períodos (SIMPER, R=0,015, p<0,05).
Considerando os valores de dissimilaridade entre os dois períodos, esta representa ao
redor de 20%, ilustrando alta similaridade entre os períodos.
Tabela 6: Valores médios de frequência de ocorrência e dissimilaridade e contribuição percentual das espécies de formigas (calculado através da rotina SIMPER), de acordo com o período do ano nas florestas de mangue do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA.
Período Chuvoso
Período Seco
Morfoespécies Frequência de
ocorrência
Frequência de
ocorrência Dissimilaridade
Azteca chartifex 0,26 0,15 21,68 Azteca sp2 0,14 0,22 21,60 Camponotus brettesi 0,12 0,23 18,88 Pheidole sp1 0,05 0,06 06,11 Monomorium floricola 0,04 0,03 03,45 Camponotus sexgutatus 0,03 0,03 03,15 Paratrechina sp2 0,04 0,01 02,49 Pseudomyrmex gr. gracilis 0,01 0,01 01,59 Solenopsis sp5 0,03 0,01 01,57 Camponotus sp3 0,01 0,01 01,39 Dolichoderus lutosus 0,01 0,03 01,29
O índice de diversidade Shannon para a área de estudo foi de 0,99. Comparando a
diversidade de formigas entre o interior e a periferia do manguezal, o valor foi menor para
a região interior do manguezal (H’=0,80; Tabela 7), no entanto não foi registrada diferença
estatística significativa entre esses dois ambientes estudados (t=0,36 ; gl=25; p>0,05).
16
Em relação aos métodos, a diversidade de formigas foi maior nas coletas com
armadilhas em comparação às coletas com iscas. No entanto, encontrou-se similaridade
na composição específica (t=-0,10; gl=27; p>0,05) entre os dois métodos utilizados. Os
valores dos índices de diversidade para os métodos e localizações estão contidos na
Tabela 7.
Tabela 7: Valores do Índice de Shannon (H’) calculados tanto para os métodos e localizações utilizados para o inventário das espécies de formigas associadas aos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança – PA.
Método Localização
Iscas
ArmadilhasSuspensas
Interior
Periferia
H’ 0,84 0,92 0,80 0,86
Há diferença muito significativa entre a frequência de ocorrência de formigas
capturadas nos dois métodos amostrais (χ²=115,02; gl=14; p<0.001), sendo que as iscas
de sardinha contabilizaram 60% do total de indivíduos capturados, enquanto apenas 40%
dos indivíduos foram capturados nas armadilhas suspensas.
A equitabilidade foi maior nas armadilhas suspensas (J’=0,80), sendo que
Camponotus brettesi contribuiu com 36% do total de indivíduos contabilizados por este
método, seguido por Azteca spp. (22%) e Monomorium floricola (8%) (Figura 6A). Nas
iscas de sardinha, Azteca spp. totalizam 59% dos indivíduos capturados, seguido por duas
morfoespécies do gênero Pheidole (Pheidole sp1 e Pheidole sp4) representando juntas
12% do total de indivíduos capturados (Figura 6B).
17
Figura 6: Percentual das principais espécies/morfoespécies de formigas em cada método de captura utilizado nos manguezais do Furo do Taici, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. A: armadilhas suspensas e B: iscas de sardinha.
V DISCUSSÃO
A subfamília Myrmicinae foi a mais representativa para a comunidade de formigas
de manguezal, fato que é decorrência da elevada riqueza específica apresentada por este
grupo, que contém um gênero hiperdiverso, Pheidole, amplamente distribuído e freqüente
nos mais variados ecossistemas tropicais (WILSON, 2003). Juntamente com formigas do
gênero Solenopsis, o autor acima considera que esses dois táxons formam um importante
grupo de predadores generalistas, predominantes nos mais diversos ambientes.
Formigas do gênero Solenopsis têm seu centro de origem na América do Sul,
sendo consideradas como um perigoso inimigo nos locais onde foi introduzida, devido aos
danos de ordem médica e econômica provocados (DELLA LUCCIA, 2003). Estudos têm
documentado que formigas de fogo (Solenopsis invicta) constituem-se predadoras
potenciais de aves, mamíferos e da herpetofauna, atraídas muitas vezes por substâncias
de consistência mucosa que estes grupos produzem. Podem ainda predar estágios larvais
e pupares da maioria dos invertebrados, os quais não podem se locomover. Segundo
Palomo et al. (2003), Solenopsis richteri constitui-se um importante predador de poliquetas
(principalmente Laeonereis acuta) durante a baixamar, em uma região estuarina na
Argentina. A principal ameaça de formigas Solenopsis é a voracidade com que causam a
redução de diversidade em muitas comunidades de insetos em ambientes naturais,
18
substituindo espécies nativas pelo processo de competição por nichos (FORYS et al.,
2002). A presença destas formigas por vezes está associada a hábitats perturbados
antropicamente, sendo efetivamente registradas no presente trabalho.
