UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE

BAJA CALIFORNIA SUR

AREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR

DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE CIENCIAS MARINAS Y COSTERAS

TESIS

PATRONES DE DEPREDACIÓN EN MOLUSCOS GASTERÓPODOS DE COSTAS

ROCOSAS DEL PACÍFICO MEXICANO

COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRO EN CIENCIAS MARINAS Y COSTERAS

CON ORIENTACIÓN EN ECOLOGÍA MARINA

PRESENTA:

BIOL. ADRIAN ARVIZU RUIZ

DIRECTOR

DR. HÉCTOR REYES BONILLA

LA PAZ, B.C.S., MÉXICO. ENERO DE 2017

ii

VOTOS APROBATORIOS

iii

DEDICATORIA

A todos los que de alguna manera tuvieron una relación directa o indirecta con la

culminación de este trabajo. Y también aquellos que permiten que mis ocurrencias se

vuelvan realidad.

En especial a Juanita mi madre.

iv

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Autónoma de Baja California Sur, en particular al posgrado en Ciencias

Marinas y Costeras.

Al Concejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca de apoyo otorgada durante dos

años.

Al Dr. Héctor Reyes Bonilla, por aceptar y dirigir el tema de tesis que propuse y permitirme

formar parte del gran equipo de trabajo que conforma el Laboratorio de Sistemas Arrecifales.

A mi comité, Dr. Eduardo Ríos Jara, Dra. Abril Karim Romo Piñera, gracias a sus consejos

sugerencias y comentarios que fueron clave para que este trabajo de investigación fuese

mejorado.

Al Dr. Ríos Jara por permitirme realizar mis estancias de investigación en el Centro

Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) de la Universidad de

Guadalajara. Y su asesoría para la identificación de especies.

A todas las personas que me ayudaron en los muestreos: Angélica, Lucero, Violeta, David y

a todos los miembros del laboratorio, definitivamente sin ustedes no hubiera podido solo.

A Sergio Águila por su ayuda y gran paciencia en las clases y en los análisis estadísticos de

este trabajo.

A mis compañeros de “base” roja y Chema, realmente fueron una parte importante en esta

etapa. ¡“La comuna Launge forever”!

A todos los “nuevos” y “viejos” amigos que de alguna manera ayudaron a terminar este

trabajo y lidiar con TODAS las situaciones “cotidianas” de la vida: Lili (nana), Viole, David,

Beto, Ramiro, Diego, Sergio, Fer, Silvia, Jaime. A la familia “Monster” desde el más pequeño

hasta el más grande, muchas gracias. A la familia Schcolnick en especial a Bernardo que

siempre estas al pie del cañón.

A la familia Riesgo-Ruiz que definitivamente no se hubiera podido lograr nada de esto sin

ustedes, toda la vida le estaré agradecido.

v

A mi colega favorita y compañera de batalla en esta vida Angélica, por ser de nuevo un pilar

fuerte en este y en todos los trabajos y propósitos que me he propuesto. Por ayudarme a ser

mejor en todos los aspectos de mi vida. Definitivamente no podría haber llegado hasta aquí

sin ti mona.

A mi toda mi familia por el esfuerzo y apoyo que han mostrado para poder concluir esta

etapa, en especial a mi madre que es un ejemplo a seguir por esas ganas tan fuertes de

avanzar hacia enfrente sin importar las adversidades. ¡Mil gracias!

vi

ÍNDICE

VOTOS APROBATORIOS ..................................................................................................... ii

DEDICATORIA ...................................................................................................................... iii

AGRADECIMIENTOS ........................................................................................................... iv

I. INTRODUCCIÓN ............................................................................................................... 12

I.1. Depredación .................................................................................................................. 12

I.2. Depredadores de Moluscos ......................................................................................... 13

I.2.2. Ingestión completa de la presa ................................................................................. 14

I.2.3. Inserción y extracción ............................................................................................... 15

I.2.4. Transportadores ....................................................................................................... 15

I.2.5. Trituradores y/o aplastantes ..................................................................................... 16

I.2.6. Perforadores............................................................................................................. 17

II. ANTECEDENTES ............................................................................................................ 19

II.1. Evidencias de depredación ......................................................................................... 19

II.1.2. Cuantificación de la Depredación en Moluscos con Concha .................................... 19

II.2. Trabajos en el Pacífico mexicano ............................................................................... 20

III. JUSTIFICACIÓN ............................................................................................................. 21

IV. HIPÓTESIS ..................................................................................................................... 22

V. OBJETIVO ....................................................................................................................... 23

V.1. Objetivos Específicos ................................................................................................. 23

VI. MATERIALES Y MÉTODOS ........................................................................................... 24

VI.1. Área de Estudio .......................................................................................................... 24

vii

VI.1.2.Descripción de las áreas de muestreo .................................................................... 25

VI.1.2.1. El Julio, Sonora ............................................................................................... 25

VI.1.2.2 Isla Espíritu Santo, Baja California Sur ............................................................. 28

VI.1.2.3 Chamela, Jalisco .............................................................................................. 30

VI.1.2.4. Bahías de Huatulco ......................................................................................... 33

VI.2 Trabajo de Campo ....................................................................................................... 36

VI.3. Trabajo de Laboratorio ............................................................................................... 38

VI.3.1 Análisis estadístico.................................................................................................. 43

VII. RESULTADOS ............................................................................................................... 44

VII.1. Abundancia de Conchas y Especies ........................................................................ 44

VII.2. Daños Identificados Causados por los Depredadores ........................................... 49

VII.3. Análisis de Frecuencia de Depredación de los Grupos de Depredadores ............ 50

VII.3.1. Análisis de frecuencia de depredación entre latitudes ........................................... 50

VIII.3.2. Análisis de frecuencia de depredación por sitio .................................................... 50

VIII. DISCUSION .................................................................................................................. 53

IX. CONCLUSIONES ........................................................................................................... 59

X. RECOMENDACIONES .................................................................................................... 60

XI. LITERATURA CITADA ................................................................................................... 61

viii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Localización de las zonas de muestreo. ................................................................ 24

Figura 2. El julio, Sonora. La línea azul, representa la distancia de playa recorrida en las

recolectas. ..................................................................................................................... 26

Figura 3. A) parte central de la bahía el julio; b) franjas de marea con material depositado

sobre ellas. C) lobatus galeatus sobre sustrato blando de arenas finas descubierto en

baja mar (2.5 m por debajo del nivel medio del mar). D) pescador sobre tepetate rocoso

en plena baja mar, a una distancia de 35 metros de la línea de costa. E) bloques de

graníticos al sur de la costa. .......................................................................................... 27

Figura 4. Isla espíritu santo, los puntos indican la ubicación de las playas donde se

realizaron las recolectas. ............................................................................................... 29

Figura 5. Ubicación de bahía chamela, jalisco, méxico. ....................................................... 31

Figura 6. Representación de los diferentes sustratos presentes en las áreas visitadas de

bahía chamela. A) bloques de granito; b) playa gravosa; c) sedimentos finos a manera

de “parches”; d) y e) entrada este del cañón rocoso al norte de isla san andrés. ........... 32

Figura 7. Ubicación de los puntos de recolecta en las costas de oaxaca. ............................ 34

Figura 8. Bahía san agustín, uno de los principales puntos de recolecta. Se pueden apreciar

la presencia de morros y la gran intensidad del oleaje en la zona. ................................ 35

Figura 9. A) conchas depositadas sobre las líneas de marea; b) múltiples líneas de marea; c)

depósito de conchas entre bloques de rocas. ................................................................ 36

Figura 10. Condiciones de las conchas recolectadas en isla san andres. ............................ 38

Figura 11. Análisis y fotografía de especímenes encontrados. ............................................. 39

Figura 12. Localización de la marca control en una concha de columbella strombiformis. ... 40

Figura 13. Patrones de depredación encontrados y grupos de depredadores. A) perforación

por gasterópodo en concha de Turbo fluctuosus; b) evidencia de ataque por un

cefalópodo en concha de columbella paytensis ; c) ataque realizado por un crustáceo en

la zona de la apertura de una concha de columbella paytensis; d) reparación de ataque

probablemente de braquiuro encontrada en concha de columbella paytensis; e) concha

de Turbo fluctuosus que presenta más de dos ataques, ambos por gasterópodos; f)

concha de columbella paytensis deteriorada por el medio de la categoría “sanas”. ....... 42

ix

Figura 14. Abundancia de conchas sanas y con evidencias de depredación en cada región.

...................................................................................................................................... 44

Figura 15. Abundancia de especímenes sobrevivientes al ataque de un depredador

(reparación) y la depredación total encontrada en conchas de gasterópodos en las

cuatro regiones del pacífico mexicano. .......................................................................... 45

Figura 16. Porcentaje de conchas con evidencia de ataques 100% efectivos por los grupos

de depredadores en cada una de las cuatro regiones del pacífico mexicano.cuadro 1.

Incidencia de cada grupo de depredadores por latitud. * depredador con mayor

incidencia. ...................................................................................................................... 45

Figura 17. Patrones de daños encontrados en conchas de gasterópodos. A- perforación de

forma cónica realizada por un miembro de la familia naticidae en una concha deTurbo

fluctuosus; b- remoción de ápice hecha por un cefalópodo en una concha de columbella

paytensis; c- “pelado” extenso de la zona de la apertura en una concha de columbella

paytensis por un cangrejo; d- concha de columbella paytensis que presenta una

reparación al ataque ocasionado por un crustáceo posiblemente un estomatópodo; e-

evidencia encontrada de perforaciones hechas en una concha de Turbo fluctuosus (1-e

reparación degradada del primer ataque; 2-e ataque letal). ........................................... 49

x

LISTA DE CUADROS

Cuadro 1. Incidencia de cada grupo de depredadores por latitud. * depredador con mayor

incidencia. ...................................................................................................................... 46

Cuadro 2. Inventario general de especies de gasterópodos encontradas en las franjas de

marea y su presencia en las diferentes regiones del pacífico mexicano. Las especies

sombreadas tuvieron presencia en todas las regiones estudiadas. Pg = perforación por

gasterópodo, dc = daño causado por cefalópodo, dc* = daño causado por crustáceo. Dc*

= daño causado por crustáceo. ...................................................................................... 46

Cuadro 3. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por grupo de

depredador a lo largo del pacífico mexicano (gp= gasterópodo, cf= cefalópodo, cg=

cangrejo). X2 (6)= 85.9082, p=.000; x2 (3)= 18.6677, p= .000 ........................................... 50

Cuadro 4. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 30°n (gp= gasterópodo, cf= cefalópodo, cg= cangrejo). X2 (2)=

72.5755, p= .000 ............................................................................................................ 51

Cuadro 5. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 24°n (gp= gasterópodo, cf= cefalópodo, cg= cangrejo). X2 (2)=

9.9852, p= .006 .............................................................................................................. 51

Cuadro 6. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 19°n (gp= gasterópodo, cf= cefalópodo, cg= cangrejo). X2 (2)=

80.4615, p= .000 ............................................................................................................ 51

Cuadro 7. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 15°n (gp= gasterópodo, cf= cefalópodo, cg= cangrejo). X2 (2)=

10.5714, p= .005 ............................................................................................................ 52

Cuadro 8. Depredadores potenciales registrados mediante observación directa en la zona

intermareal y/o submareal somero en cada una de las regiones estudiadas. se

observaron especímenes con características muy similares a octopus hubbsorum. ...... 52

xi

RESUMEN

La depredación juega un papel importante en las estrategias de vida y la morfología de los

gasterópodos marinos debido a que estos organismos son consumidos diferentes grupos

como cangrejos, cefalópodos, e incluso por otros caracoles. Todos esos depredadores dejan

evidencias muy particulares en las conchas, y cada tipo de daño puede ser identificado con

precisión. Los trabajos sobre depredación sobre gasterópodos en el Pacífico mexicano (PM),

son escasos, y esta tesis tuvo como objetivo analizar la incidencia y la proporción de daños

causados por los diversos tipos de depredadores a gasterópodos marinos, residentes de

cuatro sitios a diferentes latitudes a lo largo del PM (El Julio, Sonora 30.1°N, -112.7°O; Isla

Espíritu Santo, Baja California Sur 24.4°N; -110.3°O; Bahía Chamela, Jalisco, 19.5°N; -

105°O; Bahías de Huatulco, Oaxaca, 15.6°N; -96.2°O. En cada sitio se recolectaron 3 litros

de muestras de conchas en zonas intermareales de playas rocosas y arenosas, y se hicieron

inmersiones para documentar los depredadores potenciales. La hipótesis de prueba fue que

como en las zonas geográficas cercanas a los trópicos hay mayor abundancia y riqueza de

depredadores, las poblaciones locales de gasterópodos dominantes tendrán una mayor

incidencia de ataques y muertes ya sea por perforación y ruptura de conchas. Además,

según la latitud, el tipo de depredador debe cambiar. Se identificaron 77 especies de

gasterópodos en 6,180 conchas recolectadas. El 15% presentó evidencias de depredación;

la depredación por gasterópodos se caracterizó por la presencia de conchas perforadas

principalmente en la parte inferior y en la región de la columela, los crustáceos dejaron

evidencias de rupturas en el cuerpo de la concha y rompimiento del labio externo, y los

pulpos de remoción del ápice principalmente. La tendencia en las frecuencias de los ataques

posicionan a los cefalópodos como el grupo depredador con la mayor influencia para las

cuatro regiones, incrementando su incidencia en latitudes más tropicales. El porcentaje de

conchas que presentaron evidencias de reparaciones fue también importante (4%). Por otra

parte los análisis de las frecuencias de ataque por grupo depredador entre las latitudes,

mostraron diferencias significativas, es decir dependiendo de la latitud existe diferencia en la

frecuencia de depredación: los cefalópodos presentan la más alta en el sur, y los crustáceos

y gasterópodos en el norte.

Palabras clave: Muricidae, Brachyura, Octopoda, depredador, carnívoro.

12

I. INTRODUCCIÓN

Algo fundamental en la vida de un organismo son sus interacciones con otros organismos de

la comunidad, independientemente si pertenecen o no la misma especie (Campbell & Reece,

2007). Dentro de las interacciones interespecíficas que generalmente se presentan en la

naturaleza se encuentran: la competencia, el herbivorismo, la simbiosis, el parasitismo y la

depredación (Beecham & Farnsworth, 1998; Valverde & Cano-Santana, 2005; Curtis &

Schnek, 2008); siendo la esta ultima un proceso clave ya que rige la dinámica de las

comunidades y la transferencia de energía a través de las redes tróficas (Margalef, 1993).

Alimentarse de presas y evitar ser devorado es un requisito indispensable para el éxito

reproductivo por lo que depredadores y presas van refinando sus métodos de ataque y

defensa por medio de la selección natural (Cadée et al., 1997; Campbell & Reece, 2007). Por

lo anterior, la depredación representa una de las principales fuerzas que determinan la

evolución en los organismos, ya que cada uno posee competidores y depredadores a los

cuales deben adaptarse para subsistir (Vermeij, 2015).

I.1. Depredación

La depredación integra interacciones generalmente de carácter interespecífico de tipo

(+/-), donde se ven involucradas generalmente dos especies, y una de ellas (depredador) es

favorecida con la interacción (+), mientras que la presa es perjudicada (-) (Zipser & Vermeij,

1978; Vermeij et al., 1981; Aguiar, 2006). Según Aguiar (2006), en este proceso ambas

partes se están influyendo mutuamente, y podemos esperar que al ir aumentando la

densidad de las poblaciones de presas disponibles los depredadores responden aumentando

sus densidades debido a la disponibilidad de alimento. Por lo anterior, en una condición

ideal, las densidades de las presas y de los depredadores deben presentar oscilaciones con

ciclos similares desplazados en determinado tiempo. Si la mortalidad de las presas no

llegara a ser compensada por la natalidad, su densidad disminuirá. Esta reducción de

disponibilidad de alimento para los depredadores da como resultado una baja en la

probabilidad de un encuentro tipo “presa-depredador”, lo que impide mantener altas tasas de

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natalidad al depredador. Una vez que la población presa queda liberada de esta presión el

ciclo vuelve a comenzar. Si se extiende este proceso a escalas largas de tiempo donde se

puedan incluir decenas de generaciones en un sistema “presa-depredador”, ambas especies

co-evolucionan, por lo que se puede esperar que se presenten adaptaciones específicas

relacionadas con la defensa y el ataque, como resultado de una interacción mutua (Campbell

& Reece, 2007; Aguiar, 2006). Por lo anterior, tanto presas como depredadores se

encuentran evolucionando conjuntamente al implementar modificaciones en sus estructuras,

técnicas o métodos para superar la defensa de sus presas o resistir ataques de

depredadores (Campbell & Reece, 2007). Entre los ejemplos más claros de esto está el caso

de algunos gasterópodos marinos que han desarrollado estructuras o características

particulares capaces de impedir o dificultar la depredación, enfocándose básicamente en tres

puntos clave de este proceso: reconocimiento del peligro, fuga y la resistencia al ataque

(Curtis & Schnek, 2008; Vermeij, 2001). Debido a esto, podría decirse que ambas partes se

encuentran literalmente en una “carrera armamentista”, donde los resultados de cada

encuentro están determinados por la efectividad de los métodos de ataque y defensa según

sea el caso (Vermeij, 1982). Por todo lo anterior, la depredación es considerada como uno

de los factores más importantes en la evolución de la vida y la ecología en los sistemas de

seres vivos, y por ende juega un papel trascendental en la evolución y ecología de los

moluscos marinos (Vermeij, 1977; 1987, 2015). Su gran influencia se refleja en los

comportamientos de defensa y ataque, pero además en la alta diversidad de características

y estructuras en conchas de moluscos (Vermeij, 1993).

I.2. Depredadores de Moluscos

Los moluscos se encuentran influenciados por una gran cantidad de depredadores y

cada uno tiene adaptaciones y/o métodos para perforar o romper sus conchas. Como

ejemplo, existen peces que con sus mandíbulas logran triturar o tragar las conchas en busca

del tejido blando de la presa (Brito & Falcón, 1990; Lucano-Ramírez et al., 2011; Moreno et

al., 2009). Algunos equinodermos de la clase asteroidea se alimentan de moluscos

principalmente sésiles, debido que al atacar a la presa se sitúan sobre ella y la empieza a

digerir de manera extraoral (Vermeij, 1987; Barnes & Ruppert, 1996). Otros voraces

depredadores de moluscos principalmente gasterópodos con concha, son los cangrejos que

con sus quelas manipulan las conchas para tener acceso al cuerpo blando del animal;

14

inclusive algunos cefalópodos y gasterópodos son también importantes depredadores de

estos moluscos (Meglitsch, 1978; Barnes & Ruppert, 1996; Vermeij & Dudley, 1982; Stafford,

2010). En resumen, los depredadores de moluscos utilizan cinco mecanismos genéricos de

ataque, de los cuales algunos dejan evidencia confiable de que la concha fue manipulada

para dicho fin, independientemente si el ataque fue certero o fallido (Vermeij, 1987). Estos

son:

Ingestión completa de la presa.

Inserción y extracción.

Transportadores.

Trituradores (peladores, aplastantes).

Perforadores.

I.2.2. Ingestión completa de la presa

Este tipo de depredación es considerada como la más común y antigua utilizada por

depredadores; en este proceso la presa es tragada o envuelta por el depredador

completamente antes de la digestión (Vermeij, 1987). Debido a que la presa entra

completamente al aparato bucal del depredador, solo los casos en que se utilizan presas

más pequeñas entran en esta categoría. Como ejemplo de organismos que implementan

este método de depredación sobre moluscos, se encuentran algunos gasterópodos de las

familias Olividae y Volutidae, los cuales utilizan su amplio pie para inmovilizar, sofocar y

matar a su presa antes de ser engullida completamente (Kropp, 1982). Este método es

implementado por depredadores que siguen generalmente una dieta generalista que incluye

varios grupos de animales dentro de ellos los moluscos. La poca evidencia física

comprobable que dejan los depredadores que utilizan este método dificulta identificar con

certeza al atacante de la presa. Por ello, para analizar adecuadamente la ingestión directa,

se debe implementar la observación directa (Vermeij, 1987; Thomson & Gilligan, 1983;

Moreno et al., 2009).

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I.2.3. Inserción y extracción

En contraste con la ingestión directa, la técnica de inserción y extracción permite al

depredador atacar presas de mayor tamaño sin riesgo a sufrir atragantamiento. Esta técnica

es utilizada comúnmente por gasterópodos que emplean su probóscide para inyectar veneno

o algún anestésico a su presas para paralizarla y devorarla sin riesgo alguno (Vermeij, 1987).

Como ejemplo están algunos gasterópodos miembros de la familia Conidae que tienen una

rádula eyectable con toxinas que paralizan a sus presas y así tragarlas por completo sin

ningún problema ya que no ofrecen resistencia (Kohn, 2014). También ciertos octópodos

utilizan la extracción como método de depredación, ya que con sus ventosas son capaces de

separar las valvas de algunos pelecípodos para obtener su carne (Wodinsky, 1973). Ambos

métodos de depredación ocurren de forma relativamente lenta, y pueden llegar a ser

inadecuados para los depredadores ya que durante el proceso se pueden ver amenazados

por sus enemigos. La técnica de inserción y extracción es factible solo en hábitats seguros

para el depredador, ya que durante el proceso de depredación se encuentra indefenso ante

un posible ataque por otro depredador; por lo que estas técnicas son más funcionales para

especies terrestres como algunos artrópodos y serpientes. Desde la perspectiva de la

investigación, las evidencias dejadas por este método no son muy frecuentes de encontrar

(Vermeij, 1987).