O gênero Azteca, o mais abundante e frequente neste trabalho, é constituído por
espécies agressivas altamente polimórficas, sendo facilmente reconhecidas em campo por
sua cabeça marcadamente em formato de coração, gáster levantado e odor desagradável.
São conhecidas cerca de 130 espécies descritas, todas essencialmente arborícolas e com
ocorrência na região Neotropical (BOLTON, 2003). Segundo Adams (1994), pelo fato de
apresentar colônias densas e estratégia de recrutamento massivo, essas formigas atuam
como predadoras polífagas, auxiliando na produtividade de árvores hospedeiras.
Delabie et al. (1998) caracterizam as formigas do gênero Camponotus presentes
nos ambientes de manguezal como autênticas formigas dominantes, podendo influenciar a
estrutura da comunidade em um padrão conhecido como mosaico de distribuição de
espécies, controlando a disponibilidade de recursos para as subordinadas. A vantagem no
estabelecimento deste gênero nos manguezais estaria relacionada à ausência de
competidores potenciais, que normalmente nidificam diretamente no solo, e a baixa
diversidade de formigas arborícolas no manguezal (1,7 espécies por árvore), quando
comparado a outros tipos de ambientes, como as plantações de cacau na Bahia, em que a
relação é de 4 a 8 espécies de formigas por árvore (MAJER et al., 1994).
A tribo Attini inclui as formigas cortadeiras, conhecidas como pragas neotropicais
pelos prejuízos que causam à produção vegetal, devido principalmente ao desfolhamento
de árvores importantes economicamente. Wirth et al. (2007) sugerem ainda que a
fragmentação e criação de bordas promove altas densidades de colônias de Atta spp.
causando efeitos deletérios no ecossistema. Por outro lado, estudos mostram que essas
formigas são capazes de refertilizar o solo, através da recuperação de suas propriedades
físico-químicas, estimulando assim a produção de biomassa vegetal (DIEHL- FLEIG, 1995;
MOUTINHO et al., 2003). Estas formigas provavelmente são habitantes da terra firme
adjacente, haja vista que não há no manguezal condições favoráveis à nidificação direta
no solo, visitando eventualmente o manguezal à procura de folhas frescas.
19
As espécies do gênero Pseudomyrmex, segundo Silvestre e Silva (2001), patrulham
grandes áreas ao redor do ninho. Geralmente são onívoras e não patrulham em grandes
grupos. Ainda conforme o mesmo autor, o gênero Cephalotes é representado por guildas
coletoras de néctar e pólen, além de formigas onívoras, que geralmente evitam interações
agressivas com outras espécies, podendo ainda ser um indicativo da diversidade da
vegetação, com base na riqueza apresentada por este grupo.
Crematogaster é um gênero constituído por formigas altamente agressivas e
territoriais, comportamentos estes que podem proporcionar proteção anti-herbívoros às
árvores hospedeiras. A maioria das espécies é tropical, constituindo-se importantes
elementos da fauna arbórea. Formam colônias polidômicas, ou seja, com vários ninhos
parentalmente relacionados entre si. Em manguezais da Costa Rica, Crematogaster
crinosa é a espécie de formiga arborícola dominante (LONGINO, 2003). A espécie
Crematogaster torosa faz parte do grupo crinosa, sendo registrada, no presente estudo,
em levantamentos-piloto nos manguezais bragantinos. Essa espécie foi coletada com
iscas de sardinha e apresentou alta densidade de indivíduos forrageadores.
A ocorrência de Paratrechina sp. e Monomorium sp. geralmente está ligada a
perturbação ambiental. Entretanto, como essas morfoespécies foram pouco comuns no
presente trabalho, não se pode, no momento, estabelecer relação com o processo de
antropização local.
O fato da diversidade ter sido menor nas iscas de sardinha, apresentando ainda
diferença significativa na composição específica de formigas por estrato pode ser
explicado pelo princípio funcional do método, pois quando as formigas detectam um
recurso potencial, elas lançam ferormônios de alarme e, dependendo da densidade
colonial, há a dominação daquele recurso, num processo de exclusão competitiva. Nas
armadilhas arbóreas este comportamento de recrutamento em massa foi eliminado, pois
as formigas caem no recipiente coletor e, devido à quebra de tensão superficial, são
impedidas de escapar do líquido conservante e, portanto, não há convocação de mais
operárias para aquele recurso, favorecendo inclusive a aproximação de outras espécies.