I.2.4. Transportadores

Este grupo lo conforman animales altamente movibles, aptos para recolectar a la

presa y transportarla a un sitio donde el depredador pueda tener el tiempo necesario para

manipularla y devorarla a su conveniencia. La probabilidad de sobrevivencia de la presa a un

ataque de este tipo es bastante baja, debido que aunque la presa logre sobrevivir al ataque,

es muy probable que el depredador deje la presa ubicada fuera de las condiciones idóneas

para seguir sobreviviendo. Este tipo de método es comúnmente utilizado por la mayoría de

cefalópodos en especial los octópodos; sin embargo, también es recurrido por crustáceos,

insectos, aves y mamíferos (Vermeij, 1987; López-Uriarte et al., 2008).

16

I.2.5. Trituradores y/o aplastantes

Los depredadores incluidos en este grupo buscan básicamente provocar daño o romper las

estructuras para defensa de sus presas con el fin de tener acceso al cuerpo blando (Vermeij,

1982). Para que un depredador pueda situarse en esta categoría debe ser capaz de

manipular libremente la concha de sus víctimas y además tener la capacidad de aplicar gran

cantidad de presión sobre ellas para romperlas, por lo que implementar este método requiere

que el depredador cuente con las “armas” adecuadas (Stafford & Leighton, 2011; Stafford et

al., 2015). Cabe mencionar que no en todos los casos el hecho de que un depredador pueda

triturar, romper o pelar una concha quiere decir que es un especialista o que se adaptó

morfológicamente para dicho fin, puesto que algunas veces es incidental; tal es el caso de

Octopus dofleini que al manipular las valvas de algunos pelecípodos para intentar abrirlas,

estas suelen quebrarse. Los crustáceos se mantienen como los principales depredadores

que rompen las conchas de gasterópodos para alimentarse de su carne, estos depredadores

son abundantes, y emplean sus quelas como instrumentos de ataque, utilizando

principalmente dos técnicas para vencer la resistencia de las defensas de sus presas

(Behrens-Yamada & Boulding, 1998). La primera opción es el triturado o aplastamiento de

las conchas, la cual consiste en tomar y colocar la presa entre la quela y ejercer presiones

mayores a la dureza de la concha del gasterópodo y así romperla en varias partes. En caso

de que la concha del caracol fuese demasiado grande para que la pinza del cangrejo la

triture de un solo movimiento, éste puede intentar “pelar” la concha ejerciendo constantes

presiones con sus quelas en los bordes más vulnerables que generalmente se encuentra en

el margen de la apertura (Vermeij, 1987; Behrens-Yamada & Boulding, 1998). Al pelar un

caracol, el cangrejo sujeta la concha con una de sus quelas por la parte inferior del labio

externo, y con la otra quela aplica presión sobre la parte exterior de la apertura causando

fracturas o comisuras hasta penetrar al tejido blando (Stafford, 2010). Cual sea el método

que implemente el cangrejo una vez que ha devorado la presa, no provoca más daño en la

concha, lo que permite identificar claramente la zona de la concha donde fue el ataque y

también los daños por la manipulación que el depredador pudo haber dejado. En caso de

que el depredador sea interrumpido al momento de realizar el ataque, el caracol presa puede

sobrevivir y reparar su concha, quedando una huella distintiva o cicatriz. A diferencia de los

métodos de depredación anteriores, los trituradores/aplastantes dejan claras evidencias en

las conchas (Vermeij & Dudley, 1982; Stafford & Leighton 2011; Stafford et al., 2015).

17

En contraste al método de trituración, los depredadores aplastantes, en especial los peces

dentados, son más destructivos ya que toman al caracol con sus mandíbulas, lo mastican y

tragan el cuerpo blando con gran parte de la concha. Debido a lo anterior, es más difícil o

imposible identificar con certeza este tipo de depredación en fragmentos de conchas

depositadas, entonces para poder analizar las presas de estos depredadores con precisión

es necesario el análisis de contenidos estomacales y/o heces fecales (Moreno et al., 2009;

Stafford, 2010).

I.2.6. Perforadores

Este método de subyugación es probablemente el más especializado entre los

diferentes tipos de depredación para moluscos con concha que cuentan con una concha

externa. En la actualidad los depredadores perforadores son en su mayoría moluscos

gasterópodos y se encuentran principalmente en la familia Naticidae, y miembros de la

familia Muricidae (Vermeij, 1987; Stafford, 2010;). Los naticidos son considerados los

depredadores barrenadores que mejor se desenvuelven en los fondos blandos y arenosos;

mientras los muricidos dominan principalmente la depredación en sustratos duros (Vermeij,

1987). Este proceso de depredación es relativamente lento, un ejemplo es el tiempo que le

toma a un miembro del genero Nucella perforar y consumir un balano pequeño (Balanus

glandula), que va de entre dos y ocho horas y un adulto entre 5 y 97 horas (Connell, 1970).

Este tipo de depredación ha sido ampliamente estudiada en el registro fósil, lo que ha

permitido conocer su importancia ecológica en las poblaciones de las presas (Dudley &

Vermeij, 1978; Alexander & Dietl, 2003). Además, existen estudios que revisan el efecto de

las perforaciones por depredación sobre la capacidad de depósito y transporte de las

conchas de gasterópodos actuales (Molinaro et al., 2013).

Un punto importante es la forma característica, la orientación y la ubicación de los

“huecos” que hacen que sea relativamente fácil identificar la familia a la que pertenece el

depredador. Las perforaciones de los depredadores están generalmente orientadas de

manera perpendicular a la superficie de la concha sobre la última vuelta de la espiral, esto

debido a su proximidad con los tejidos blandos de la presa (Carriker & Yochelson 1968;

Leighton, 2001, Stafford & Leighton, 2011). Los huecos realizados por miembros de la familia

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Naticidae son muy característicos ya que la perforación es de forma cónica transversal, muy

diferente de las de la familia Muricidae que produce perforaciones cilíndricas (Kowalewski,

2004). En el caso de los gasterópodos barrenadores, rara vez son interrumpidos al realizar

su ataque, por lo que es muy poco frecuente encontrar marcas de depredación incompleta o

fallida.

19

II. ANTECEDENTES

II.1. Evidencias de depredación

La observación detallada de conchas de moluscos permite la identificación de marcas

dejadas por depredadores. Las marcas más comunes pueden ser cuarteaduras (por altas

presiones) y pellizcos o anormalidades en la forma y grosor de la concha (Stafford &

Leighton, 2011). También es posible encontrar marcas o cicatrices de ataques fallidos ya que

son muy claras e identificables según el depredador (Vermeij, 1987). Se podría asumir que

las poblaciones con una tasa alta de reparaciones de ataques inconclusos son también

poblaciones con una alta tasa de depredación, y que a su vez tienen mejor resistencia al

ataque en comparación con las de menor proporción de reparaciones (Alexander & Dietl,

2003).

II.1.2. Cuantificación de la Depredación en Moluscos con Concha

Es complejo cuantificar de manera muy precisa la incidencia de depredación sobre

los moluscos. Existe la alternativa de la observación directa. Sin embargo es un proceso muy

complicado y difícil de presenciar en el ámbito natural, por lo que generalmente los estudios

han sido realizados en condiciones de laboratorio. Por ello es necesario buscar técnicas que

permitan cuantificar al menos una parte de la depredación en un área determinada (Stafford,

2010). Según Stafford y Leighton (2011) rastrear la evidencia presente en conchas rotas

puede ser una buena vía para determinar la incidencia de mortalidad por depredación en

poblaciones de caracoles marinos. Como se ha mencionado anteriormente, algunos de los

depredadores pueden dejar cicatrices reconocibles de sus ataques, aunque a veces es difícil

distinguir entre el daño causado por ataques, compactación y otros factores post-mortem. Al

cuantificar las conchas con huellas de depredación exitosa y tentativa se puede calcular la

verdadera tasa de mortalidad por depredación (porcentaje mínimo de depredación). Una

parte importante es la diferenciación entre las marcas causadas por el medio (compactación)

20

y los daños por ataques de posibles depredadores en las conchas de gasterópodos marinos

ya que si se toman en cuenta como depredación completa todas las conchas de

gasterópodos que presentan algún tipo de daño (perforaciones minúsculas, rajaduras,

desgaste, etc.), es seguro que se estaría sobreestimando la depredación real.

II.2. Trabajos en el Pacífico mexicano

Los análisis de la depredación sobre moluscos marinos con concha en el Pacífico

mexicano son escasos específicamente en el Golfo de California y Pacífico tropical

mexicano. Cadée y colaboradores (1997) trabajaron en bahía La Choya, Puerto Peñasco,

Sonora en el área del Alto Golfo de California en búsqueda de evidencias de reparaciones

debidas a ataques por depredación en gasterópodos vivos de fondos blandos. Estos autores

reportaron que los daños más comunes en las conchas fueron por crustáceos y la mayor

cantidad de reparaciones fue encontrada en organismos adultos debido a que las conchas

de los juveniles no soportan la presión que las quelas aplican en sus conchas al intentar

pelarlas por lo que se despedazan. Posteriormente, en 2004, Cintra-Buenrostro y Flessa

realizaron un trabajo en la Reserva de la Biosfera Alto Golfo de California y Delta del Río

Colorado, donde recolectaron y analizaron 1,200 conchas de Mulinia colordoensis, un bivalvo

dominante antes del desvío de los desemboques de agua dulce en la zona y que

actualmente solo se le puede encontrar en pequeñas poblaciones. El objetivo del estudio fue

identificar los tipos de daños que la especie sufre al ser atacada por sus depredadores y su

intensidad. Reportaron que los principales depredadores para M. colordoensis en la zona,

fueron caracoles barrenadores y crustáceos. También reportaron que entre el 5 y el 55% de

las conchas presentan daños del al menos un depredador. Las marcas por perforación de

gasterópodos cubrieron entre el 5 y 30% de los daños encontrados y los cangrejos entre 15 y

40% principalmente. Además identificaron un incremento en la incidencia de depredación por

crustáceos conforme avanzan hacia el norte.

21

III. JUSTIFICACIÓN

Los gasterópodos son la clase de moluscos más diversa y de mayor distribución en el mundo

y específicamente el Pacífico mexicano no es la excepción; las especies de esta clase

habitan desde la zona intermareal (0 m de profundidad) hasta la zona abisal (2500 m de

profundidad) (Cifuentes-Lemus et al., 1990; Busca & Brusca, 2002; Hendrickx et al., 2007).

La mayoría de estos moluscos presentan una concha externa dura y han sido útiles para el

estudio de los sistemas depredador-presa ya que se les puede encontrar en varios niveles

de la red trófica, como presas (Ray & Stoner 1995; Behrens-Yamada & Boulding, 1998;

Rochette & Dill, 2000), o como depredadores (Delance & Emig 2004; Grey et al., 2005).

La mayor parte de la investigación sobre la incidencia de la depredación en caracoles

marinos con concha, se ha llevado a cabo con muestras paleontológicas en varias zonas del

mundo; sin embargo son pocos los de trabajos en América Latina que aborden el tema con

especies actuales. Estudios sobre depredación y selectividad de dieta por los principales

depredadores de gasterópodos con concha en el Pacífico mexicano son relativamente

escasos y no se ha estimado la incidencia ni la proporción de daños causados en caracoles

marinos. Por esta razón existen múltiples preguntas abiertas sobre la relevancia de este

fenómeno en las comunidades del Pacífico mexicano, y para comenzar a abordarlas se

requieren análisis de escala local y regional. Considerando la falta de conocimiento

detallado, en el presente trabajo se realizó el registro de la incidencia y efectos que tienen

los depredadores sobre las conchas de gasterópodos depositadas en bahías rocosas del

Pacífico mexicano, como una primera evaluación de su importancia.

22

IV. HIPÓTESIS

El Pacífico mexicano cubre un amplio gradiente latitudinal y presenta gran diversidad de

especies marinas, lo que puede indicar una serie compleja de relaciones tróficas. En estas

condiciones se espera encontrar que en las zonas geográficas cercanas a los trópicos haya

mayor riqueza de depredadores, y que las poblaciones de gasterópodos sufrirán mayor

incidencia de ataques y muertes por perforación y ruptura de conchas. Además, según la

latitud, la incidencia del tipo de depredador debe cambiar ya que la fauna muestra cambios

en composición (Roy et al., 1998). Debido a esto, en zonas sureñas habrá ciertos grupos de

depredadores dominantes que al ir avanzando hacia latitudes norteñas intercambien

posiciones en la dominancia (Vermeij, 1987; Mora & Robertson, 2005; Macpherson et al.,

2009).

23

V. OBJETIVO

Analizar la incidencia de depredación sobre moluscos gasterópodos marinos a lo largo de un

gradiente latitudinal en cuatro regiones del litoral del Pacífico mexicano (Sonora, Baja

California Sur, Jalisco y Oaxaca).

V.1. Objetivos Específicos

a) Determinar los tipos de daños causados por los depredadores a las conchas de

gasterópodos de las cuatro regiones.

b) Estimar la abundancia relativa de especímenes con depredación incompleta y total

encontrados en las cuatro regiones.

c) Determinar cuál grupo taxonómico depredador tiene mayor efecto en las distintas

regiones.

24

VI. MATERIALES Y MÉTODOS

VI.1. Área de Estudio

El presente estudio se realizó en cuatro localidades ubicadas en bahías rocosas de cuatro

regiones de la costa del Pacífico mexicano: Sonora, Baja California Sur, Jalisco, Oaxaca

(Figura 1). Las cuatro regiones fueron seleccionadas con el fin de tener un ámbito geográfico

amplio y así reconocer posibles patrones distintivos de depredación en el Pacífico mexicano.

Las localidades elegidas fueron El Julio cercano a la región de Puerto Peñasco, Sonora; La

Bonanza y Punta Lupona, en la isla Espíritu Santo, ubicada en la región sureste de Baja

California Sur; Punta Pérula, Isla Cocinas e Isla San Andrés de Bahía Chamela en la región

central de la costa de Jalisco; y Mazunte, Zipolite, Estacahuite, San Agustín, La Entrega, El

Arrocito, Bahía Conejos conforman las bahías de Huatulco, en Oaxaca.

Figura 1. Localización de las zonas de muestreo.

El Julio, Son.

Isla Espíritu Santo

Bahía Chamela

Bahías de Oaxaca

25

VI.1.2.Descripción de las áreas de muestreo

VI.1.2.1. El Julio, Sonora

Se encuentra situado al sur de Puerto Peñasco, Sonora, aproximadamente a 175 km en la

posición 30.12°N, -112.75°O (Figura 2). El Julio tiene una bahía con una extensión de

aproximadamente 15 km de largo. La zona intermareal y submareal es notablemente

heterogénea está compuesta principalmente de bloques de roca caliza, canto rodado, gravas

finas y fondos arenosos (Turk-Boyer et al., 2014). El sitio cuenta con arrecifes rocosos y

estos son poco comunes en el norte del Golfo de California (Hendrickx et al., 2007). En tanto

en la zona del intermareal como en submareal somero se encuentran formaciones rocosas

llamadas “tepetates” que en algunas áreas llegan a simular pequeñas islas exponiendo el

sustrato duro (Figura 3, d). Es común encontrar estas formaciones cubiertas por sustrato

blando (Figura 3, c) (areniscas, y arenas limo-arcillosas), el cual varía dependiendo la época

del año debido a la influencia terrígena del lugar (Thomson & Gilligan, 1983). La profundidad

del lugar se encuentra entre los 2 m y 10 m (Turk-Boyer et al., 2014). La pesca artesanal en

la zona es muy común y forma parte del sustento de los habitantes en la región, y está

basada principalmente en especies migratorias como tiburones, sierra y calamar; sin

embargo la pesca en arrecifes rocosos también es de alta importancia en la región donde

aprovechan principalmente cabrillas, pargos, callos de roca, caracoles, pulpos y algunos

otros macroinvertebrados (Morenos-Báez et al., 2010; 2012). Frecuentemente las bajamares

llegan a más de 50 metros a lo largo de la playa; esto permite que manera relativamente fácil

los pescadores puedan tener acceso a los recursos donde aprovechan principalmente la

pesca de bivalvos, caracol chino y caracol rosa (Hexaplex nigritus y H. erythrostomus),

caracol de uña (Lobatus galeatus), pulpo (Octopus bimaculatus, Octopus sp.). (C. Canchola,

comunicación personal, enero de 2015).

26

Figura 2. El Julio, Sonora. La línea punteada, representa la distancia de playa recorrida en

las recolectas.

Puerto Lobos

El Julio

Sonora

27

Figura 3. a) Parte central de la bahía El Julio; b) Franjas de marea con material depositado

sobre ellas. c) Lobatus galeatus sobre sustrato blando de arenas finas descubierto en baja

mar (2.5 m por debajo del nivel medio del mar). d) Pescador sobre tepetate rocoso en plena

baja mar, a una distancia de 35 metros de la línea de costa. e) Bloques de graníticos al sur

de la costa.

28

VI.1.2.2 Isla Espíritu Santo, Baja California Sur

Isla Espíritu Santo tiene un área de 102 km2 y se localiza entre 24.4°– 24º6°N, y 103.3°–

110.45°O, hacia el oriente de la Bahía de La Paz (Figura 4). Es parte de un complejo insular

conformado por varias islas e islotes pertenecientes al Área de Protección de Flora y Fauna

Islas del Golfo de California (SEMARNAT/CONANP, 2001). El litoral oriental de Espíritu

Santo es rocoso con pendientes suaves (CICIMAR, 2000) y en la costa sur y sureste se

presentan zonas protegidas en forma de ensenadas con profundidades de entre los 0 y 40 m

(SEMARNAT/CONANP 2001, Gaitán et al., 2005). La composición y tipo de sustrato

alrededor de la isla, específicamente en zonas someras de 0 m a 20 m de profundidad es

variable y heterogéneo, en general el sustrato de origen rocoso llega a dominar hasta un

75%, seguido por arenosos cubriendo el 14% y los depósitos coralinos representando el

hasta un 11% sus valores de cobertura fluctúan principalmente en el sur de la isla donde su

presencia cubre entre el 4.5% en Las Navajas hasta poco menos del 1% del fondo en la

zona de El Gallo respectivamente (González-Medina et al., 2006; Reyes-Bonilla et al., 2007).

En ciertos puntos de la isla es el de origen coralino, sus valores de cobertura fluctúan

principalmente en el sur de la isla donde su presencia cubre entre el 4.5% en Las Navajas

hasta poco menos del 1% del fondo en la zona de El Gallo respectivamente (Reyes-Bonilla

et al., 2007). Las zonas de arrecife rocoso de la isla proveen un hábitat idóneo para

macromoluscos, (Reyes-Bonilla et al., 2007). En la isla se eligieron dos áreas de colecta:

Punta Lupona (24.40°N; -110.32°O) situada al extremo sur de la isla presentando una

profundidad de entre los 0 a 40 m, y La Bonanza (24.44°N; -110.31°O) ubicada al sureste, la

cual registra profundidades máximas de 20 m. La composición de ambos sitios es de granos

gruesos y la granulometría del sedimento varía dependiendo la estación del año, esto se

debe a dos grandes influencias: la primera es de carácter terrígeno (principalmente

compuesta de roca y cuarzo) y es más evidente en la posplaya y; la segunda es el aporte de

composición calcáreo de origen biógeno, el cual tiende a ser dominante en la zona de playa

(Gaitán et al., 2005). La temperatura superficial del mar en invierno varía de 19ºC a 21ºC,

durante la primavera de 21ºC a 24ºC, en el verano de 24ºC a 28ºC, mientras que en otoño

inicia el descenso de temperatura (Arreola, 1991).

29

Figura 4. Isla Espíritu Santo, los puntos indican la ubicación de las playas donde se

realizaron las recolectas.

La Bonanza

Punta Lupona

Baja California Sur

30

VI.1.2.3 Chamela, Jalisco

Bahía de Chamela se sitúa en la parte central de la costa de Jalisco (19.57°N; -105.09°O);

cuenta con la protección de siete islas y algunos islotes que poseen playas arenosas o

rocosas (López-Uriarte et al., 2009). En 2002 se emitió un decreto en el Diario Oficial de la

Federación en donde es considerada como un área natural protegida en la categoría de

Santuario, debido a la gran riqueza de flora y fauna que ha sido registrada en las islas de la

bahía (DOF, 2002). Ortiz-Pérez (1992) describe la bahía como somera, con una pendiente

constante no muy pronunciada, y una profundidad máxima de 20 metros. Estas

características se presentan hasta la zona de las islas, disminuyendo gradualmente

conforme se acerca a la playa.