Estudos pontuais investigam a distribuição de formigas arborícolas em um mosaico de
espécies, onde formigas dominantes controlam a ocorrência de espécies sub e não
20
dominantes (RIBEIRO e ESPÍRITO SANTO, 2007). Este comportamento pode ser
verificado no presente trabalho através da alta similaridade encontrada nas armadilhas
suspensas. Além do mais, há de se considerar o tempo de exposição como um fator
influente na diversidade apresentada pelos dois diferentes métodos. De acordo com
Yanoviak e Kaspari (2001), as formigas arborícolas dispensam mais tempo a procura de
recursos alimentares proteicos, já que a copa tem grande suporte de carboidratos, em
uma proporção C:N de 40:1. Esses autores registraram Pheidole, um dos gêneros mais
comuns tanto na copa quanto na liteira em diversos ecossistemas, apresentando
diferentes taxas de recrutamento, sendo em média 60% de operárias recrutadas em iscas
na copa, enquanto apenas 16% foram recrutadas nas iscas colocadas na serapilheira.
A frequência de ocorrência de formigas, baseada no registro de ocorrência, foi
maior durante o período seco. Este fato decorre da condição termofílica destes insetos,
que são mais ativos quando as condições climáticas favorecem o forrageio. Além disso, as
gotas de chuva não só atrapalham a comunicação química, como também são pouco
maleáveis principalmente por pequenas espécies de formigas, havendo desta forma
redução da atividade no período com maior precipitação (KASPARI, 2003).
Vários estudos apontam para a eficiência no uso de formigas como indicadores
ambientais (LOBRY DE BRUYN, 1999), ecológicos (DELABIE et al., 1998) e de
biodiversidade (ALONSO, 2000). A rapidez com que uma colônia reage ao estresse
ambiental faz das formigas organismos-modelo ideais à compreensão de mudanças na
forma de uso dos ecossistemas.
Existem inúmeros fatores que influenciam e modificam os sistemas naturais. A
construção de estradas, por exemplo, pode afetar de diferentes formas a estrutura de um
dado ecossistema, como é o caso da construção da rodovia PA-458 na península de
Ajuruteua, em Bragança. Segundo Trombulak e Frissell (2000), a alteração das
propriedades físico-químicas do ambiente, as mudanças comportamentais dos organismos
nativos e a dispersão de espécies exóticas são efeitos notoriamente catastróficos,
contribuindo para a perda da saúde ambiental. Pheidole megacephala e Solenopsis invicta
são exemplos de formigas exóticas conhecidas por serem agressivas e promovem a
depauperação da mirmecofauna nativa, devido ao fato de serem predadoras generalistas
21
e muito hábeis na locação de recursos, quando competindo com as formigas residentes
(HOFFMANN et al., 1999; STILES e JONES, 1998). De fato, espécies invasoras tendem a
regular a composição e estrutura da comunidade de formigas, e muitas vezes a invasão
está associada aos distúrbios de ordem antropogênica, os quais removem barreiras de
movimentação e servem de corredores à invasão (GIBB e HOCHULI, 2003). Assim, o
planejamento de obras dentro de hábitats que estão sob conservação deve levar em conta
o efeito potencial desta construção na mudança da dinâmica do ecossistema. A
substituição de espécies, diminuição da riqueza e mudança nas formas de exploração dos
recursos pela comunidade nativa são efeitos que implicam em mudanças na paisagem,
devido à perda funcional e substituição da fauna e flora originais.
A diversidade apresentada pela comunidade periférica mostrou-se maior que a da
região interior da floresta de mangue. Entretanto, a riqueza específica foi maior na região
interior (n=17 espécies) do que na periferia (n=13 espécies), corroborando com dados de
trabalhos provenientes de habitats perturbados, onde a riqueza da comunidade local é
reduzida pela entrada de espécies invasoras (MORRISON, 2000; MOLONEY e
VANDERWOUDE, 2003; WARD e HARRIS, 2005). A presença da rodovia PA-458 nas
áreas de mangue na península de Ajuruteua, de fato, parece favorecer a colonização de
formigas invasoras, as quais, por sua vez, podem causar efeitos indesejados sobre a
fauna nativa.
VI CONCLUSÕES
- A composição da fauna de formigas variou apenas nos estratos onde foi aplicado o
método de iscas (solo e vegetação).
- Embora a diversidade tenha sido maior na região periférica, a região interior foi a que
apresentou maior número de espécies.
- As armadilhas suspensas constituíram o método mais prático e eficiente na amostragem
da diversidade de formigas nas áreas de manguezal, enquanto a frequência de ocorrência
foi melhor representada nas iscas de sardinha.
22
- A composição da assembléia de formigas mostrou-se similar entre os períodos
estacionais, havendo maior registro de atividade de forrageio de formigas durante o
período seco.
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