Debido a su ubicación geográfica, Bahía Chamela se encuentra influenciada por

varios patrones importantes de circulación superficial que incluye agua fría de la Corriente de

California, aportando corrientes de aguas frías de manera paralela a la costa el mayor tiempo

de la primera parte del año. También tiene influencia de aguas cálidas provenientes de la

Corriente del Pacífico tropical oriental (Filonov et al., 2000; Brusca et al., 2005). La presencia

de estas influencias propicia una alta biodiversidad, permitiendo la presencia de especies de

las dos subprovincias biogeográficas: la del Pacífico tropical mexicano y la del Golfo de

California (Brown & Lomolino, 1998). Respecto a la composición de los sustratos, en su

mayoría son rocosos-arenosos en el submareal somero lo que favorece el desarrollo de gran

variedad de macroinvertebrados bentónicos (López-Uriarte et al., 2005). En el sitio se

eligieron tres puntos principales para la recolección de muestras debido a la cercanía y

similitud en la composición de sus playas: Punta Pérula (19.58°N; -105.13°O), Isla Cocinas

(19.54°N; -105.10°O) e Isla San Andrés (19.52°N; -105.09°O) (Figura 5).

Punta Pérula posee una bahía somera arenosa y hacia el lado norte en la zona

intermareal hay un cambio a un conglomerado de bloques de granito de aproximadamente

277 m de largo, seguido por una playa gravosa de 100 m de extensión, compuesta por canto

rodado y parches arenosos (Figura 6, a, b, c). La profundidad en la zona no supera los 20 m

(Ríos-Jara et al., 2001; López-Uriarte et al., 2008). El siguiente punto fue un pequeño cañón

ubicado al norte de la isla 50 m de largo por 25 m en su parte más ancha, con un área de

aproximadamente 150 m2. El cañón atraviesa de este-oeste la isla y en el extremo este se

forma una pequeña playa gravosa de 22 m de largo (Figura 6, d, e). El último sitio fue Isla

Cocinas donde el sustrato dominante es rocoso, sin embargo hacia el sur de la misma se

31

encuentra una playa de aproximadamente 160 metros de extensión compuesta

principalmente de arenas finas a granos de tamaño medio. Otro componente importante del

sustrato en el lugar es el calcáreo de origen biógeno, que en su mayoría son conchas de

bivalvos, gasterópodos y coral.

Figura 5. Ubicación de Bahía Chamela, Jalisco, México.

Punta Pérula

Isla Cocinas

Isla San Andrés

Bahía Chamela

Jalisco

32

Figura 6. Representación de los diferentes sustratos presentes en las áreas visitadas de

bahía Chamela. a) Bloques de granito; b) Playa gravosa; c) Sedimentos finos a manera de

“parches”; d) y e) entrada este del cañón rocoso al norte de isla San Andrés.

33

VI.1.2.4. Bahías de Huatulco

Las bahías de Huatulco presentan un clima cálido subhúmedo, hay lluvias abundantes en

verano y escasas en invierno, la temperatura media anual es de 26.9°C (De Alba & Reyes

1998). La zona se ve influenciada por dos corrientes principales de agua superficial. Las

condiciones de agua tropical con altas temperaturas y alta salinidad son regularmente

estables en la costa durante el verano hasta mediados del invierno. A lo largo de este

corredor costero se encuentran varias comunidades arrecifales, principalmente asociadas a

bahías e islas en zonas protegidas del oleaje. (Glynn & Leyte-Morales, 1997, Sánchez et al.,

2012). Los sitios en donde se realizaron los muestreos (Mazunte 15.66°N; -96.55°O, Zipolite

15.66°N; -96.50°O, Estacahuite 15.66°N; -96.48°O, San Agustín 15.68°N; -96.24°O, La

Entrega 15.74°N; -96.12°O, El Arrocito 15.76°N; -96.10°O, Bahía Conejos 15.77°N; -

96.07°O) comparten características muy similares, son playas arenosas de alta energía que

cuentan con morros o formaciones rocosas ubicadas generalmente en los extremos de las

playas, los cuales mitigan la fuerza del oleaje (Figura 8) (Glynn & Leyte-Morales, 1997;

Granja & López, 2008).

34

Figura 7. Ubicación de los puntos de recolecta en las costas de Oaxaca.

Mazunte Zipolite

Estacahuite San Agustín

La Entrega

El Arrocito

Bahía Conejos

Oaxaca

35

Figura 8. Bahía San Agustín, uno de los principales puntos de recolecta. Se pueden apreciar

la presencia de morros y la gran intensidad del oleaje en la zona.

36

VI.2 Trabajo de Campo

Para cada sitio se implementó una metodología de búsqueda directa sobre el intermareal

arenoso de la playa, principalmente en los sitios de mayor acumulación de conchas basada

en la utilizada por Stafford y Leighton (2011), la cual consiste en recolectar conchas de

gasterópodos completas o fragmentadas depositadas sobre las líneas de marea a lo largo de

la costa (Figura 9, a). Para esto se realizaron caminatas en cada sitio de muestreo,

buscando recolectar el equivalente a tres litros de material. En algunos lugares se presentó

más de una línea de marea (horas o días anteriores) (Figura 9, b); en otros sitios, en especial

Chamela y las Bahías de Oaxaca, la forma más común de encontrar conchas depositadas

fue en “recovecos” o entreveradas en los bloques de roca sólida. (Figura 9- c).

Figura 9. a) Conchas depositadas sobre las líneas de marea; b) Múltiples líneas de marea;

c) Depósito de conchas entre bloques de rocas.

37

Además de las caminatas en búsqueda de conchas también se realizaron búsquedas de

potenciales depredadores. En algunos sitios fue posible observarlos directamente sobre la

zona intermareal durante la marea baja y también por búsquedas con equipo snorkel en el

submareal somero en cada uno de los sitios. Con base a estas observaciones se obtuvo un

registro base de depredadores de cada sitio.

El primer muestreo se realizó en enero de 2015, en El Julio, Sonora. En el sitio se

recorrieron 10 km de costa para lograr recolectar la cantidad requerida de muestra. La

segunda recolecta se realizó en el mes de abril del 2015 en Isla Espíritu Santo, Baja

California Sur, siguiendo la misma metodología pero esta vez visitando dos playas contiguas:

Punta Lupona y La Bonanza; cabe mencionar que la distancia total recorrida para poder

recolectar la cantidad necesaria de muestra fue de 2.5 km. El siguiente sitio de recolección

se ubica en bahía Chamela, Jalisco, donde se visitaron tres puntos de interés en el mes de

julio de 2015, Punta Pérula, Isla San Andrés e Isla Cocinas. Los tres puntos de recolecta

integran un total de 0.450 km lineales de costa, suficientes para completar los tres litros de

muestra. En el mes de noviembre del mismo año se visitaron siete bahías de Oaxaca:

Mazunte, Zipolite, Estacahuite, San Agustín, La Entrega, El Arrocito y Bahía Conejos. El total

la distancia recorrida de línea de costa en Oaxaca fue de 1.2 km, con lo que se aseguró la

cantidad de muestra necesaria.

38

VI.3. Trabajo de Laboratorio

Las muestras en el laboratorio fueron procesadas de la siguiente manera: primero las

conchas provenientes de cada sitio fueron colocadas en una cubeta plástica con capacidad

de 20 litros para su limpieza con agua dulce común y así poder remover arena, residuos

orgánicos e inorgánicos que pudieran estar adheridos a las conchas. Una vez limpias se

dejaron secar al sol sobre papel secante. Posteriormente se procedió a hacer la clasificación

del material perteneciente de cada sitio, comenzando por la separación de los caracoles con

características similares completas o fragmentadas (ambos con el mismo nivel de

importancia) que permitan saber a qué especie pertenece (Figura 10). Las muestras fueron

identificadas de acuerdo a las claves de Keen (1971), Brusca (1980). FAO (1995) y Kohn

(2014). Posteriormente se realizó actualización taxonómica y sistemática de las especies con

base en el Registro Mundial de Especies Marinas (WoRMS).

Figura 10. Condiciones de las conchas recolectadas en isla San Andrés.

Una vez separadas las conchas por especies, se procedió a catalogarlas y

resguardarlas en bolsas plásticas con sus datos individuales: nombre taxonómico, fecha de

recolecta, lugar donde fue recolectada y número de conchas por especie. Realizada la

clasificación taxonómica, se procedió a analizar a detalle las conchas de cada especie

encontrada; esto con la finalidad de encontrar los posibles daños dejados por la depredación.

39

El análisis fue meticuloso y cada una de las conchas se analizó de forma individual,

buscando siempre cualquier anomalía en su forma, textura y color. Para facilitar la

observación de este tipo de detalles fue necesario utilizar material de apoyo como equipo de

iluminación, lupas y estereoscopio (Figura 11)

Figura 11. Análisis y fotografía de especímenes encontrados.

El análisis de las muestras se completó conjuntamente con la determinación de la

abundancia las especies recolectadas y la incidencia de ataques por cada tipo de

depredador en las conchas de cada especie de gasterópodo.

Para poder definir de una manera correcta si las marcas de los ataques encontrados

en las conchas de gasterópodos fueron letales, fue necesario establecer un área control en

las conchas de estos moluscos (Figura 12). Esta área comprende desde la apertura hasta la

primera sutura de la concha (parte central), es decir, la última vuelta de la espiral del cuerpo.

La delimitación de esta área en los caracoles es de gran importancia, ya que la mayor

40

cantidad de marcas por depredación quedan en dicha zona (Stafford & Leighton, 2011). Otro

beneficio que integra el área control es que evita que una concha sea contada dos o más

veces. Por lo que todos aquellos fragmentos de conchas que carecieron del área control

fueron descartados automáticamente.

Figura 12. Localización de la marca control en una concha de Columbella strombiformis.

Una vez realizada la selección de conchas de cada especie siguiendo los todos los

criterios anteriores, fueron categorizadas por el tipo de daños a causa de la depredación o

intento de la misma y se dividieron en seis grupos (Figura 13);

1) El primero incluye todas aquellas conchas que presentan perforaciones realizadas

por gasterópodos, las cuales son fácilmente identificables y donde no existe duda

de que el organismo fue víctima del ataque (siempre y cuando la barrenación este

100% completa).

2) En el segundo grupo se encuentran los daños causados por cefalópodos, estos

depredadores generalmente suelen remover el ápice de las conchas de sus

presas dejando dos puntos de presión bien definidos, aunque si la concha es muy

pequeña pueden llegar a triturarla (Cadée et al., 1997).

3) El tercer grupo está compuesto por todos los caracoles con marcas de

depredación dejadas por cangrejos, que suelen ser muy evidentes ya que esos

crustáceos tienden a golpear o manipular bastante la concha de sus presas antes

de poder tener acceso al cuerpo blando y así devorarla.

41

4) En la cuarta categoría se encuentran las conchas que presentan una “reparación,

en la cual es evidente el crecimiento de concha nueva en el lugar donde fue

atacada.

5) La quinta categoría incluye todos aquellos caracoles que presentan una

reparación que indica que sobrevivieron al ataque de un depredador, dejándole

una marca o “cicatriz” en su caracola, pero que también presentaban evidencias

de un segundo ataque que fue fatal.

6) Por ultimo queda la categoría de las conchas sanas, la cual incluye todas aquellas

recolectadas que no presentaron daños evidentes por los depredadores de

interés, aunque pudieran tener algunos daños ocasionados por el medio y fauna

epifita (Figura 13, f).

42

Figura 13. Patrones de depredación encontrados y grupos de depredadores. a) Perforación

por gasterópodo en concha de Turbo fluctuosus; b) Evidencia de ataque por un cefalópodo

en concha de Columbella paytensis ; c) Ataque realizado por un crustáceo en la zona de la

apertura de una concha de Columbella paytensis; d) Reparación de ataque probablemente

de braquiuro encontrada en concha de Columbella paytensis; e) Concha de Turbo fluctuosus

que presenta más de dos ataques, ambos por gasterópodos; f) Concha de Columbella

paytensis deteriorada por el medio de la categoría “sanas”.

a b

c d

e f

43

VI.3.1 Análisis estadístico

Una vez probados los supuestos de normalidad y homocedasticidad con la prueba de

Kolmogorov-Smirnov para los registros de ataques en conchas por los tres principales

grupos de depredadores; gasterópodos; cefalópodos; y crustáceos. Se aplicaron pruebas no

paramétricas de Ji-Cuadrada con pruebas de Independencia, con la finalidad de saber si

existían diferencias significativas entre las frecuencias de ataques por cada grupo

depredador en cada zona de muestreo y también para definir cuál de los tres grupos de

depredadores es el que tiene mayor frecuencia de ataques en las cuatro latitudes del

Pacífico mexicano. Para el análisis de los datos y las pruebas estadísticas se utilizaron los

paquetes estadísticos Excel 2010, STATISTICA 8.0 considerando estadísticamente

significativo el valor de p<0.05.

44

VII. RESULTADOS

VII.1. Abundancia de Conchas y Especies

Se analizaron un total de 6,180 conchas (Figura 14), pertenecientes a 77 especies de

gasterópodos. En El Julio, Sonora, se recolectaron 2,011 conchas pertenecientes a 28

especies de gasterópodos; de las cuales 23% presentaron evidencia de depredación. En Isla

Espíritu Santo, B.C.S. el material conquiliológico fue compuesto por 1,310 conchas

pertenecientes a 28 especies de gasterópodos; y el 11% presentó evidencia de interacciones

con depredadores. En Bahía Chamela (Jalisco) se recolectaron 1,589 conchas

correspondientes a 42 especies de gasterópodos; el 20% de las conchas recolectadas

mostraron evidencia de depredación. Por último las recolectas en las Bahías de Huatulco,

Oaxaca arrojaron un total de 1,270 conchas de 25 especies de gasterópodos; que en total

alrededor del 4.5% presentaron evidencias relacionadas con algún tipo de depredación.

Figura 14. Abundancia de conchas sanas y con evidencias de depredación en cada región.

1552

1166

1278 1213

459

144

311

57

Sonora (30°N) B.C.S. (24°N) Jalisco (19°N) Oaxaca (15°N)

Sanas Atacadas

23%

11 %

20%

4.5%

Con evidencia de

depredación

45

Figura 15. Abundancia de especímenes sobrevivientes al ataque de un depredador

(reparación) y la depredación total encontrada en conchas de gasterópodos en las cuatro

regiones del Pacífico mexicano.

Figura 16. Porcentaje de conchas con evidencia de ataques 100% efectivos por los grupos

de depredadores en cada una de las cuatro regiones del Pacífico mexicano.

417

136

273

49 26

4 9 1

Sonora (30°N) B.C.S. (24°N) Jalisco (19°N) Oaxaca (15°N)

Depredación incompleta y total

Depredadas Reparación

6% 3% 0.2% 3%

21%

10%

17%

4%

0% 20% 40% 60% 80% 100%

Sonora

B.C.S.

Jalisco

Oaxaca

Porcentaje de depredación

Sanas Depredadas

46

Cuadro 1. Incidencia de cada grupo de depredadores por latitud. * Depredador con mayor

incidencia.

Grupo depredador Frecuencia de depredación por latitud

30º 24º 19º 15º

Gasterópodos 67 44 47 10

Cefalópodos 141 31 160

27

Crustáceos 209

61

66 12

Total 417 136 273 49

Cuadro 2. Inventario general de especies de gasterópodos encontradas en las franjas de

marea y su presencia en las diferentes regiones del Pacífico mexicano. Las especies

sombreadas tuvieron presencia en todas las regiones estudiadas. PG = perforación por

gasterópodo, DC = daño causado por cefalópodo, DC* = daño causado por crustáceo. DC* =

daño causado por crustáceo.

Familia Especie Latitud

30º 24º 19º 15º

Architectonicidae Architectonica nobilis (Röding, 1798)

X

Buccinidae Solenosteira anomala (Reeve, 1846)

X

Cantharus pagodus X

Cantharus sanguinolentus DC, DC*

X X

Bullidae Bulla gouldiana

X

Calyptraeidae Calyptraea conica (Broderip, 1834 )

X

Bostrycapulus aculeatus (Gmelin, 1791

X X

Crepidula onyx (G. B. Sowerby I, 1824)

X

Crepidula rostata (C. B. Adams, 1852) PG

X

Crucibulum cyclopium (Berry, 1969) PG

X

Cancellariidae Trigonostoma pygmaeum (C. B. Adams, 1852) X

Cassidae Cypraecassis coarctata (G. B. Sowerby I, 1825) DC

X

47

Cerithiidae Cerithium adustum (Kiener, 1841)

X

Cerithium atromarginatum (Dautzenberg & Bouge, 1933) X X

Cerithium stercusmuscarum X

Columbellidae Columbella fuscata (G. B. Sowerby I, 1832)DC, DC*

X X X

Columbella major (G. B. Sowerby I, 1832) PG, DC, DC*

X X X X

Columbella paytensis (Lesson, 1831) PG, DC, DC*

X

X

Columbella sonsonatensis (Mörch, 1860) DC, DC*

X

Columbella strombiformis (Lamarck, 1822) DC, DC*

X

Conidae Conus brunneus (W. Wood, 1828) PG, DC, DC*

X X

Conus gladiator (Broderip, 1833) DC, DC*

X

Conus nux (Broderip, 1833) DC, DC*

X X X X

Conus poormani (Berry, 1968) X

Conus princeps (Linnaeus, 1758) PG, DC, DC*

X X X

Conus purpurascens (G. B. Sowerby I, 1833) DC, DC*

X X

Conus regularis (G. B. Sowerby I, 1833) X

Conus vittatus (Conus vittatus Hwass in Bruguière, 1792) X

Conasprella ximenes (Gray, 1839) DC*

X

Cypraeidae Pseudozonaria annettae X X X X

Erosaria albuginosa (Gray, 1825)

X

Macrocypraea cervinetta (Kiener, 1843)

X X

Pseudozonaria arabicula (Lamarck, 1810)

X X

Macrocypraea cervinetta (Kiener, 1843)

Fasciolariidae Pustulatirus mediamericanus (Hertlein & Strong, 1951) X

Leucozonia cerata (W. Wood, 1828)

X

Fissurellidae Fissurella macrotrema (G. B. Sowerby I, 1835) PG

X

Fissurella microtrema (G. B. Sowerby, 1835) PG

X

Fissurella virescens (G. B. Sowerby, 1835) PG

X

Octomarginula natlandi (Durham, 1950)

X X

Fissurella gemmata (Menke, 1847) PG

X X

Fissurella longifissa (G. B. Sowerby II, 1862)

X

Harpidae Morum tuberculosum (Reeve, 1842)DC, DC*

X X X

Hipponicidae Pilosabia trigona (Gmelin, 1791) PG

X X X

Lottiidae Lottia mitella (Menke, 1847) PG

X X

Lottia pediculus (Philippi, 1846)

X X

Notoacmea biradiata (Reeve, 1855)

X

48

Muricidae Plicopurpura columellaris (Lamarck, 1816)

X

Stramonita biserialis (Blainville, 1832) DC

X

Acanthais triangularis (Blainville, 1832)

X X

Vasula speciosa (Valenciennes, 1832)

X

X

Vitularia salebrosa (King, 1832)

X

Mancinella speciosa (Valenciennes, 1832) PG, DC, DC*

X

Naticidae Neverita aulacoglossa (Pilsbry & Vanatta, 1909) X

Polinices bifasciatus (Gray in Griffith & Pidgeon, 1833) DC*

X X

Neverita reclusiana (Deshayes, 1839) X

Polinices uber (Valenciennes, 1832) PG

X X

Nerita funiculata (Menke, 1851) PG, DC*

X X X X

Nerita scabricosta (Lamarck, 1822) PG, DC, DC*

X X X X

Olividae Oliva incrassata (Lightfoot, 1786) X

Oliva porphyria (Linnaeus, 1758)DC

X

Oliva spicata (Röding, 1798)DC, DC*

X X

Olivella dama (Wood, 1828) PG, DC, DC*

X X

Ovulidae Jenneria pustulata (Lightfoot, 1786) X X X X

Patellidae Scutellastra mexicana (Broderip & G. B. Sowerby I, 1829) X

Potamididae Cerithideopsis californica (Haldeman, 1840) X

Strombidae Strombus gracilior (G. B. Sowerby I, 1825)DC, DC*

X

Persististrombus granulatus (Swainson, 1822) DC, DC*

X X

Tegulidae Tegula mariana (Dall, 1919)

PG, DC, DC*

X

Tegula rugosa (A. Adams, 1851) DC

X

Triviidae Trivia sanguinea

X

Trivia pacifica (Sowerby, 1832)

X

Pusula solandri (G. B. Sowerby I, 1832) PG

X X

Turbinellidae Vasum caestus (Broderip, 1833)

X

Turbinidae Turbo fluctuosus (W. Wood, 1828) PG, DC, DC*

X

Turritellidae Turritella anactor (Berry, 1957)DC*

X

Turritella leucostoma (Valenciennes, 1832)DC*

X

X

Total de especies por latitud 28 28 42 25

49

VII.2. Daños Identificados Causados por los Depredadores

En total se encontraron 971 conchas con indicios de al menos una marca de ataque por

depredación de alguno de los tres depredadores principales para este estudio (Figura 17):

gasterópodos barrenadores (a), cefalópodos (b) y crustáceos (c). Conchas con ataques

fallidos (d, e).

Figura 17. Patrones de daños encontrados en conchas de gasterópodos. a- Perforación de

forma cónica realizada por un miembro de la familia Naticidae en una concha de Turbo

fluctuosus; b- Remoción de ápice hecha por un cefalópodo en una concha de Columbella

paytensis; c- “pelado” extenso de la zona de la apertura en una concha de Columbella

paytensis por un cangrejo; d- concha de Columbella paytensis que presenta una reparación

al ataque ocasionado por un crustáceo posiblemente un estomatópodo; e- Evidencia

encontrada de perforaciones hechas en una concha de Turbo fluctuosus (1-e reparación

degradada del primer ataque; 2-e ataque letal).

b

e

1

2

d

c a

50

VII.3. Análisis de Frecuencia de Depredación de los Grupos de Depredadores

VII.3.1. Análisis de frecuencia de depredación entre latitudes

La frecuencia de los ataques de los grupos de depredadores reveló evidencia suficiente para

considerar diferencias estadísticamente significativas entre las cuatro latitudes (X2 (6)=

85.9082, p= .000). Además se logró identificar a los cefalópodos como el grupo con mayor

tendencia en sus ataques (Cuadro 3).

Cuadro 3. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por grupo de depredador a

lo largo del Pacífico mexicano (GP= Gasterópodo, CF= Cefalópodo, CG= Cangrejo). X2 (6)= 85.9082,

p=.000; X2 (3)= 18.6677, p= .000

Grupos χ2 p gl

Depredador que contribuye más

% al rechazo de la H0

% del depredador

más heterogéneo

GP-CF-CG 85.9082 <.005 6 CF 46

GP-CG 18.6677 <.005 3 GP 67

VIII.3.2. Análisis de frecuencia de depredación por sitio

El análisis X2 para las frecuencias de ataques por los depredadores en cada uno de

los sitios también mostro diferencias significativas en cada una de las latitudes. En El Julio,

Sonora los gasterópodos poseen la tendencia de depredación más alta (Cuadro 3). Para Isla

Espíritu Santo, B.C.S. el análisis mostró a los cangrejos con la tendencia (Cuadro 4). En

Bahía Chamela se encontró a los cefalópodos como el grupo con la tendencia superior

(Cuadro 5). Al igual que en la anterior, en las bahías de Huatulco, Oaxaca el análisis

demostró que el depredador con mayor tendencia en ataques fueron los cefalópodos

(Cuadro 6).

51

Cuadro 4. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 30°N (GP= Gasterópodo, CF= Cefalópodo, CG= Cangrejo). X2 (2)=

72.5755, p= .000

Grupos χ2 p gl Depredador que contribuye más

% al rechazo de la hipótesis nula

% del depredador

más heterogéneo

GP-CF-CG 72.5755 <.005 2 GP 51

GP-CF 26.3269 <.01 1 - -

Cuadro 5. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 24°N (GP= Gasterópodo, CF= Cefalópodo, CG= Cangrejo). X2=

9.9852, p= .006

Grupos χ2 p gl Depredador que contribuye más

% al rechazo de la hipótesis nula

% del depredador

más heterogéneo

GP-CF-CG 72.5755 <.05 2 CG 54

GP-CF 2.2533 >.1 1 - -

Cuadro 6. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 19°N (GP= Gasterópodo, CF= Cefalópodo, CG= Cangrejo). X2=

80.4615, p= .000

Grupos χ2 p gl Depredador que contribuye más

% al rechazo de la hipótesis nula

% del depredador

más heterogéneo

GP-CF-CG 80.4615 <.01 2 CF 65

GP-CF 3.1946 >.05 1 - -

52

Cuadro 7. Resultados de la prueba χ2 en la frecuencia de depredación por tipo de

depredador en la latitud 15°N (GP= Gasterópodo, CF= Cefalópodo, CG= Cangrejo). X2=

10.5714, p= .005

Grupos χ2 p gl Depredador que contribuye más %

al rechazo de la hipótesis nula

% del depredador

más heterogéneo

GP-CF-CG 10.5714 <.05 2 CF 66

GP-CG .1818 >.1 1 - -

Cuadro 8. Depredadores potenciales registrados mediante observación directa en la zona

intermareal y/o submareal somero en cada una de las regiones estudiadas. Se observaron

especímenes con características muy similares a Octopus hubbsorum.

Familia Especie Latitud

30º 24º 19º 15º

Muricidae

Hexaplex nigritus (Philippi, 1845) x

x

Hexaplex princeps (Philippi, 1845) x x x

Hexaplex brassica (Lamarck, 1822) x

Hexaplex regius (Swaison, 1821) x

Hexaplex erythrostomus (Swainson, 1831) x

x

Plicopurpura columellaris (Lamarck, 1816)

x x

Plicopurpura patula (Linnaeus, 1758)

x x

Naticidae

Polinices bifasciatus (Gray in Griffith & Pidgeon, 1833) x

Octopodidae

Octopus bimaculatus (Verrill, 1883) x x

Octopus hubbsorum (Berry, 1953) x*

x x

Brachyura

Brachyura sp. x x x x

Total de depredadores potenciales avistados por región 9 3 7 4

53

VIII. DISCUSION

Distribución de Especies de Moluscos

Los moluscos tienden a distribuirse de acuerdo a gradientes latitudinales, alcanzando su

mayor diversidad en los trópicos (Ríos-Jara et al., 2015). Esto ha sido demostrado por Roy y

colaboradores (1998) quienes analizaron la distribución de 1,907 especies de moluscos del

Pacífico americano incluyendo gasterópodos, encontrando la mayor riqueza en latitudes

tropicales desde la costa de Perú (5º N) hasta la boca del Golfo de California (23º N) . Dentro

de esta región se encuentra el Pacífico tropical mexicano, desde Chiapas al sur de Sinaloa.

El número de especies de moluscos disminuye notablemente hacia el norte en el Golfo de

California y la costa oeste de la península de California, donde se presentan condiciones

subtropicales y templadas. En el caso de esta tesis, los sitios de muestreo presentan un

gradiente latitudinal en el Pacifico mexicano (Sonora, 30ºN; B.C.S. 24ºN; Jalisco, 19ºN;

Oaxaca, 15ºN), se esperaba encontrar un decremento en la cantidad de especies en los

sitios de Sonora y Baja California Sur respecto a los sitios tropicales de Jalisco y Oaxaca.

Este patrón de riqueza latitudinal coincide parcialmente ya que precisamente las localidades

ubicadas en el Golfo de California registraron menor número de especies (Sonora y B.C.S.,

ambas con 28 especies) respecto a Chamela (42 especies). Sin embargo, en Huatulco el

número de especies fue de 24, posiblemente debido a las características específicas (alta y

media energía) de cada una de las playas visitadas.

Bahía Chamela se encuentra ubicada en una zona de transición entre el Golfo de

California y el Pacífico tropical mexicano, lo que favorece la presencia de especies de

diferentes dominios biogeográficos (García-Hernández, 2014; Ríos-Jara, 2015). Esto tiene

sentido con los datos observados en Jalisco, donde se registraron 42 especies de

gasterópodos convirtiéndose en el sitio con mayor riqueza de este trabajo; Otro punto

importante acerca de Bahía Chamela es que tan solo se recorrieron 450 metros lineales de

costa para recolectar la cantidad necesaria de muestra, esto permite apreciar la gran riqueza

conquiliológica en el área y la importancia como aporte al sustrato calcáreo. Finalmente y

como se dijo, era de esperarse que en las bahías de Oaxaca (latitud 15ºN) se observara un

incremento en el número de especies en comparación con los resultados de latitudes

54

situadas más al norte (Roy et al., 1998; Ríos-Jara, 2015), pero no fue el caso ya que solo se

registraron 25 especies de gasterópodos Esto puede ser explicado por la alta dinámica y

energía de las playas visitadas en Oaxaca, lo que tiene influencia en la cantidad y

condiciones de las conchas depositadas sobre las líneas de marea, ya que la topografía de

línea de costa y la capacidad de depósito de conchas en las playas está en equilibrio con la

dinámica del oleaje incidente (Molinaro et al., 2014).

Por lo anterior aunque notoriamente la cantidad de material conquiliológico

depositado en las líneas de marea aumenta conforme la latitud disminuye. Esto nos permite

de una manera indirecta deducir que la abundancia de las especies conspicuas es mayor

con forme se avanza hacia latitudes sureñas. Sin embargo esto no es suficiente para aceptar

la hipótesis ya que no se logró encontrar un patrón latitudinal concreto con base a la riqueza

de especies en este trabajo debido a que se realizaron muestreos en distintas épocas del

año y por periodos de recolecta muy cortos en distintos fases de pleamar o baja mar.

Además las condiciones propias de cada sitio, la geomorfología de las playas incluyendo

aquellas protegidas o expuestas al oleaje características que determinan la cantidad de

material conquiliológico disponible en las franjas de marea. Finalmente las conchas de

playas son solo una representación mínima de la riqueza y no necesariamente toda la

existente ya que muchas conchas pesadas y de mayor tamaño difícilmente llegan a

depositarse en las playas pero si forman parte de los inventarios reportados en esas

regiones. Sin embargo un punto a recalcar, es la diferencia que existe en el esfuerzo de

muestreo (metros lineales de costa recorridos en cada uno de los sitios).

Frecuencia de depredación

El análisis de las frecuencias de ataque por cada grupo depredador entre las

latitudes, mostró que evidentemente existen diferencias significativas (X2 (6)= 85.9082, p=

.000), es decir dependiendo de la latitud existirá una diferencia en la frecuencia de

depredación por depredador y los cefalópodos son los que presentan la más alta entre las

latitudes. Esto permite aceptar nuestra hipótesis donde se esperaba que los grupos de

depredadores mostraran un patrón latitudinal con base a las frecuencias observadas. A

detalle la latitud 19°N (Bahía Chamela), presenta el porcentaje más alto de depredación con

un 44%. Posiblemente esto se debe a que las condiciones de la bahía compuesta por más

de 15 islas e islotes en una amplia bahía abierta. En la que se representan una alta

55

heterogeneidad de hábitats (playas rocosas expuestas y protegidas, playones arenosos,

comunidades coralinas, fondos arenosos rocosos y mixtos, manglares y esteros) que

permiten una mayor diversidad de moluscos y sus depredadores.

Cintra-Buenrostro y Flessa (2004) mencionan tres especies como principales gasterópodos

barrenadores en fondos blandos del en algunas zonas del Alto Golfo de California (Lat.

31°N), Neverita reclusiana, Natica chemnitzii y Hexaplex nigritus. También mencionan que

ninguno de estos depredadores es dominante en los registros de ataques encontrados en

conchas de bivalvos. Manteniendo a los cangrejos como los depredadores más influyentes

sobre las almejas observando al mismo tiempo que los ataques por gasterópodos decrecen

conforme se avanza hacia el sur. En el presente trabajo, los resultados en El Julio (Lat.

30°N) son similares. Ya que la mayor frecuencia de depredación la poseen los crustáceos

con un 50% de las frecuencias. Esto es coincide con lo que mencionan Cintra-Buenrostro y

Flessa en 2004, quienes reportan que la depredación por crustáceos en el norte del Golfo de

California tiende ser intensa debido a la cantidad de reparaciones y conchas con

manipulaciones de ataque que encontraron. Los ataques de cefalópodos los posicionan en el

segundo lugar con 34% de las frecuencias. Se avistaron en la zona dos especies

potencialmente depredadoras, Octopus bimaculatus y Octopus sp (posiblemente O.

hubbsorum). Estos dos eficaces depredadores bentónicos habitan desde el intermareal al

submareal somero hasta 30 m (López-Uriarte et al., 2008). López-Uriarte y colaboradores

(2005) mencionan que el registro más norteño de O. hubbsorum es en San Carlos, Sonora

(latitud 27ºN), por lo que con los registros obtenidos en el presente trabajo podríamos inferir

la posible presencia de este pulpo en latitudes aún más norteñas del Golfo de California

(30ºN). Los daños causados por gasterópodos barrenadores los ubican en el tercer puesto

con 16%. Se registraron cinco especies de murícidos catalogadas como depredadoras

(Cuadro 8). Hexaplex nigritus fue uno de los depredadores observados más conspicuos

sobre la zona intermareal junto a Hexaplex erythrostomus y Hexaplex regius. La dominancia

de los murícidos sobre los natícidos fue visualmente clara. Posiblemente se debe a que el

sustrato de la zona favorece la presencia del caracol “chino” (H. nigritus y H. erythrostomus)

principalmente, en comparación de los natícidos que suelen alimentarse en fondos

meramente blandos (Kitchell et al., 1986; Grey. et al., 2005).

Isla Espíritu Santo ofrece condiciones de hábitat idóneas donde se pueden encontrar

diferentes tipos de sustratos que favorecen la diversidad de especies bentónicas e

incrementar la incidencia de este tipo de ataques (Reyes-Bonilla et al., 2007). Esto justifica la

56

presencia de al menos siete especies de gasterópodos barrenadores en la zona.

Probablemente debido a lo anterior los ataques por gasterópodos mostraron un aumento en

comparación de la región anterior conformando el 32%. Esto difiere con lo registrado por

Cintra-Buenrostro y Flessa (2004) donde mencionan que la depredación por gasterópodos

barrenadores es menor conforme se avanza al sur del Golfo de California. En lo que

concierne a las frecuencias de ataques por cefalópodos, estas fueron del 23%. Es importante

mencionar que para el área se tiene con un registro de al menos seis especies de

octópodos, todas ellas potenciales depredadores incluyendo Octopus bimaculatus y O.

hubbsorum (CONANP, 2011). Los cangrejos mantuvieron las frecuencias más altas para la

región con un 45% con una diferencia mínima del 5% menos que en Sonora, lo que

demuestra la dominancia e intensidad de estos depredadores en las latitudes norteñas

(Cintra-Buenrostro & Flessa en 2004). En la región de Bahía Chamela, Jalisco, las

frecuencias de los ataques por gasterópodos alcanzaron un 17%; es notoriamente menor

que el observado en Isla Espíritu Santo. Recordemos que el sitio se encuentra en la zona de

transición entre el Golfo de California y el Pacifico tropical mexicano, por lo que la presión de

depredación y competencia, debe ser más alta debido a la convergencia de diversos tipos de

hábitats y especies de distintas regiones, lo que podría influir en el aumento de los métodos

de protección y defensa ante los ataques de sus depredadores. (Filonov et al., 2000; Ríos-

Jara et al., 2015). Otro punto importante es que en Bahía Chamela se observó un notable

cambio en la dominancia de la frecuencia de depredación a favor de los cefalópodos

posicionándolos como el depredador de mayor incidencia con el 59% de los ataques,

quedando en el segundo puesto los crustáceos con un 24%. La alternancia entre la

dominancia en la frecuencia de ataques entre cangrejos y cefalópodos, probablemente se

deba a que el sitio proporciona las condiciones ideales para estos moluscos tan altamente

activos, como lo menciona López-Uriarte y colaboradores en 2005. En Bahía Chamela se

realizó una evaluación de los hábitos alimenticios de Octopus hubbsorum (Berry, 1953) y

encontraron que su dieta es principalmente dominada por moluscos y crustáceos (López-

Uriarte et al., 2008), lo que lo nos ayuda a definir a los cefalópodos, en especial O.

hubbsorum, como uno de los depredadores con más influencia en el lugar. En las Bahías de

Huatulco, Oaxaca los gasterópodos presentaron una frecuencia de ataque del 20% muy

cercana al valor obtenido en la latitud anterior. Los cefalópodos conservaron la frecuencia de

depredación más alta con un 55% y las frecuencias por ataques de cangrejo tuvieron el

mismo porcentaje que en la latitud anterior 24%.

57

Cabe mencionar que una observaciones importantes y diferencias más notorias entre

las muestras recolectadas en los demás sitios y las pertenecientes a las de las bahías de

Huatulco fueron las condiciones en las que se encontraban; presentaron un daño tafonómico

más intenso comparado con las muestras recolectadas en latitudes más al norte. Este tipo

de desgaste en las conchas es muy notorio, y es posible que se deba al fuerte oleaje de la

región y el sustrato rocoso del lugar, lo que coincide con lo descrito por Stafford y

colaboradores (2015). Ellos mencionan que en ambientes protegidos de oleaje intenso los

depósitos de conchas se conservan en mejor estado, y que son más frecuentes de encontrar

que en ambientes expuestos. Esto entonces tiene sentido, ya que en los sitios donde se

realizaron las recolectas (en su mayoría zonas de muy alta energía) la cantidad y calidad de

las conchas encontradas fue mucho menor en comparación con los demás sitios.

Ataques efectivos y reparaciones

La abundancia de conchas con evidencias de interacciones biológicas varió entre los

sitios. Del total de conchas recolectadas, el 16% tuvo al menos un ataque por algún tipo de

depredador (incluyendo fallidos), mientras que las conchas con indicios de reparación contra

algún ataque representaron el 10% de total de caracoles atacados. En un estudio realizado

por Cintra-Buenrostro y Flessa en 2004, se afirma que la escasez de marcas de reparación

y/o agujeros o cicatrices múltiples indica que la tasa de ataques tiene efectividad alta. Los

daños observados en las muestras recolectadas en las diferentes zonas, se apegan a los

patrones descritos por la literatura (Vermeij, 1987; Stafford, 2010; Stafford y Leighton, 2011),

ahí los patrones más comunes y abundantes fueron las conchas con perforaciones de

gasterópodos, pellizcos, marcas de manipulación y pelado de conchas por cangrejos,

remoción de ápice y/o mordiscos por cefalópodos.

En búsqueda de estos patrones, encontramos que en Sonora (30ºN) el 91% de los

ataques por depredadores encontrados en los caracoles fueron certeros mientras que las

reparaciones alcanzaron un 9%. Cintra-Buenrostro y Flessa (2004) encontraron valores que

oscilaban entre 20-50% de conchas de bivalvos que presentan patrones de reparación por el

ataque fallido de algún depredador. Comparando estos resultados con los obtenidos, es

evidente que la capacidad de ataque es más certera, lo que disminuye la posibilidad de que

las presas logren evadir y reparar los daños provocados por los depredadores. Más al sur en

B.C.S. (24°N) los registros de ataques efectivos a gasterópodos fueron del 94% y los niveles

58

de reparaciones fueron del 6%. En la zona de bahía Chamela el porcentaje de ataques

efectivos por parte de los depredadores alcanzo el 88% y los niveles de reparación de

conchas el 12%. En las bahías de Huatulco las reparaciones aumentaron en comparación de

las latitudes anteriores a un 14% y la efectividad de ataque por depredadores presento un

86%. Como se menciona anteriormente en las zonas tropicales la depredación suele ser de

mayor intensidad (Vermeij, 1987; Macpherson et al., 2009). Esto podemos verlo reflejado en

los porcentajes de reparaciones, donde las presas posiblemente se ven sometidas a mayor

presión de ataques por parte de sus depredadores por lo que sus técnicas para evadir o

resistir ataques de su depredadores sean más efectivas.

59

IX. CONCLUSIONES

Los patrones de depredación comúnmente observados en las cuatro latitudes fueron:

perforaciones por gasterópodos generalmente ubicadas al comienzo de la última

vuelta de la espiral del caracol; remoción de ápice y daños a la columela por

cefalópodos; “pelado” marcas de manipulación en la zona de la apertura del caracol

por cangrejos.

Un total de 971 conchas fueron encontradas con evidencia de daños por

depredación, 875 de ellas presentaron ataques totalmente efectivos por sus

depredadores y tan solo 96 lograron escapar del ataque y reparar la concha.

La tendencia en las frecuencias de los ataques posicionan a los cefalópodos como el

grupo depredador con la mayor influencia para las cuatro regiones, incrementando su

incidencia en latitudes más tropicales.

En latitudes localizadas dentro del Golfo de California (30°N y 24°N) la frecuencia de

depredación por gasterópodos es mayor en la latitud más norteña. Mientras los

ataques por crustáceos incrementan hasta llegar a ser el depredador principal en la

siguiente latitud más al sur Isla Espíritu Santo; sin embargo no muy por encima de los

cefalópodos. Para las latitudes tropicales (19°N y 15°N) las frecuencias de los

ataques posicionan a los cefalópodos como el depredador dominante.

Los cangrejos presentan valores similares en la frecuencia de depredación en

latitudes norteñas que disminuye conforme se avanza hacia latitudes tropicales del

Pacífico mexicano; mientras que los moluscos gasterópodos posiblemente al ser los

únicos depredadores 100% especialistas, mantienen sus niveles de incidencia de

depredación entre los sitios.

60

X. RECOMENDACIONES

Realizar inventarios concretos de depredadores potenciales para las regiones.

También un inventario de los gasterópodos para conocer la disponibilidad y

abundancia de presas respecto a las conchas con evidencia de depredación.

Incrementar la cantidad de regiones y sitios de muestreo (al menos tres por latitud),

permitirá obtener mayor información sobre las incidencias de depredación sobre

moluscos gasterópodos con concha y así conocer con mayor detalle el gradiente

latitudinal de depredación para las especies de gasterópodos presentes en el Pacífico

mexicano.

En regiones tropicales, particularmente en Bahía Chamela, Jalisco, se detectó una

gran cantidad de caracoles triturados posiblemente por peces dentados, ya que

tienden a hacer ese tipo de daño a las conchas, además que en el lugar se observó

una alta actividad de estos organismos, en especial de la especie Diodon

holocanthus. Por lo que se recomienda implementar una investigación sobre el

análisis de sus estómagos y así complementar considerablemente esta investigación

y confirmar la presencia de distintas especies de gasterópodos en su dieta.

61

XI. LITERATURA CITADA

Aguiar, M. R., 2006. Interacciones entre especies. En Van Esso, M. (ed.). Fundamentos de

ecología: su enseñanza con un enfoque novedoso 56-58pp. Buenos Aires: Editorial

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